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Revista mexicana de ciencias pecuarias

versión On-line ISSN 2448-6698versión impresa ISSN 2007-1124

Rev. mex. de cienc. pecuarias vol.14 no.4 Mérida oct./dic. 2023  Epub 17-Nov-2023

https://doi.org/10.22319/rmcp.v14i4.6501 

Notas de investigación

Detección de patógenos de importancia epidemiológica en cerdos ferales de Chihuahua y Durango, México

Mario Enrique Haro Tiradoa 

José Martín Fuentes Rodríguezb 

Claudia Chacón Zendejasc 

Alberto Lafón Terrazasc 

Luis Lecuona Olivaresd 

Rodolfo Pineda Péreze 

Rosalba Carreón Nápolesa  * 

a Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Departamento de Medicina y Zootecnia de Cerdos. Avenida Universidad 3000, 04510 Coyoacán Ciudad de México, México.

b Asesor privado. México.

c Protección de la Fauna Mexicana, A.C. México.

d USDA APHIS/México.

e Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, Reserva de la Biósfera La Michilía. México.


Resumen

El objetivo de este trabajo fue evaluar en cerdos ferales la presencia de Salmonella spp (Spp), el virus del síndrome reproductivo y respiratorio porcino (VPRRS), circovirus porcino tipo 2 (PCV2), virus de influenza porcina (VIP), virus de diarrea epidémica porcina (VDEP), Mycoplasma hyopneumoniae (Mhyo) y Actinobacillus pleuropneumoniae (App). Las muestras se obtuvieron de cerdos en los estados de Chihuahua y Durango, México. Las pruebas analizadas para los animales de Chihuahua fueron hisopado nasal para VIP, hisopado rectal para Spp y VDEP, suero para VPRRS y PCV2, pulmón, hígado y linfonodos para Spp, VIP, VPRRS y PCV2, así como suero para pruebas serológicas. De los animales del estado de Durango se recolectó hisopado nasal para VIP, hisopado rectal para Spp y VDEP, y suero para PCV2 para estudios moleculares y serológicos. Los resultados moleculares en ambos estados mostraron muestras positivas para PCV2, 73.3 % en Chihuahua y 91.3 % para Durango, de igual forma se obtuvieron dos muestras positivas para Spp en el estado de Chihuahua (13.3 %) y una en Durango (6.6 %), para VIP hubo dos positivas (8.7 %) en Durango. Para VPRRS y VDEP, las muestras fueron negativas en ambos estados. Los resultados serológicos en cerdos de los dos estados mostraron positividad para PCV2, Spp y App. Las muestras fueron negativas para VPRRS, VDEP y Mhyo en ambos estados. Es importante remarcar la detección molecular y serológica de cerdos ferales positivos a diversos agentes infecciosos importantes en la producción porcina con repercusiones zoosanitarias en la salud pública, que implica una relevancia epidemiológica de estos animales en el contexto de “una salud”.

Palabras clave Cerdos ferales; Salmonelosis; Influenza; Circovirus porcino tipo 2; PRRS; Diarrea epidémica porcina

Abstract

This study aimed to evaluate in feral pigs the presence of Salmonella spp (Spp), porcine reproductive and respiratory syndrome virus (PRRSV), porcine circovirus type 2 (PCV2), swine influenza virus (SIV), porcine epidemic diarrhea virus (PEDV), Mycoplasma hyopneumoniae (Mhyo) and Actinobacillus pleuropneumoniae (App). The samples were obtained from pigs in the states of Chihuahua and Durango, Mexico. The tests analyzed for the animals from Chihuahua were nasal swabs for SIV, rectal swabs for Spp and PEDV, serum for PRRSV and PCV2, lung, liver, and lymph nodes for Spp, SIV, PRRSV, and PCV2, as well as serum for serological tests. From animals in the state of Durango, the following was collected: nasal swabs for SIV, rectal swabs for Spp and PEDV, and serum for PCV2 for molecular and serological studies. The molecular results in both states showed samples positive for PCV2, 73.3 % in Chihuahua and 91.3 % in Durango; likewise, two positive samples were obtained for Spp in the state of Chihuahua (13.3 %) and one in Durango (6.6 %), for SIV there were two positive (8.7 %) in Durango. For PRRSV and PEDV, samples were negative in both states. Serological results in pigs from the two states showed positivity for PCV2, Spp, and App. Samples were negative for PRRSV, PEDV, and Mhyo in both states. It is important to highlight the molecular and serological detection of feral pigs positive for various infectious agents important in pig production with zoosanitary repercussions on public health, which implies an epidemiological relevance of these animals in the context of “one health”.

