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Revista mexicana de ciencias pecuarias

versión On-line ISSN 2448-6698versión impresa ISSN 2007-1124

Rev. mex. de cienc. pecuarias vol.11 no.3 Mérida jul./sep. 2020  Epub 05-Feb-2021

https://doi.org/10.22319/rmcp.v11i3.5175 

Artículos

Las rizobacterias halófilas mantienen la calidad forrajera de Moringa oleifera cultivada en sustrato salino

Verónica García Mendozaa 

Alex Edray Hernández Vázqueza 

José Luis Reyes Carrilloa 

Uriel Figueroa Viramontesb 

Jorge Sáenz Matac 

Héctor Mario Quiroga Garzaa 

Emilio Olivares Sáenzd 

Pedro Cano Ríosa 

José Eduardo García Martíneza  * 

a Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. Posgrado en Ciencias Agrarias, Blvd. Raúl López Sánchez Km. 2. 27054, Torreón, Coah., México.

b INIFAP, Campo Experimental La Laguna, Matamoros, Coah., México.

c Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Ciencias Biológicas. Gómez Palacio, Durango, México.

d Universidad Autónoma de Nuevo León. Facultad de Agronomía. Gral. Escobedo, Nuevo León, México.


Resumen

Para obtener un incremento en la producción forrajera de Moringa oleifera Lam. y de buena calidad se puede combinar el uso de compost a base de estiércol bovino y la inoculación de biofertilizantes a base de rizobacterias promotores del crecimiento vegetal (PGPR). La evaluación de esta producción se realizó en invernadero en Torreón, Coahuila, México. Se utilizó compost de estiércol bovino como sustrato (compost 50%, arena 40% y perlita 10%). Se programaron tres inoculaciones al árbol (a los 40, 74 y 152 días después de la siembra) con cuatro cepas de PGPR, los siguientes fueron los tratamientos T1: Bacillus paralicheniformis, T2: Acinetobacter guillouiae, T3: Aeromonas caviae, T4: Pseudomonas lini y Testigo: Sin bacteria, las cepas provenientes de la Poza Salada, Valle de Sobaco, Coahuila, México. Se realizaron tres cosechas en el ciclo verano-otoño-invierno 2016-2017. Se evaluaron variables agronómicas y bromatológicas para determinar la producción y calidad del follaje del árbol. Las cepas Pseudomonas lini y Bacillus paralicheniformis proporcionaron una respuesta positiva en el desarrollo de M. oleifera forrajera en el período de verano-otoño, incrementando la altura en las primeras semanas de desarrollo y proporcionando diámetros más gruesos y firmes. El rendimiento y las variables bromatológicas no presentaron diferencia entre los tratamientos, sin embargo, se produjo un forraje de buena calidad. En promedio las hojas presentaron el 13.56 % de cenizas, 70.15 % de total de nutrientes digestibles, 93.16 % de digestibilidad in vitro de la materia seca, 19.72 % de fibra detergente neutra, 25.35 % de fibra detergente ácida y 24.15 % de proteína cruda.

Palabras clave Biofertilizantes; Biomasa; Composta; Digestibilidad; Fertilizantes; Inoculación; Proteína; Rumiantes

Abstract

In order to obtain an increase in the forage production of high-quality Moringa oleifera Lam., the use of cow dung manure can be combined with the inoculation of biofertilizers based on plant growth-promoting rhizobacteria (PGPR). This production was assessed in a greenhouse in Torreón, Coahuila, Mexico. Cow dung manure was utilized as part of the substrate (50% compost, 40% sand, and 10% perlite). Three inoculations into the tree were scheduled (at 40, 74 and 152 d after planting) with four PGPR strains; the treatments were: T1: Bacillus paralicheniformis, T2: Acinetobacter guillouiae, T3: Aeromonas caviae, T4: Pseudomonas lini and Control: Bacteria-free; strains from Poza Salada, Valley of Sobaco, Coahuila, Mexico. Three harvests were collected in the 2016-2017 summer-fall-winter cycle. Agronomic and bromatological variables were assessed in order to determine the production and the quality of the tree leaves. The Pseudomonas lini and Bacillus paralicheniformis strains provided a positive response in the development of forage M. oleifera during the summer-fall period, increasing the height in the first weeks of development and providing thicker, firmer diameters. The yield and the bromatological variables exhibited no differences between treatments; however, a good-quality forage was produced. In average, the leaves exhibited 13.56 % ashes, 70.15 % total digestible nutrients, 93.16 % in vitro digestibility of dry matter, 19.72 % neutral detergent fiber, 25.35 % acidic detergent fiber, and 24.15 % crude protein.

