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Introducción
Los embutidos listos para el consumo (LPC) son alimentos de gran aceptación por sus atributos organolépticos y practicidad de consumo. En México, el consumo per cápita de estos productos va en aumento, ya que se estima que en el año 2014, se consumían 6.9 kg por persona, mientras que para el 2018 la cifra aumentó a 8.1 kg1. No obstante, la naturaleza y producción de los embutidos son vulnerables a la contaminación con microorganismos que ocasionan su deterioro, así como por patógenos asociados a enfermedades transmitidas por los alimentos (ETA)2. Listeria monocytogenes se considera la principal causa de retiro de embutidos en el mercado en EE. UU.3-6, y uno de los principales agentes etiológicos de ETA con una tasa de mortalidad de hasta el 30 % en ciertos grupos de alto riesgo (inmunocomprometidos, ancianos, bebés y mujeres embarazadas)2,4-6. Se ha reportado como la causa de 1,455 casos (16 % de mortalidad)7 con un costo económico estimado de US$ 2.4 mil millones debido a la listeriosis anual8. Sin embargo, en México no hay referencias oficiales para ese tipo de estimaciones.
Afortunadamente, se publicó el Proyecto de Norma Oficial Mexicana PROY-NOM-213-SSA1-20179), que ya establece el monitoreo de este patógeno. Sin embargo, debido a que este proyecto es reciente, hay escasa información de la prevalencia de Listeria monocytogenes en embutidos10,11. Además, el Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica, no considera a la listeriosis como una enfermedad de notificación obligatoria, por lo que se dificulta establecer relaciones entre la presencia de la bacteria en los alimentos y casos de enfermedad. Aún así, la calidad microbiológica de jamón y salchicha, ya ha sido cuestionada por la presencia de mesofílicos aerobios, así como microorganismos patógenos (Salmonella, Staphylococcus aureus)12. A pesar de esto, no se han realizado investigaciones orientadas a establecer el origen de la contaminación microbiológica de estos alimentos.
Con el fin de garantizar la inocuidad de los embutidos, el proceso de producción está adherido a buenas prácticas higiénicas y al análisis de peligros y puntos críticos de control4. A pesar de esto, la deficiente manipulación higiénica del embutido en los comercios minoristas se ha asociado como la causa de la mayoría de brotes epidemiológicos reportados5.
Diversas marcas de embutidos están disponibles en México, cuya venta puede ser a granel o en su paquete original. Particularmente, el hábito del consumidor mexicano de adquirir embutidos a granel, es un aspecto preocupante, dado que involucra la manipulación del alimento en el punto de venta, y la violación de la garantía de calidad de la marca. En consecuencia, la población mayormente afectada es aquella que busca economizar recursos a través de esta práctica, y que, además, no acude al médico en caso de contraer una ETA. Por ello, el propósito fue generar información sobre la influencia del tipo de venta en la calidad sanitaria (Salmonella, Escherichia coli, coliformes)9,13 y la prevalencia de L. monocytogenes en los embutidos comercializados en el estado de Sinaloa, México.
Material y métodos
Recolección de las muestras
Se realizó un muestreo intencional con la finalidad de valorar la influencia de dos estrategias de venta de embutidos (granel y paquete). Las muestras se seleccionaron según las principales marcas de distribución nacional y las mas populares entre los consumidores. Los puntos de venta (mercados y supermercados) seleccionados estuvieron condicionados por la disponibilidad de las marcas seleccionadas, así como por ofrecer los dos tipos de venta del producto. Se recolectaron 96 muestras de embutidos de pavo que consistían en salchichas (n= 48) y jamón (n= 48) provenientes de 15 marcas nacionales diferentes (A-O) y de 13 puntos de venta de Culiacán, México, durante el segundo semestre de 2017. Las muestras de embutidos se recolectaron y clasificaron equitativamente por el tipo de venta; paquete original (n= 48) y granel (n= 48). La compra de las muestras de “paquete original” se definió como la adquisición de la unidad completa y cerrada del producto. Mientras que, la compra “a granel” implicó la toma manual del embutido por parte del vendedor, el rebanado o corte mecánico, y la posterior colocación del producto en bolsas de plástico proporcionadas por el servicio minorista. La temperatura de almacenamiento del alimento se observó de 5 °C ± 2 °C, según los lectores digitales propios de los equipos de refrigeración en los puntos de venta. Las muestras se almacenaron dentro de una caja refrigerada durante el transporte al laboratorio para su análisis microbiológico en un periodo tiempo < 4 h posteriores a la recolección. La superficie exterior del empaque original y las bolsas de plástico provista durante la venta a granel fueron desinfectadas con alcohol (70%) previo al análisis microbiológico.