Keywords Feral pigs; Salmonellosis; Influenza; Porcine Circovirus type 2; PRRS; Porcine epidemic diarrhea

Los cerdos ferales son animales que viven de manera silvestre y están ampliamente distribuidos a nivel mundial. Debido a las afectaciones que ocasionan a la agricultura, a la ganadería y a los recursos naturales; así como su interferencia con otras especies, se consideran como especie invasora1-2. En México, la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) ha reportado la presencia de estos animales principalmente en los estados del Norte, en particular en el Cañón de Santa Elena en Chihuahua y en la Reserva de la Michilía localizada en el estado de Durango, asimismo en la Laguna de Términos en Campeche y algunas zonas del Centro de México.

Diversos estudios han demostrado que los cerdos ferales pueden ser una fuente importante de enfermedades de origen bacteriano como brucelosis, viral como Aujeszky y parasitario como triquinelosis, lo que representa un riesgo en la salud pública y animal3-6. Actualmente en México existe poca información sobre el aspecto sanitario de estos animales, la información disponible indica que en los estados de Baja California Sur y Durango se ha detectado la presencia de influenza porcina, leptospirosis, salmonelosis y brucelosis7-8. Para ampliar la información sanitaria disponible hasta ahora, en el presente estudio se determinó la presencia y frecuencia de Salmonella spp (Spp), virus del síndrome respiratorio y reproductivo del cerdo (VPRRS), circovirus porcino tipo 2 (PCV2), virus de influenza porcina (VIP), virus de diarrea epidémica porcina (VDEP), Mycoplasma hyopneumoniae (Mhyo) y Actinobacillus pleuropneumoniae (App) en muestras colectadas en cerdos ferales de los estados de Chihuahua y Durango, México.

Durante el período de 2019 a 2020, con el apoyo del programa de control del cerdo feral en el Cañón de Santa Elena, Chihuahua y en la Reserva de la Biosfera la Michilía, Durango, se logró capturar de manera oportunista a 15 y 23 animales respectivamente de ambos sexos y diferentes tallas. Posterior a la captura los animales se sacrificaron en el lugar del trampeo de acuerdo a los lineamientos de la NOM-033-SAG/ZOO-2014. De manera inmediata al sacrificio se hizo la colecta de muestras biológicas de los animales: hisopos nasales y rectales, los cuales se almacenaron en medio esencial mínimo (MEM) como medio de transporte hasta su análisis. En los hisopos nasales se determinó la presencia de VIP y en los rectales Spp y VDEP mediante PCR.

De todos los cerdos se tomaron muestras de sangre de la vena cava anterior empleando una aguja de 16G x 4 pulgadas y se colocaron en un tubo con gel separador, posteriormente se centrifugaron a 1,500 rpm durante 10 min, y el suero se almacenó en refrigeración hasta su análisis para VPRRS y PCV2 por PCR y anticuerpos de VPRRS, PCV2, App, Mhyo, Spp y VDEP. Para el caso de los animales capturados en Chihuahua se logró obtener también órganos como pulmón, hígado y linfonodos, colectando un fragmento aproximado de 5 cm de cada uno, los cuales se colectaron en bolsas de plástico nuevas que se almacenaron en congelación a -20 oC hasta el análisis de Spp, VIP, VPRRS y PCV2. Todas las determinaciones se llevaron a cabo en el laboratorio de diagnóstico del Departamento de Medicina y Zootecnia de Cerdos de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Para los estudios moleculares se realizó la extracción de ácidos nucleicos de las muestras nasales, rectales, suero y tejidos utilizando el kit comercial (QIAamp cador Pathogen Mini Kit QIAGEN) siguiendo las instrucciones del fabricante. Posteriormente se realizó la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) en tiempo real, para lo cual se utilizó un kit de tipo comercial (GeneReach Pockit) para cada uno de los agentes mencionados; estos kits se utilizaron bajo el protocolo para cada uno de los agentes con su respectivo control positivo y negativo; la interpretación como positivas fue con un CT igual o menor a 35 de acuerdo al proveedor. Las pruebas serológicas se realizaron utilizando kits comerciales para Spp (Idexx Laboratories Inc), PCV2 (BioNote Inc.), VPRRS (Civtest Suis PPRS A/S Hipra), VDEP (ID Screen PEDV indirect), Mhyo (Civtest Suis MHYO Hipra) y App (ID Screen App Screening indirect); se realizó la metodología y la interpretación de acuerdo con las instrucciones del proveedor.

