Introducción

El clima juega un papel fundamental en la actividad y el comportamiento de los insectos sociales¹. Por ejemplo, la actividad de vuelo de Apis mellifera tiene una respuesta lineal positiva con la temperatura ambiental desde los 14 hasta los 22 °C^2,3 y por encima de 22 °C, el pecoreo va disminuyendo hasta detenerse a los 35 °C³. La postura de huevos de la abeja reina de esta especie inicia a los 24 °C y alrededor de los 33 °C llega a su máxima capacidad, disminuyendo posteriormente⁴. Así mismo, la elección de las flores por la abeja melífera depende de muchos factores, pero en primer lugar de la disponibilidad floral, es decir, depende de las especies vegetales cuya floración coincide con el periodo de pecoreo y esta floración depende de las condiciones climáticas^5,6.

Las abejas almacenan grandes cantidades de miel y polen para proporcionar energía y proteína a las crías, así como para la termorregulación, lo que permite mantener el nido de cría entre los 32 y 36 °C para el desarrollo adecuado de las larvas^7,8, a pesar de tener temperaturas exteriores que varían entre -20 y 48 °C. Para mantener estable la temperatura dentro de la colmena, las abejas emplean mecanismos activos y pasivos. Dentro de los mecanismos activos se encuentra la actividad física para generar calor (e.g., por medio de la contracción de los músculos alares) o disminuir la temperatura (e.g., empleando las alas para la ventilación)^1,7,8. Los mecanismos pasivos incluyen la selección del nido de cría y el desplazamiento de la cría a regiones con una temperatura más favorable^1,8.

En general, las abejas silvestres de A. mellifera eligen un nido de cría basándose en diferentes características como el tamaño, altura y orientación de la entrada, así como su volumen interno^9,10,11. Por ejemplo, las obreras de A. mellifera seleccionan nidos de cría con volúmenes entre 15 y 100 L, aunque el tamaño más recurrente es de 35 L¹¹. Las características que las abejas seleccionan son importantes, ya que el nido de cría provee de protección contra temperaturas adversas y de estabilidad térmica para las abejas^8,12,13. En la apicultura, el lugar y el tamaño del nido de cría es determinado por el hombre y a este espacio se le conoce como colmena¹⁴. En México, en términos generales, se manejan dos tipos de colmenas tecnificadas: Jumbo y Langstroth¹⁵. El espacio interno de la cámara de cría de estas colmenas es de 52.1 y 41.7 L respectivamente¹⁶.

Las colmenas tecnificadas poseen estructuras móviles que permiten aumentar el espacio para la puesta de la reina, lo que posibilita incrementar el tamaño de la colonia o disminuirlo cuando los factores ambientales externos son adversos¹⁷. Por lo tanto, el manejo adecuado del espacio puede influir en la superviviencia de las colonias en épocas críticas^13,18.

En años recientes se han presentado múltiples cambios en los eventos meteorológicos, propiciando temporales erráticos y heladas tempranas, lo cual no favorece las condiciones óptimas para el desarrollo de la flora apícola^19,20,21. Esto hace necesario evaluar cómo el espacio interno de las colmenas utilizadas en México está repercutiendo en el mantenimiento de las poblaciones en la época invernal (cuando las temperaturas bajan y las abejas deben calentar el nido de cría por medios activos), y determinar el efecto que tiene el tamaño de la colmena sobre las abejas y algunos de sus productos como la miel y polen, bajo condiciones específicas de cada región apícola. Por lo tanto, el objetivo del presente trabajo fue determinar el efecto que tiene el tamaño interno de la colmena en la producción de progenie y el almacenamiento de miel y polen, así como en la temperatura interna del nido de cría, en colonias de A. mellifera en la temporada invernal.

Material y métodos

Preparación de abejas

En diciembre de 2016, al terminar el flujo de néctar y polen, se seleccionaron 10 colonias que presentaban desarrollo homogéneo y de éstas se extrajeron aproximadamente 120,000 abejas adultas²⁴ para el experimento, de las cuales se asignaron 10,000 obreras de forma homogénea a cada una de las 12 colonias que se utilizaron en el experimento. Para contar a las abejas, se utilizó una cámara de crecimiento a -2 ⁰C durante 10 min (Shel Lab, modelo LI15) para inmovilizarlas.