Cuantificación de Escherichia coli y coliformes totales
La cuantificación de E. coli y coliformes totales se realizó en placas 3M™ Petrifilm™ siguiendo las instrucciones del proveedor. La cuantificación de cada microorganismo se realizó de acuerdo con la morfología colonial típica observada. Las concentraciones microbianas se expresaron como UFC/g, y se compararon con el límite microbiológico reportado en la NOM-213-SSA1-200213.
Aislamiento de Salmonella
Para el aislamiento de Salmonella en las muestras de embutidos se siguió el protocolo descrito en el Manual Analítico Bacteriológico14. Los aislados de Salmonella se confirmaron amplificando un fragmento de 244 pb del gen invA mediante PCR15.
Aislamiento de L. monocytogenes
El aislamiento de L. monocytogenes se realizó con el protocolo descrito por la USDA-FSIS16. Los aislados presuntivos de Listeria se confirmaron con el sistema Microgen Listeria-ID (Microgen LABTM). Se realizó una confirmación adicional de los aislados de L. monocytogenes a través del método de reacción en cadena de la polimerasa (PCR) mediante la amplificación de un fragmento de 234 pb del gen de Listeriolysin-O17. Se incluyó L. monocytogenes ATCC 7644 como control positivo.
Análisis estadístico
El software IBM® SPSS se utilizó para el análisis estadístico de los resultados. Se realizó una prueba no paramétrica de χ2 de Pearson para determinar la asociación del tipo de venta con la calidad microbiológica del embutido. El análisis de riesgo se realizó mendiante el cálculo de odds ratio. Un valor de P < 0.05 se consideró estadísticamente significativo.
Resultados
El Cuadro 1 muestra la calidad microbiológica de las muestras de embutidos según el tipo de venta y embutido. De manera general, el 42.7 % (41/96) de las muestras de embutidos incluidas en la categoría granel (69.0 %) y paquete (17.0 %) estuvieron fuera de especificación sanitaria (< 3 NMP/g)9,13, dado que los valores cuantificados para E. coli y coliformes totales estuvieron en el rango de 10 a 2,860 UFC/g. El porcentaje de incidencia de muestras de salchicha y jamón que no cumplían con la especificación sanitaria varió entre 29.2 % (14/38) y 56.3 % (27/48), respectivamente. No se detectó Salmonella en ninguna de las muestras analizadas. Adicionalmente, el 6.3% (6/96) de las muestras fueron positivas para L. monocytogenes; granel (8.3 %) vs paquete (4.2 %). Cabe señalar que, el 60.0 % (9/15) de las marcas nacionales están fuera de especificación sanitaria9,13, y cuatro de estas marcas (26.6 %) resultaron positivas para L. monocytogenes.
Cuadro 1 Calidad microbiológica de las muestras de embutidos comercializados en paquete y a granel en México
| Criterio microbiológico* | Detección (%) de los microorganismos | ||||
|---|---|---|---|---|---|
| Paquete | Granel | Total (n=96) | |||
| Salchicha (n=24) |
Jamón (n=24) |
Salchicha (n=24) |
Jamón (n=24) |
||
| Coliformes | 8.3 | 4.2 | 45.8 | 91.7 | 37.5 |
| E. coli | 4.2 | 0 | 4.2 | 12.5 | 5.2 |
| Salmonella | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
| L. monocytogenes | 4.2 | 4.2 | 4.2 | 12.5 | 6.3 |
| Rechazadas** | 12.0 | 21.0 | 46.0 | 92.0 | 42.7 |
| Aceptadas | 88.0 | 79.0 | 54.0 | 8.0 | 57.3 |
*La presencia de los coliformes y E. coli se basó en el límite sanitario (<3 NMP/g para coliformes fecales) para alimentos cocidos definido por NOM-213-SSA1-2002.