Key words Biofertilizers; Biomass; Compost; Digestibility; Fertilizers; Inoculation; Protein; Ruminants

Introducción

La alimentación a rumiantes, especialmente para la producción lechera, requiere el suministro de niveles altos de energía y proteína1. Los suministros de concentrados convencionales generalmente son costosos2. El árbol de Moringa oleifera Lam., es una especie con alto valor nutricional y buena producción de biomasa llegando a tener una producción anual de 25 t· ha −1 en condiciones de bosque tropical seco3. Además de que los costos de alimentación son relativamente bajos, diez veces más bajos al utilizar M. oleifera que alimentos balanceados4. Las raciones para el ganado lechero formuladas con forraje de M. oleifera, proporcionan un alto valor proteico entre 15-30 %, 16-53 % de FDN, con digestibilidades entre 52-85 %5. El suministro de una dieta de M. oleifera fresca puede ocasionar un mal sabor y aroma en la leche, pero si la dieta es con ensilado de M. oleifera, la leche muestra buenas características organolépticas6 por lo que M. oleifera es una opción para complementar la alimentación del ganado lechero.

Por otro lado, la intensificación de la producción de la industria lechera aumenta la generación de estiércol, lo que representa un riesgo de contaminación7. Las excretas del ganado lechero tienen un menor impacto ambiental cuando se usan como abonos orgánicos8. Sin embargo se debe tener cuidado con la utilización de este puesto que las cinco sales solubles (Na, K, Ca, Mg y S) acumuladas pueden generar efectos adversos9. El aumento de la salinidad influye en la calidad del forraje, incluyendo materia orgánica (MO), proteína cruda (PC), fibra detergente neutra (FDN)10. Más de la mitad del territorio mexicano es árido y semiárido y la diversidad natural, incluyendo su suelo, está siendo amenazado11. Los futuros escenarios predictivos de acuerdo con el cambio climático, muestran el creciente riesgo de salinización en diferentes latitudes que requerirán un esfuerzo especial para mantener la producción de cultivos bajo estrés salino12.

El uso de biofertilizantes a base de rizobacterias promotores del crecimiento vegetal (PGPR), son una opción para reducir la contaminación del suelo, también causada en parte por fertilizantes nitrogenados13. Las PGPR ejercen efectos benéficos en las plantas a través mecanismos directos e indirectos como la fijación de nitrógeno, síntesis de fitohormonas, solubilización de fósforo, secreción de sideróforos, el incremento en la permeabilidad de las raíces, inducción de resistencia sistémica, entre otros14,15. En efecto, la inoculación de diversas cepas de PGPR permite el desarrollo de plantas en lugares con problemas de sequías, en suelos contaminados con metales pesados e incluso suelos salinos16. La hipótesis supone que si se produce en suelos o sustratos con conductividades eléctricas elevadas, se puede utilizar la inoculación de PGPR halófilas para obtener una buena producción e incrementar la calidad, en este caso del forraje de M. oleifera. El objetivo de este trabajo fue evaluar la calidad de la producción de M. oleifera para fines forrajeros inoculados con PGPR halófilas, utilizando compost en el sustrato y té de compost en el riego ambos de estiércol bovino.

Material y métodos

La investigación se realizó en la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro Unidad Laguna (UAAAN-UL), ubicada en Torreón, Coahuila, México, el cual presenta una altitud de 1,120 msnm. En el ciclo verano-otoño-invierno 2016-2017, en condiciones de invernadero. Las temperaturas máximas y mínimas fueron registradas durante el experimento.

