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Introducción
Las enfermedades causadas por los nematodos gastrointestinales (NGI) en los pequeños rumiantes representan uno de los mayores problemas en el mundo, ya que afectan su salud y productividad. Haemonchus contortus es el principal NGI, que ocasiona las mayores pérdidas económicas en la industria ganadera en México, se estima que este problema puede representar hasta 445.1 millones de dólares anuales1-3. En las últimas décadas, el uso indiscriminado de antiparasitarios para el control de NGI, ha ocasionado resistencia antihelmíntica; además del efecto residual que tienen algunos fármacos en el organismo y el ambiente4,5. Esta problemática se está investigando para proponer alternativas de control sostenibles, focalizándose en el estudio de los metabolitos secundarios de las plantas leguminosas con propiedades antihelmínticas6-9. Dentro de dichos compuestos se tienen a los taninos condensados, terpenos, saponinas y flavonoides10. De manera particular se ha demostrado que los flavonoides presentan actividad nematicida, que junto con taninos condensados libres actúan sinérgicamente potenciando su efecto contra los NGI11,12. Acacia cochliacantha es una leguminosa conocida como “cubata” que se ha utilizado en la medicina tradicional para el tratamiento de enfermedades gastrointestinales13. Diversos trabajos han reportado actividad nematicida in vitro a partir de extractos de sus hojas(8, 12), o compuestos específicos como los taninos, quercetina, ácido cafeico, cumárico y ferúlico12. El objetivo del presente trabajo fue evaluar el efecto de la adición de hojas de A. cochliacantha en la dieta de cabritos Boer en crecimiento infectados experimentalmente con H. contortus, sobre la eliminación de huevos, consumo de materia seca y agua.
Material y métodos
Zona de estudio
El presente trabajo se desarrolló en la unidad experimental de pequeños rumiantes del Centro Universitario UAEM Temascaltepec; este lugar presenta una altura media sobre el nivel del mar de 1,740 m, con un clima del tipo cálido sub-húmedo con lluvias en verano (Aw)14.
Material vegetal
Se recolectaron hojas frescas (jóvenes y maduras) de Acacia cochliacantha en la localidad “El Salitre Palmarillos”, municipio de Amatepec, Estado de México, México, cuya localización está a 18°43'28'' N y 100°17'03'' O. El material vegetativo se colectó entre marzo y abril de 2016, durante las primeras horas de la mañana; las hojas fueron depositadas en una hielera para evitar cambios en su estructura química por efectos de fotoxidación, posteriormente se transportaron al laboratorio de nutrición animal del Centro Universitario UAEM Temascaltepec, donde se seleccionó un ejemplar para su identificación en el Herbario Nacional de México de la Universidad Nacional Autónoma de México. El material vegetal fue identificado por el Prof. Rafael Torres-Colín y depositado en el Herbario Nacional bajo el código de colecta OD07042016. Las hojas frescas se secaron a temperatura ambiente bajo la sombra hasta alcanzar peso constante, y así molerlas a un tamaño de partícula de 4 a 6 mm utilizando un molino eléctrico Wiley Mod. TS3375E15.
Análisis químicos
Se realizó análisis bromatológico de las dietas experimentales y hojas de A. cochliacantha utilizando los siguientes métodos: materia seca (MS), materia orgánica (MO), proteína cruda (PC), extracto etéreo (EE)15; para el fraccionamiento de la pared celular (FDN y FDA) se utilizó la metodología descrita por Van Soest et al16. El porcentaje de inclusión de las hojas de A. cochliacantha se le determinó el contenido de taninos condensados totales (TCT), de acuerdo a la técnica descrita por Terrill et al17, modificada por López et al18; taninos condensados ligados a proteína y a fibra se utilizando el método de Porter et al19 con las modificaciones realizadas por Hagerman20.
Material biológico
Se obtuvieron larvas infectantes de Haemonchus contortus (L3, cepa INIFAP) a partir de un ovino donador (22.3 ( 0.5 kg de peso vivo) infectado con una dosis oral única de 350 L3 por kilo de peso vivo. El cordero fue atendido de acuerdo a la norma (NOM-062-ZOO-1999). Las larvas infectantes de H. contortus se obtuvieron a partir de cultivos mediante la técnica de Baermann21.