**Las muestras categorizadas como rechazadas contenían al menos un microorganismo.
Los perfiles de calidad microbiológica destacan que el tipo de venta es un indicador del aseguramiento de la inocuidad de los embutidos en la mayoría de las marcas (χ2=40.0, P=0.000) (Figura 1) en términos de coliformes, siendo la venta a granel un factor de riesgo microbiológico, principalmente en el jamón. El tipo de venta no influenció la presencia de L. monocytogenes y E. coli (P<0.05) en las muestras de embutidos. El análisis de riesgo (odd ratio) definió que la venta a granel incrementa 11 veces el riesgo de adquirir un embutido no inocuo respecto a la venta del producto en su paquete original. Así mismo, el análisis de riesgo por tipo de embutido muestra que la venta a granel incrementa 41.8 y 5.9 veces el riesgo de adquirir jamón y salchichas de mala calidad microbiológica, respectivamente (Cuadro 2). No se observó significancia entre el riesgo de obtener productos a granel o paquete contaminados con L. monocytogenes, pero, este riesgo puede incrementarse de 1 - 3 veces si se opta por la compra a granel.
Figura 1 Clasificación de los perfiles de calidad microbiológica por marca nacional para muestras de jamón (a) y salchichas (b) recolectadas en servicios minoristas en México
Las letras A-O representan las marcas nacionales, y el número de muestras por marca está representado entre paréntesis. La variabilidad del número de muestras por categoría dependió de la disponibilidad de la muestra.
Cuadro 2 Estimación del riesgo de adquirir embutidos no inocuos por venta a granel en México
| Categoría | Coliformes totales y E. coli | L. monocytogenes | ||
|---|---|---|---|---|
| RP (IC 95%) |
Significancia P |
RP (IC 95%) |
Significancia P |
|
| Embutidos | 11.0 (4.15 - 29.13) | 0.0001 | 2.1 (0.36 - 11.99) | 0.4079 |
| Jamón | 41.8 (7.26 - 240.78) | 0.0001 | 3.3 (0.32 - 34.08) | 0.9970 |
| Salchicha | 5.9 (1.39 - 25.30) | 0.0163 | 1.0 (0.06 - 16.97) | 1.0000 |
RP= razón de probabilidades.
Discusión
Los perfiles de calidad microbiológica revelaron que la mayoría de las marcas vendidas en Culiacán, Sinaloa no cumplieron con las especificaciones sanitarias requeridas para su consumo9. Esto indica las malas condiciones higiénicas en las que se procesan algunos embutidos (marcas A, B, C, H), y la influencia de la integridad del empaque original durante la venta sobre la calidad microbiológica. A pesar de que puede producirse una contaminación primaria de los embutidos18, su manejo posterior en los establecimientos y el hogar puede incrementar la carga microbiana patógena4-5.
A este respecto, la violación del empaque original, el contacto manual del vendedor, el corte y el uso de empaques no sanitarios para la venta a granel del embutido son atributos observados en el estudio, y son señalados como factores de contaminación microbiana en los alimentos5. La detección de L. monocytogenes, y la cuenta de coliformes y E. coli en embutidos son indicadores del riesgo del desarrollo de listeriosis y gastroenteritis, dado que estos alimentos pueden consumirse sin tratamiento térmico previo a su ingesta. Es importante resaltar que estas marcas se distribuyen nacionalmente, y que el hábito de compra a granel es una práctica común realizada por la población mexicana, lo que exhibe un potencial problema de salud pública.