El diseño experimental utilizado fue en bloques al azar, cinco tratamientos correspondientes a cuatro diferentes cepas de PGPR (Cuadro 1); y cinco repeticiones por tratamiento. Las PGPR fueron proporcionadas por la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Juárez del Estado de Durango, las cuales fueron aisladas de la rizósfera del pasto halófilo Distichlis spicata, tomado de la Poza Salada en el Valle de Sobaco, ubicado en el Municipio de Cuatrociénegas, Coahuila, México17.

Cuadro 1 Características de las rizobacterias promotores del crecimiento vegetal (PGPR) utilizadas en cada tratamiento (T) 

ID de
cepa
Género/Especie
de bacteria
Producción
de AIA (µg)
PS GSF (mm) TS
(%)
T1 LBEndo1 Bacillus paralicheniformis 23.444±2.531 + 4.589±0.221 15
T2 NFbEndo 2M2 Acinetobacter guillouiae + + + <5
T3 KBEndo3 Aeromonas caviae + + + <5
T4 KBEcto4 Pseudomonas lini 36.730±0.011 + 4.112±0.042 15
Te Sin bacteria

AIA= ácido indol-3 acético; PS= producción de sideróforos; GSF= grado de solubilización de fosfatos; TS= tolerancia a la salinidad; Te= testigo.

Fuente: Palacio-Rodríguez et al17.

Se realizó una siembra directa de semilla de M. oleifera L. el 10 de julio de 2016, en bolsas negras de polietileno horadadas de 18 L de capacidad. El sustrato utilizado fue una mezcla de compost (50 %), arena (40 %) y perlita (10 %). El compost fue adquirido del rancho Ampuero, al cual se le aplicó el método de solarización antes de su utilización18. Se colocó una semilla por bolsa a una profundidad de 5 cm. Previo a la siembra se aplicó un lavado al sustrato, por cada kilo de sustrato un litro de agua, para la disminución de sales. El acomodo de las macetas fue en cuatro hileras, con arreglo topológico en tresbolillo, con una separación entre tallos de 0.25 x 0.25 m y alcanzando una densidad de 16 árboles m-2.

La inoculación de las bacterias PGPR fue a los 40 días después de la siembra, colocando 3 ml a una concentración de 1x108 ufc ml-1de PGPR, en la base del tallo y se realizaron inoculaciones a los ocho días después del primer y segundo corte.

Las variables evaluadas fueron: rendimiento, variables bromatológicas y relación hoja/tallo. El muestreo se realizó cuando el árbol alcanzó una altura promedio de 1.50 m, y antes de que iniciara la floración, dejando un forraje remanente a los 0.25 m de altura.

Los riegos que se aplicaron fueron con té de compost, 1 L cada tercer día. Este té se obtuvo sumergiendo 5 kg de compost de estiércol bovino en una red dentro de un recipiente de 200 L. El agua se colocaba un día antes para lograr la evaporación del cloro que pudiera tener. En cada elaboración se adicionaron 90 g de piloncillo y se colocaron oxigenadores dentro del recipiente de 200 L durante 12 h. Transcurrido este tiempo se retiraba la red que contenía el compost y el té estaba listo para utilizarse. El Cuadro 2 muestra la composición química del compost y el té de compost obtenido.

Cuadro 2 Composición química de macro y micronutrientes del compost y té de compost utilizados para el sustrato y el riego de M. oleifera 

----------Macronutrientes-----------
Componente pH CE N P K Ca Mg Carbono orgánico MO
mS/cm -------------------------------------%------------------------------
Compost 8.35 12.77 0.11 0.45 2.95 18.8 0.94 17.75 30.60
7.52 3.27 0.25 0.15 0.28 1.33 0.12 ----- 0.52
---------------Micronutrientes------------------
Componente pH CE Na Fe Cu Zn Mn Bo
mS/cm % -------------------------ppm------------------------
Compost 8.35 12.77 0.43 5100.00 62.00 200.00 390.00 1.00
7.52 3.27 0.18 3.21 0.86 2.96 3.44 -----

La única plaga presentada durante el experimento fue Tetranychus urticae la cual se controló con aplicaciones de eBioluzión Plus vO® (Febea bio), insecticida orgánico de amplio espectro.