Para el análisis de la información, debido a la no homogeneidad entre las muestras, así como al poco número de éstas y la ausencia de otro tipo de información de los animales muestreados, se realizó una estadística descriptiva, obteniendo los porcentajes de muestras positivas para cada agente etiológico en cada estado.

En los dos estados analizados, por medios moleculares se detectaron 11 muestras positivas para PCV2 (73.3 %) en Chihuahua y 21 (91.3 %) en Durango; de igual manera se obtuvieron dos muestras positivas para Spp en el grupo de Chihuahua (13.4 %) y una para Durango (6.6 %). Para el caso de VIP hubo dos muestras positivas (8.7 %) en Durango. En el caso de VPRRS y VDEP las muestras fueron negativas en ambos estados (Cuadro 1).

Cuadro 1 Número de muestras positivas y negativas a diferentes patógenos en cerdos ferales de los estados de Chihuahua y Durango: 2019-2020 

Agente Chihuahua Durango
(+) (-) (+) (-)
VIP 0 15 2 21
Salmonella spp 2 13 1 -
VDEP 0 15 0 23
VPRRS 0 15 0 23
PCV2 11 4 21 2

VIP= virus de influenza porcina; VDEP= virus de diarrea epidémica porcina; VPRRS= virus del síndrome respiratorio y reproductivo del cerdo; PCV2= circovirosis porcina tipo 2.

Los resultados de serología mostraron 12 (80 %) muestras positivas hacia PCV2 y 13 para Salmonella (56.5 %) respectivamente, también se identificaron 2 (13.3 %) muestras positivas para Spp en Chihuahua y 23 (100 %) para Durango. Para App hubo dos muestras positivas (2.6 %) para Chihuahua y 23 (100 %) para los animales de Durango. Las muestras resultaron negativas para VPRRS, VDEP y Mhyo en todas las muestras Cuadro 2.

Cuadro 2 Número de muestras positivas y negativas por serología a diferentes patógenos en cerdos ferales de los estados de Chihuahua y Durango: 2019-2020 

Agente Chihuahua Durango
(+) (-) (+) (-)
Salmonella spp 3 12 23 0
PCV2 12 3 13 10
VPRRS 0 15 0 23
VDEP 0 15 0 23
Mhyo 0 15 0 23
App 2 13 23 0

PCV2: circovirosis porcina tipo 2; VPRRS= virus del síndrome respiratorio y reproductivo del cerdo; VDEP= virus de la diarrea epidémica porcina; Mhyo= Mycoplasma hyopneumoniae. App= Actinobacillus pleuropneumoniae.

El alto número de muestras positivas que se detectaron en suero y en órganos para PCV2 en ambos estados sugiere que este virus circula activamente en la población de cerdos ferales muestreada, lo cual concuerda con lo reportado en otros informes similares9-11. Lo anterior puede sugerir que el cerdo feral podría ser un reservorio para cerdos domésticos o viceversa. Con respecto al VIP, a pesar de ser una enfermedad ampliamente distribuida en el mundo, solo se encontraron dos muestras positivas en Durango; sin embargo, el éxito en la detección del antígeno es complicado debido que el virus tiene un período muy corto de excreción y la toma de muestra debe de realizarse cuando el cerdo está en período febril12.