Cada uno de los 12 grupos de 10,000 abejas se colocó dentro de 12 colmenas de diferentes volúmenes internos con capacidad para albergar diferente número de bastidores de cámara tipo Jumbo (45 x 28 cm) (Figura 1). Se emplearon 4 colmenas con capacidad para albergar 4 bastidores, 4 para albergar 8 bastidores y 4 para 10 bastidores, cuyas medidas externas fueron de 51 x 30 x 21 cm para 4 bastidores, 51 x 30 x 34 cm para 8 bastidores y 51 x 30 x 41 cm para 10 bastidores, lo que permitió tener volúmenes internos de 23.9 L (colmena experimental), 42.3 L (colmena tipo Langstroth) y 52.2 L (colmena tipo Jumbo), respectivamente. Las colmenas se construyeron de madera de pino de 2 cm de espesor y se trataron con parafina. A cada colonia con 10,000 abejas se le colocaron 4 bastidores con cera estampada y una abeja reina recién fecundada de un mismo pie de cría y del mismo lote de una mezcla heterogénea de las razas Italiana y Carniola, lo cual permitió que las colonias comenzaran con las mismas condiciones iniciales (las reinas eran hermanas). A cada colmena se le suministraron 600 ml de jarabe preparado con agua y azúcar en una proporción de 1:1 y 150 g de suplemento proteico (Apitir plus de la empresa Tirtécnica) cada ocho días^25,26. El suministro de jarabe y suplemento proteico se mantuvo durante todo el experimento.

Figura 1 Colmenas con diferentes volúmenes internos utilizadas en el experimento, A) colmena exprimental, B) colmena tipo Langstroth y C) colmena tipo Jumbo 

Experimento

Se utilizaron cuatro repeticiones para cada tamaño de colmena, dando un total de 12 unidades experimentales que fueron colocadas en un diseño completamente al azar, a una distancia de 2 m entre hileras y 1 m entre colmenas de la misma hilera¹⁷. Se registró la temperatura interna de las colmenas utilizando 24 dataloggers (Thermochron iButton modelo DS1921G). En cada colmena se colocaron dos dataloggers en el tercer bastidor, uno en el centro y el segundo a la altura del cabezal para determinar si la temperatura interna variaba con el volumen de la cámara de cría. Adicionalmente, se registró la temperatura ambiental a la sombra utilizando 12 dataloggers. Las temperaturas se registraron cada 60 min durante el experimento.

El experimento comenzó la primera semana de diciembre y terminó el 28 de abril, al inicio de la floración. Se contabilizó la superficie con cría, miel y polen utilizando una mica de plástico transparente cuadriculado en centímetros²⁴ (Figura 2). No se contabilizó el número de individuos adultos para no romper la cohesión social²⁴. Los registros de cría, miel y polen se llevaron a cabo en ambos lados de cada bastidor únicamente en tres fechas (2 de febrero, 7 de marzo y 28 de abril) para preservar la cohesión social²⁴.

Figura 2 A) Bastidor con y B) sin la cuadrícula transparente utilizada para la cuantificación de la superficie con cría, miel y polen 

Resultados

La superficie con cría de A. mellifera en la primera fecha de muestreo (2 de febrero) fue de 1,125.73 ± 136.65 cm² para las colmenas de 23.9 L, 1,016.75 ± 364.64 cm² para las de 42.3 L y 1,398.63 ± 334.67 cm² para las de 52.2 L y estos valores no difirieron significativamente entre sí (F=0.44, g.l.=2,11, P>0.05) (Figura 3). La superficie con cría de A. mellifera en la segunda fecha de muestreo (7 de marzo) fue de 1,610.25 ± 83.37 cm² para las colmenas de 23.9 L, 1,654.75 ± 473.37 cm² para las de 42.3 L y 1,692.75 ± 68.03 cm² para las de 52.2 L y estos valores no difirieron significativamente entre sí (H=0.50, g.l.=2, P>0.05). La superficie con cría sí difirió significativamente entre tipos de colmena al final del experimento (28 de abril) (F=23.88, g.l.=2,11, P˂0.001). La superficie con cría en colmenas con un volumen interno de 23.9 L fue en promedio de 3,077.25 ± 81.81 cm² y en las colmenas de 42.3 L fue de 2,906.2 ± 94.6 cm² y ambos valores fueron significativamente mayores que el valor en las colonias que se desarrollaron en colmenas de 52.2 L, cuya superficie con cría fue de 2,331.2 ± 59.5 cm² (P˂0.01). La superficie con cría en las colmenas de 23.9 L no difirió significativamente de aquella en las colmenas de 42.3 L (P>0.05).

^ab Valores con letras distintas indican diferencias significativas (P˂0.05).