Las variables agronómicas evaluadas fueron tomadas una vez por semana: altura del árbol, diámetro de tallo, número de tallos, número de hojas, tamaño de hojas, peso de la raíz, peso fresco y seco del forraje, rendimiento la relación hoja/tallo.

La altura del árbol se tomó con un estadal colocándolo en la parte basal del suelo y tomando la altura hasta el ápice de la rama apical. El diámetro del tallo se midió con un vernier, 3 cm arriba de la parte basal. Se contó el número de tallos después del segundo y tercer corte. Se contó el número de hojas compuestas de cada tallo. Se midió el tamaño de hoja con una cinta métrica, la lectura se tomó desde el raquis primario hasta el foliolo apical. Se utilizó una balanza digital para tomar el peso de la raíz; para esto se cortó el tallo desde la parte basal y se retiró todo el sustrato tratando de mantener la mayor cantidad de raíz. El forraje se pesó en fresco en una balanza digital al momento de hacer el corte con tijeras para poda, hojas y tallos en conjunto y por separado (hojas sin el raquis y tallos incluyendo el raquis de las hojas). Para obtener el peso seco se llevaron las muestras de forraje al laboratorio, se colocó cada muestra en bolsas de papel con su respectiva etiqueta para secarse en estufa de aire forzado a 60 °C durante 24 h hasta obtener un peso constante en las muestras. Utilizando una balanza analítica se registró el peso seco con el cual después se calculó el rendimiento de materia seca, sumando el peso seco de hojas más el peso seco de tallos. La relación hoja/tallo se calculó al dividir el peso seco de las hojas (PSH) entre el peso seco de los tallos (PST), con la ecuación H/T = PSH/PST.

Las variables bromatológicas se realizaron solo en el último corte e incluyeron: materia fresca (MF), materia seca (MS), cenizas, grasa, fibra detergente neutra (FDN), fibra detergente ácida (FDA), fibra cruda (FC), proteína cruda (PC), extracto libre de nitrógeno (ELN), carbohidratos no fibrosos (CNF), digestibilidad in vitro de materia seca (DIVMS), energía neta de lactancia (ENL) y total de nutrientes digestibles (TND).

Las muestras se secaron a 60 °C durante 24 h hasta obtener un peso constante, después se trituraron a través de un tamiz de 1 mm antes del análisis. Las cenizas se analizaron utilizando el procedimiento de AOAC19 La grasa se extrajo utilizando el método Goldfisch. La FDN y FDA se obtuvieron por medio del método de Van Soest20. La FC se determinó por el método de Weende. La PC fue determinada con el método Kjeldahl. La DIVMS se obtuvo utilizando la incubadora Daisy (Ankom Technology). Para el cálculo de ELN, CNF, ENL y TND se utilizaron las siguientes fórmulas: ELN (%) = 100 - (MS + PC + FC + Grasa + Cenizas), CNF (%) = 100 - (PC + FDN + Grasa + Cenizas), ENL=1.044 - (0.0124*FDA) y TND = 31.4 + (53.1* ENL).

Las variables se sometieron a un análisis de varianza utilizando el programa estadístico SAS para Windows versión 9.0. En los casos donde se encontraron diferencias entre medias se aplicó la prueba de diferencia mínima significativa (DMS), con una significancia de 𝛼= 0.05. Se utilizó el programa Excel de Office 2010 para determinar la ecuación de regresión en la variable altura.

Resultados

Crecimiento

El crecimiento del árbol de M. oleifera de la siembra a la primera cosecha mostró una diferencia significativa entre los tratamientos de los 216 a los 247 días julianos. La última semana antes de la primera cosecha no fue afectada por los tratamientos aplicados, no mostró diferencia significativa, esto puede deberse al inicio de la floración (Figura 1). Este crecimiento fue en el período de verano, el cual muestra una tendencia lineal. El incremento promedio que presentó el árbol es de 3.16 cm por día, llegando a obtener una altura promedio de 1.76 m a los 66 días. En este período, el árbol presentó el mayor crecimiento en el experimento. Las temperaturas presentadas en este período favorecieron al crecimiento, las cuales fueron de 20-22 °C como mínima y de 38-42 °C como máxima.