Los resultados de este trabajo coinciden con estudios previos13-14 en donde la detección de este virus se ve afectado también por factores externos como la interacción con otras especies15. En el caso de Spp se sabe que la bacteria se puede eliminar en heces de forma intermitente por largos periodos, por lo que posiblemente al momento de la captura de los animales, estos no la estaban eliminando. Hay que tomar en cuenta que también se requieren grandes poblaciones para mantener la infección en el ambiente, por lo que existe la posibilidad que en los cerdos ferales la bacteria no esté presente. Los resultados mostraron un comportamiento poco uniforme al detectarse alta frecuencia en los cerdos de Durango, pero baja en Chihuahua, posiblemente debido al tipo de hábitat que influya en la disponibilidad de agua y alimento y éste sea un factor estresante que propicie que el cerdo elimine al patógeno y se tenga un contacto más frecuente con la bacteria, heces y agua1.

En el caso de PRRS y PED los resultados negativos sugieren que estos agentes son de escasa o nula circulación en los cerdos ferales, lo cual coincide con lo reportado por varios autores14,16,17, ya que requieren condiciones epidemiológicas particulares para su difusión dentro de una piara, como sería la sobrepoblación, lo que sucede constantemente en las granjas porcinas tecnificadas; los cerdos ferales son poblaciones de baja densidad, lo que reduce la posibilidad de contacto con dichos virus por lo que no sería posible la trasmisión. Con relación a Mhyo, el no encontrar muestras positivas puede indicar que este agente probablemente no está presente, pero se debe considerar que puede haber infecciones subclínicas detectables solamente con histopatología3,18. Hay estudios con datos positivos a Mhyo pero puede ser debida a la geografía, la época de colección y al número de muestras19. En el caso de App, los resultados muestran la presencia de este agente, lo cual concuerda con otros estudios9,14 donde se reporta alta frecuencia hacia esta enfermedad, y si se adiciona que este kit tiene una alta sensibilidad y detecta los 12 serotipos relevantes en cerdos domésticos, se puede inferir que este agente circula en estas poblaciones20-21.

Este trabajo demostró la presencia de animales positivos hacia varios agentes importantes en la producción porcina comercial y en la salud pública, como ya se había reportado en un estudio previo en Baja California Sur. Es relevante comentar la implicación de lo anterior, debido a que estos animales se movilizan grandes distancias y en piaras en búsqueda de comida y agua, lo que conlleva a su interacción con otras especies silvestres, domésticas y el humano, representando un riesgo al ser reservorio de diversos agentes infecciosos. Aunque Conabio indica la presencia de esta especie en todo México, se desconoce la población total, por lo que sería bueno realizar más investigaciones para conocer exactamente dónde están presentes, estimar que población hay en cada uno de esos lugares para poder implementar programas de control como el que realiza la Michilía, y a la vez realizar estudios con diseños más dirigidos y con un tamaño de muestra mayor para continuar con la detección de los agentes infecciosos presentes en estos animales. Todo lo anterior permitirá conocer una situación más exacta en México, donde la información prácticamente es nula.

Agradecimientos

Candelario Cárdenas Figueroa, técnico operativo de la Reserva de la Biosfera La Michilía. Pedro Roldan Morales, guardaparque de la Reserva de la Biosfera La Michilía, Rogelio Martínez González, vigilante comunitario del Ejido El Alemán Nuevo, Suchil, Dgo., Biol. María Elena Rodarte García, Directora Regional CONANP. A la Dra. Gabriela Gómez Verduzco de la Secretaría de Posgrado e Investigación y al Dr. Roberto Martínez Gamba, ambos de la FMVZ, UNAM.

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Financiamiento Proyecto financiado por USDA bajo el Memorándum de entendimiento entre la Universidad Nacional Autónoma de México y el Servicio de Inspección Sanitaria de Plantas y Animales, del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos de América. Número de Registro 41991-1701-3-VII-15.

Recibido: 26 de Marzo de 2023; Aprobado: 04 de Julio de 2023

*Autor de correspondencia: rcn@unam.mx

Conflicto de intereses

Los autores declaran que no tienen ningún conflicto de interés en este estudio.

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