Figura 3 Superficie con cría (promedio ± error estándar) en tres tamaños de colmenas al final del periodo de estudio 

La superficie con miel en la primera fecha de muestreo fue de 980.38 ± 263.64 cm² para las colmenas de 23.9 L, de 952.75 ± 201.76 cm² para las de 42.3 L y 992.50 ± 93.93 cm² para las de 52.2 L (F=0.01, g.l.=2,11, P>0.05) (Figura 4). La superficie con miel en la segunda fecha de muestreo fue de 905.75 ± 198.38 cm² para las colmenas de 23.9 L, 465.25 ± 167.03 cm² para las de 42.3 L y 621.50 ± 184.88 cm² para las de 52.2 L (F=1.48, g.l.=2,11, P>0.05). La superficie con miel al final del periodo de estudio sí difirió significativamente entre tipos de colmena (H=8.80, g.l.=2,11, P˂0.01). El promedio de la superficie con miel en las colmenas de 23.9 L (1424 ± 56.9 cm²) fue significativamente mayor que en las colmenas de 52.2 L (849.5 ± 94.4 cm², P˂0.05), pero no difirió significativamente del valor en las colonias de 42.3 L (1056 ± 19.7, P>0.05). La superficie con miel en las colmenas de 42.3 y 52.2 L fue similar (P>0.05).

^ab Valores con letras distintas indican diferencias significativas (P˂0.05).

Figura 4 Superficie con miel (promedio ± error estándar) en tres tamaños de colmenas al final del periodo de estudio 

La superficie con polen en la primera fecha de muestreo fue de 136.38 ± 26.67 cm² para las colmenas de 23.9 L, de 242.75 ± 147.59 cm² para las de 42.3 L y 112.50 ± 13.14 cm² para las de 52.2 L (H=0.34, g.l.=2, P>0.05). La superficie con polen en la segunda fecha de muestreo fue 252.75 ± 77.03 cm² para las colmenas de 23.9 L, de 146.5 ± 35.11 cm² para las de 42.3 L y 192.5 ± 43.19 cm² para las de 52.2 L (F=0.94, g.l.=2,11, P>0.05). La superficie con polen al final del periodo de estudio sí difirió significativamente entre tipos de colmena (F=9.12, g.l.=2,11, P˂0.01) (Figura 5). La superficie con polen al final del periodo de estudio fue significativamente mayor en la colmena de 23.9 L (227.0 ± 37.0 cm²) que en las colmenas de 42.3 L (87.7 ± 29.9 cm²) y 52.2 L (56.2 ± 21.3 cm²) (P˂0.05). La superficie con polen en las colmenas de 42.3 y 52.2 L no difirió significativamente (P>0.05) (Figura 5).

^ab Valores con letras distintas indican diferencias significativas (P˂0.05).

Figura 5 Superficie con polen (promedio ± error estándar) en tres tamaños de colmenas al final del periodo de estudio 

La temperatura promedio en el centro de las colmenas fue relativamente estable a lo largo del día durante el experimento, a pesar de que la temperatura ambiental varió en promedio entre 7 y 33 °C (Figura 6). La temperatura en el centro de las colmenas de 23.9 L fue de 33.6 ± 1.0 °C, en las de 42.3 L fue de 33.4 ± 0.8 °C y en las de 52.2 L fue de 33.7 ± 0.9 °C (F=0.04, g.l.=2,11, P>0.05). La temperatura promedio a la altura del cabezal varió a lo largo del día en los tres tipos de colmenas y fue significativamente mayor en las colmenas de 23.9 L (23.4 ± 0.5 °C) y de 42.3 L (23.8 ± 0.6 °C) que en las colmenas de 52.2 L (21.4 ± 0.4 °C) (F=6.92, g.l.=2,11, P˂0.05) (Figura 7). La temperatura a la altura del cabezal en las colmenas de 23.9 y 42.3 L no difirió significativamente (P>0.05).

Los valores representan promedios ± error estándar.

Figura 6 Temperatura ambiental y en el interior (centro y cabezal del tercer bastidor) en tres tamaños de colmenas 

^ab Valores con letras distintas indican diferencias significativas (P˂0.05).

Figura 7 Temperatura a la altura del cabezal (promedio ± error estándar) en tres tamaños de colmenas durante el periodo de estudio 

Discusión

Los resultados obtenidos en este trabajo muestran que el desarrollo de la colonia expresado en superficie con cría al final del experimento fue menor cuando éstas se encontraban en las cámaras de cría tipo Jumbo, las de mayor tamaño (Figura 3). De manera similar, la superficie con miel y polen fue menor en las colmenas con volúmenes internos de mayor tamaño (52.2 y 42.3 L) que en las colmenas experimentales de 23.9 L (Figuras 4,5). Estos resultados concuerdan con los reportados por Abd-Elmawgood et al¹⁵ quienes compararon tres tamaños internos de colmenas (38, 31 y 24 L) y la mejor respuesta (mayor cantidad de cría, polen y miel) la obtuvieron con las colmenas de menor tamaño. Al igual que en nuestro trabajo, también encontraron que las diferencias en cantidad de cría, polen y miel entre colmenas de diferentes tamaños internos se manifestaron al final del invierno e inicio de la primavera. De manera similar, Ballesteros et al²⁸ reportaron que la producción de jalea real fue mayor en colmenas de recría de 6 bastidores que en colmenas de 8 y 10 bastidores.