El riesgo indistinto de adquirir embutidos de venta a granel y en empaque contaminados con L. monocytogenes observado, define al patógeno como un peligro potencial de contaminación en cualquier etapa de la cadena alimentaria. Kurpas et al4 coinciden que la contaminación final de los productos cárnicos por L. monocytogenes ocurre, tanto en la planta de procesamiento, así como en el punto de venta. Esto se debe a las características de crecimiento, las vías de propagación y reservorios de L. monocytogenes, así como la deficiente higiene del manipulador, ya que esta bacteria es persistente en condiciones relacionadas con la elaboración de alimentos4. La contaminación de los alimentos por L. monocytogenes es uno de los desafíos más importantes que enfrenta la industria cárnica, debido a capacidad de la bacteria para multiplicarse durante el almacenamiento en refrigeración del alimento, y la posibilidad de consumir un alimento contaminado sin cocción adicional19. Muchos estudios han informado la presencia de L. monocytogenes en embutidos cocidos, crudos, curados, salados, entre otros18,20.
Otras preocupaciones de la seguridad alimentaria que rodean a L. monocytogenes son la virulencia21 y la resistencia a antibióticos22, que son factores importantes en la gravedad de la listeriosis y en la persistencia del patógeno en el entorno de procesamiento. Estos atributos fenotípicos han sido también previamente reportados en cepas de L. monocytogenes recuperado de ciertos alimentos en México10,11.
La detección de L. monocytogenes en embutidos comercializados en México debe tomarse con atención, dado que previamente se ha documentado la importancia clínica y epidemiológica de la listeriosis en la población mexicana, resaltando la alta tasa de mortalidad y la severidad de las manifestaciones clínicas23. La listeriosis puede presentarse en forma de septicemias, meningitis, endocarditis, abortos, infecciones localizadas, gastroenteritis24. Adicionalmente, Castañeda et al25 han establecido la relación clonal de una cepa de L. monocytogenes aislada de carne de pollo como potencial agente etiológico de listeriosis en México. Dado que L. monocytogenes es considerado un patógeno responsable de ETA7, la prevención y control intencionado del patógeno en la cadena alimentaria resulta una pauta para minimizar la infección por esta bacteria.
Dado que la venta a granel es un indicador de alto riesgo microbiológico de los embutidos de venta en los comercios minoristas, debe prestarse atención a este hábito de compra del consumidor mexicano, y diseñarse acciones que contribuyan a minimizar el riesgo de infecciones. El alto riesgo de adquirir un embutido no inocuo por su compra a granel denota la continua exposición del consumidor frente a peligros microbiológicos, y propone este hecho como una potencial causa de los casos de infecciones intestinales (5,771,681) e intoxicaciones alimentarias (38,815) reportadas anualmente en México, y cuya tipificación no es definida26. La adherencia a las disposiciones regulatorias para la venta de estos productos, y la aplicación de los protocolos de buenas prácticas higiénicas garantizan la venta segura al consumidor4,9,13. Algunos estudios delinean que los embutidos deben venderse en su empaque original para mantener la garantía de su producción4. Adicionalmente, la educación del consumidor en temas de inocuidad es una acción importante para la enseñanza del manejo adecuado del alimento y minimizar el riesgo del desarrollo de ETA27.
Conclusiones e implicaciones
El alto nivel de contaminación microbiana y la detección de L. monocytogenes en los embutidos de diferentes marcas nacionales comercializados a granel o paquete, es un indicador común de la falta de buenas prácticas de higiene en la cadena alimentaria, y un alto riesgo de adquirir ETA, ya que son productos listos para el consumo, y se distribuyen en todo el país. Por esto, es imperativo llamar la atención de las autoridades mexicanas para exigir el monitoreo de L. monocytogenes en los embutidos, así como implementar estrategias de control microbiano en la formulación y venta. Finalmente, se recomienda a los consumidores elegir productos en su empaque original para mantener la inocuidad de los alimentos y la garantía de la marca.