Animales experimentales
Se utilizaron catorce cabritos machos de la raza Boer (16.850 ± 1.6 kg de peso vivo y 3 meses de edad) procedentes del rancho el Salitre, perteneciente al Centro Universitario UAEM Temascaltepec. Antes de iniciar el experimento, todos los animales se desparasitaron con ivermectina comercial a una dosis única de 0.22 mg-1 kg de peso vivo, esto con la finalidad de eliminar cualquier infección natural de NGI. Después de aplicar el antiparasitario, los cabritos se alojaron en corraletas individuales (equipados con sombra, comedero y bebedero). Pasado ese periodo, se corroboró que los animales estuvieran negativos a infección de NGI mediante la técnica de McMaster22 y al día 16 se inocularon experimentalmente de forma individual con una dosis única de 350 L3 por Kg de peso vivo de H. contortus. Una vez que los cabritos fueron diagnosticados como positivos a la presencia de huevos de H. contortus (día 30), se lotificaron en dos grupos (n= 7) acorde a su eliminación de huevos por gramo de heces (HPG) y a su peso corporal. Previo a la infección, los animales recibieron una dieta de adaptación sin hojas de A. cochliacantha (Cuadro 1). Las dietas se balancearon basándose a los requerimientos para cabritos en crecimiento mediante las tablas del NRC del 2007 para pequeños rumiantes23.
Cuadro 1 Ingredientes, aporte proteína y energía metabolizable de las dietas experimentales de mantenimiento proporcionadas a cabritos infectados con Haemonchus contortus
| Ingrediente (%) | Tratamiento | |
|---|---|---|
| 1 | 2 | |
| Acacia cochliacantha | 0.00 | 5.00 |
| Heno de alfalfa | 33.00 | 28.00 |
| Maíz molido | 5.00 | 5.00 |
| Sorgo molido | 17.50 | 17.50 |
| Pasta de soya | 7.00 | 7.00 |
| Salvado de trigo | 10.00 | 10.00 |
| Paja de avena | 25.00 | 25.00 |
| Melaza | 0.00 | 0.00 |
| Premezcla de vitaminas y minerales | 2.50 | 2.50 |
| Total | 100.00 | 100.00 |
| Aporte de proteína cruda | 12.78 | 12.76 |
| Aporte de energía metabolizable (MJ/kg MS) 1 | 2.84 | 2.83 |
T1: control (animales infectados, sin inclusión de hojas de A. cochliacantha) y T2: animales infectados, con inclusión de 5% hojas de A. cochliacantha en la dieta.
1Calculado de acuerdo a los contenidos individuales de energía de cada alimento incluido en la dieta23.
Diseño experimental
Durante el desarrollo del experimento y debido a que los cabritos estaban bajo un estrés pos destete, se puso en peligro la vida de cuatro de ellos, ya que los valores de volumen celular aglomerado (VCA) eran muy bajos, lo que indicó un estado grave de anemia, y los conteos fecales de huevos eran demasiados altos (HPG > 12,500), por lo que fue necesario retirarlos del experimento, quedando solo 10 de ellos, los cuales se asignaron a los dos tratamientos previamente establecidos: T1: control (animales infectados con larvas L3 de H. contortus y sin adición de hojas de A. cochliacantha en su dieta) y T2: tratamiento (animales infectados con larvas L3 de H. contortus y adición de 5% hojas de A. cochliacantha en su dieta). Las variables de respuesta fueron: CFH por gramo de heces, consumo de materia seca y agua. Semanalmente se tomaron muestras de heces (días pos-infección: 1, 7, 14, 21 y 28) directamente del recto de cada animal. El material fecal se procesó para estimar el CFH por gramo de heces utilizando la técnica de McMaster22. El consumo de materia seca y agua se determinó diariamente mediante la sustracción del alimento o agua ofrecida menos el rechazo. La eficacia antiparasitaria fue estimada mediante la fórmula de Abbott:
Eficacia (reducción de CFH g heces, %)= [(CFH g heces del grupo control - CFH g heces de grupo tratado) / CFH g heces del grupo control)]*100
Análisis estadístico
Los resultados se procesaron mediante un análisis de varianza utilizando el procedimiento GLM del SAS24. Bajo un diseño completamente al azar, cuando existieron diferencias entre tratamientos, las medias se separaron mediante la prueba PDIFF, STDERR statement. La significancia se declaró a un nivel de P≤ 0.05 y la tendencia de 0.05 < P ≤ 0.1025.
Resultados
Análisis químico
Los resultados de la composición química de las dietas experimentales, así como el contenido de taninos en las hojas de A. cochliacantha se muestran en los Cuadros 1 y 2.
Cuadro 2: Análisis químico proximal de hojas deshidratadas de Acacia cochliacantha y su contenido de taninos
| MO | PC | FDN | FDA | TCL | TCP | TCF | TCT | |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
|
A. cochliacantha |
937.0 | 163.0 | 698.6 | 581.7 | 140.0 | 26.0 | 36.0 | 202.0 |
MO= materia orgánica, PC= proteína cruda, FDN= fibra detergente neutro, FDA= fibra detergente acido, TCL= taninos condensados libres, TCP= taninos condensados ligados a proteína, TCF= taninos condensados ligados a fibra, TCT= taninos condensados totales.