También se encontró que la temperatura en el centro del nido de cría de A. mellifera no difirió significativamente con respecto al tamaño de la colmena, lo cual indica que independientemente del tamaño de la colmena, las abejas pueden termorregular y mantener la cría a temperaturas alrededor de 33 °C para que su progenie se desarrolle adecuadamente^7,8. Sin embargo, la temperatura en el cabezal fue significativamente menor en las colmenas tipo Jumbo (52.2 L) que en las de 42.3 y 23.9 L (Figuras 6,7). Estos resultados muestran que en las cámaras de cría de menor tamaño las abejas pueden conservar de forma más eficiente el calor generado durante el calentamiento del nido de cría, lo cual ya había sido sugerido^15,28.

El menor porcentaje de superficie con cría, miel y polen encontrado en las colmenas de mayor tamaño puede estar relacionado con diferentes factores. Es probable que las abejas hayan consumido más miel en las colmenas con menor temperatura interna para obtener la energía metabólica necesaria para termorregular^29,30. Aunque no se cuantificó directamente la producción de calor por las abejas, sí se observó que en las colmenas tipo Jumbo las obreras permanecían agregadas alrededor del nido de cría durante más tiempo que en las colmenas de menor tamaño, lo cual sugiere que las obreras en las colmenas de mayor tamaño invirtieron más tiempo en la termoregulación que en la producción de cría³¹ o en el pecoreo^2,3,18. Adicionalmente, una mayor temperatura dentro de las colmenas de menor tamaño pudo facilitar la construcción del nido ya que la elasticidad de la cera aumenta y el gasto energético para moldearla disminuye con el incremento de la temperatura^32,33. Finalmente, es necesario considerar que el desarrollo de la colonia también depende de los adultos presentes durante la época invernal¹⁷, sin embargo, en este trabajo no se cuantificaron para evitar que su manipulación afectara la cohesión social de las colonias²⁴, pero es necesario que estos datos sean considerados en estudios posteriores.

Se ha planteado que es necesario utilizar colmenas que permitan incrementar la temperatura interna de la colmena de la abeja europea durante la temporada invernal^34,35,36. En este trabajo se compararon dos tipos de colmenas utilizadas comúnmente en México (Jumbo y Langstroth) y una colmena experimental de menor tamaño. Los resultados muestran que la colmena experimental provee de mejores condiciones térmicas y de un aumento en la fortaleza (mayor cantidad de cría) y productividad de la abeja melífera. Sin embargo, los requerimientos térmicos y de espacio interno de la colmena de A. mellifera pueden variar entre razas y entre climas^37-40, por lo que es necesario realizar estudios bajo las condiciones específicas de cada región apícola.

Conclusiones e implicaciones

La mejor respuesta de fortaleza (mayor cantidad de cría) y mayores reservas de miel de la abeja melífera se registró cuando se utilizó la colmena con el menor tamaño interno (23.9 L). La colmena tipo Jumbo, utilizada en el altiplano central de México, presentó los valores más bajos de miel, polen y cría al final de la temporada invernal. Esto puede repercutir en una disminución de la productividad de miel y polen para los apicultores que utilizan este tipo de colmena, por lo que es conveniente implementar alguna práctica o mecanismo que permita mantener las colonias de abejas fuertes para la cosecha de primavera. Por ejemplo, se puede alimentar a las abejas con agua y sustitutos de néctar y polen y disminuir el tamaño interno de la colmena utilizando reductores de espacio. La época de invierno tradicionalmente es considerada una temporada donde la abeja reina deja de poner huevos y los requerimientos térmicos y alimenticios de la colonia disminuyen. Sin embargo, durante el trabajo realizado en el municipio de Tizayuca se registraron temperaturas ambientales superiores a 24 °C por más de 6 h al día durante el invierno, lo que permitió que la abeja reina pudiera mantener la postura de huevos durante esta época. Este comportamiento tan diferente hace necesario un mejor seguimiento del apicultor para mantener las colonias de abejas con suficientes reservas de alimento durante el invierno para evitar que se debiliten