Conteo fecal de huevos
Los resultados del CFH por gramo de heces y porcentaje de eficacia de la dieta que contenía hojas deshidratadas de A. cochliacantha se presentan en el Cuadro 3. El porcentaje de reducción causado por esta leguminosa estuvo en intervalos de 32.8-70.8 a partir del día 14 al 28 respectivamente.
Cuadro 3 Conteo fecal de huevos de Haemonchus contortus (CFH, media ± desviación estándar) y porcentaje de eficacia de la dieta adicionada con hojas de Acacia cochliacantha
| Tratamiento | Días de muestreo | |||||
|---|---|---|---|---|---|---|
| 1 | 7 | 14 | 21 | 28 | ||
| T1 | CFH (/g de heces) | 1100±120 | 3250±735b | 2980±345ª | 5300±435a | 6850±1432.90ª |
| % Eficacia | ---- | ---- | ---- | ---- | ---- | |
| T2 | CFH (/g de heces) | 1100±133 | 6850±828ª | 2000±367b | 2050±432b | 2000±178b |
| % Eficacia | ---- | -110.7 | 32.8 | 81.1 | 70.8 | |
| Valor de P | > 0.15 | <0.05 | < 0.01 | < 0.01 | < 0.01 | |
T1= testigo (animales infectados con larvas L3 de H. contortus) y T2= animales infectados con larvas L3 de H. contortus, con inclusión de 5% hojas de A. cochliacantha en la dieta.
Consumo de agua y materia seca
Los resultados de consumo de agua y materia seca son mostrados en el Cuadro 4. No se encontró (P>0.05) efecto en ambas variables.
Cuadro 4: Consumo de agua (CA) y materia seca (MS) por día en cabritos infectados con Haemonchus contortus recibiendo una dieta adicionada con hojas de Acacia cochliacantha
| Días de muestreo | ||||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| 1 | 7 | 14 | 21 | 28 | ||||||
| T | CA | MS | CA | MS | CA | MS | CA | MS | CA | MS |
| 1 | 1.7±0.3 | 436.3±47.6 | 1.6±0.1 | 530.0±80.4 | 1.8±0.1 | 650.4±173.2 | 1.7±0.08 | 647.7±206.7 | 1.8±0.2 | 651.5±211.0 |
| 2 | 1.6±0.3 | 448.7±100.0 | 1.5±0.4 | 559.7±141.3 | 1.8±0.5 | 625.0±216.6 | 1.7±0.4 | 745.1±272.5 | 1.7±0.4 | 694.5±194.2 |
| P | 0.71 | 0.80 | 0.69 | 0.69 | 0.76 | 0.84 | 0.90 | 0.52 | 0.75 | 0.76 |
T= tratamiento; 1= testigo (animales infectados con larvas L3 de H. contortus) y T2: animales infectados con inclusión de 5% hojas de A. cochliacantha en la dieta. Consumo de agua en litros y consumo de materia seca en gramos por día.
Discusión
El presente estudio mostró efecto antiparasitario atribuido al consumo de hojas de A. cochliacantha en los cabritos, de tal forma que el consumo prolongado de esta leguminosa tiene beneficios sobre la salud de los animales. Recientemente esta leguminosa fue evaluada contra parásitos gastrointestinales de bovinos y ovinos bajo condiciones in vitro, y se encontraron resultados positivos8,12. En esos trabajos se demostró la actividad ovicida y larvicida en contra de diferentes NGI, entre ellos a Haemonchus contortus. Con estos antecedentes, la presente investigación confirma el efecto antiparasitario in vivo contra los nematodos gastrointestinales de mayor importancia en la salud de los pequeños rumiantes.
Estos mismos resultados han sido reportados en investigaciones previas, cuando la inclusión de hojas deshidratadas de Lysiloma acapulcensis en la dieta de ovinos de pelo que fueron infectados experimentalmente con larvas (L3) de H. contortus, disminuyó en 67.7 % la excreción fecal de huevos por gramo de heces9. En otro trabajo realizado en Brasil se reportaron reducciones hasta del 70 % al suministrar hojas de Mimosa caesalpiniifolia en ovinos infectados con H. contortus26.
Por otra parte, es sabido que, cuando arboles leguminosos forman parte de la dieta de los rumiantes, no solo se obtendrán beneficios en la salud, sino que también se incrementa la ingesta de proteína dietaría, dado que la mayoría de estos recursos forrajeros contienen más del 18 % de PC en su materia orgánica, concentraciones altas si son comparadas con aquellas de las gramíneas que raramente sobrepasan el 10 %, con esto queda de manifiesto que, estás plantas tienen un efecto nutraceútico en los animales27. En este sentido, existen diversas investigaciones que han hipotetizado que animales alimentados a base de gramíneas y leguminosas, la proporción de consumo dependerá del nivel de proteína en las gramíneas. Y si éste llegara a ser menor a 8 %, los animales incrementarán su consumo de leguminosas, las cuales pueden ser arbustivas y arbóreas. Al respecto, en un estudio realizado por Méndez-Ortíz et al28 observaron que ovinos infectados por H. contortus consumían mayor cantidad de una leguminosa arbórea rica en metabolitos secundarios (Havardia albicans). Sin embargo, cuando este tipo de leguminosas son suministradas en las dietas de los animales en confinamiento, los efectos pueden ser positivos o negativos, afectando directamente el nivel de ingesta alimenticia y proteína metabolizable, lo cual está relacionado directamente con la cantidad de taninos condensados por gramo de materia seca. Se menciona que para obtener beneficios, la cantidad de taninos condensados no debería sobrepasar el 5% del total de la dieta29.
En el presente estudio no se observaron efectos negativos en el consumo de agua y materia seca en los animales que estuvieron consumiendo la dieta adicionada con hojas de A. cochliacantha, lo cual demostró que la ingesta de taninos condensados totales no afectó el consumo de materia seca. De acuerdo a lo reportado en la literatura, se menciona que cuando la dieta contiene altos niveles de compuestos secundarios y de manera particular taninos condensados libres (superiores a los 50 g kg-1 de MS), se podría inhibir la actividad microbiana afectando la digestibilidad de la fracción potencialmente digestible de los nutrientes y por consecuencia deprimir el consumo de materia seca al aumentar el tiempo medio de retención en el rumen30. Aunque este fenómeno podría tener un efecto positivo en el metabolismo de los compuestos nitrogenados al disminuir la proteólisis ruminal, lo que derivaría en un aumento de la proteína de sobrepaso e incrementar el flujo de aminoácidos a duodeno, aumentando el conjunto de proteína metabolizable para fines productivos en los animales31.
Los resultados del análisis en taninos condesados presentes en A. cochliacantha, (Cuadro 2) revelaron que es una planta que podría tener efectos como los explicados anteriormente ya que tiene 20.2 % de taninos condensados totales y 14.0 % de taninos condensados libres (TCL), los cuales son los compuestos bioactivos y pueden secuestrar a los carbohidratos y proteínas de la dieta. Sin embargo, debido a que sólo se incluyó el 5 % de las hojas de A. cochliacantha en la dieta total el consumo de taninos condensados totales (TCT) fue el 5.70 g y de estos solo sólo 3.9 g fueron de TCL, concentración que no fue suficiente para deprimir el consumo de materia seca en los animales que se les incluyó hojas de A. cochliacantha en su dieta. Estos resultados están relacionados con un estudio realizado por León-Castro et al32 donde reportaron importantes reducciones de HPG de H. contortus en cabritos infectados de forma artificial que estuvieron alimentados con un 10 % de inclusión de follaje de A. cochliacantha sin observar efectos negativos en la salud de los animales.
No obstante, futuros estudios serán considerados como la dosis respuesta sobre el consumo, digestibilidad de la materia seca y orgánica de dietas basales con diferentes niveles de hojas de A. cochliacantha. Se conoce que las plantas ricas en metabolitos secundarios como los taninos contienen propiedades nutracéuticas7 y en muchos trabajos de nutrición animal se ha comprobado que los taninos son los poli-fenoles responsables de mejorar el valor nutricional de las dietas para el ganado. Del mismo modo, se ha reportado que extractos de plantas ricas en taninos pueden contener propiedades antiparasitarias32-35. Sin embargo, pese a que A. cochliacantha contiene altas cantidades de taninos condensados se podría inferir que estos compuestos son los probables responsables de la actividad antiparasitaria; no obstante Castillo-Mitre et al12, reportaron que los compuestos responsables de la actividad fueron derivados del ácido hidroxicináminco (ácido cafeico, cumárico, ferúlico y metil cafeatos). Por lo tanto, la actividad antiparasitaria de esta leguminosa podría deberse a estos compuestos y los taninos podrían colaborar de forma secundaria sobre el control de H. contortus mediante la protección de proteína de la dieta a los microorganismos del rumen. En este sentido, los resultados del presente trabajo (in vivo) y los de otros estudios in vitro12 con A. cochliacantha podrían ser importantes para realizar futuras investigaciones sobre sus propiedades nutracéuticas en pequeños rumiantes.