T1= Bacillus paralicheniformis, T2= Acinetobacter guillouiae, T3= Aeromonas caviae, T4= Pseudomonas lini, Te= sin bacteria. (*, **= Indica diferencia significativa y altamente significativa, respectivamente, entre tratamientos para la fecha respectiva).

Figura 1 Crecimiento de Moringa oleifera de la siembra a la primera cosecha (66 días) 2016 

En la segunda cosecha del árbol se obtuvo una diferencia significativa en el crecimiento a partir de los 277 a 299 días julianos, excepto en las siguientes cinco semanas antes de la cosecha. Esta segunda cosecha correspondió al período de otoño, el crecimiento muestra también una tendencia lineal. Sin embargo, presenta una disminución de 52 %, con respecto al crecimiento de verano; el incremento promedio es de 1.51 cm por día. Este decremento se atribuye al cambio de estación y con ello la disminución de la temperatura, la cual osciló entre 15-16 °C como mínima y entre 36 y 40 °C como máxima. La altura promedio de 1.50 m para su corte se alcanzó a los 77 días después de la primera cosecha. El árbol requirió de 11 días más que la primera cosecha para alcanzar la altura promedio antes de realizar la cosecha.

Después de la segunda cosecha coincide con la entrada del invierno, el árbol no presentó crecimiento durante el primer mes, esto debido a las bajas temperaturas que oscilaron entre 9.5-10.5 °C como mínima y de 32.5-35.5 °C como máxima. Por lo tanto, la tercera cosecha no presentó diferencia significativa entre los tratamientos. El crecimiento muestra que los datos asemejan una regresión polinomial de segundo grado debido al crecimiento lento. La altura promedio para realizar el corte se alcanzó hasta los 117 días. El árbol requirió 40 días más para alcanzar la altura promedio para el corte en comparación con la segunda cosecha y 51 días más en comparación con la primera cosecha. En esta última cosecha se presentaron las primeras floraciones (2%). La plaga que se presentó en el desarrollo del experimento fue presencia de Tetranychus urticae.

Variables agronómicas

De las variables agronómicas evaluadas, el diámetro de tallo presenta diferencia significativa entre los tratamientos en la segunda y tercera cosecha (Cuadro 3). Los tratamientos que mayor diámetro de tallo obtuvieron fueron T1: Bacillus paralicheniformis y T4: Pseudomonas lini, estadísticamente son iguales. Después de la primera cosecha inicia el crecimiento nuevamente, el tallo principal de 0.25 cm de alto presenta rebrotes o tallos secundarios. El número de tallos secundarios varían, en el experimento se presentaron hasta 8 rebrotes, pero solo de 1 a 4 se desarrollan satisfactoriamente. Lo mismo sucedió después de la tercera cosecha.

Cuadro 3 Medias para las variable diámetro de tallo (DT), número de tallos (NoT), número de hojas (NoH), tamaño de hojas (TH) y peso de raíz (PR), en la evaluación de M. oleifera 

Primera cosecha
Tratamiento DT (cm) NoT NoH TH (cm) PR (g)
T1 1.413 a 1.00 a 14.56 a 41.75 a    
T2 1.363 a 1.00 a 14.88 a 41.72 a
T3 1.381 a 1.00 a 14.31 a 41.66 a    
T4 1.450 a 1.00 a 14.13 a 43.69 a
Te 1.394 a 1.00 a 14.19 a 42.59 a    
Segunda cosecha
T1 2.110 a 1.85 a 11.90 a 40.95 a    
T2 1.915 b 1.65 a 11.70 a 42.45 a
T3 1.915 b 1.65 a 11.35 a 37.25 b    
T4 2.015 ab 1.60 a 11.65 a 42.75 a
Te 1.930 b 1.60 a 11.50 a 43.00 a    
Tercera cosecha
T1 2.440 a 2.85 a 14.60 a 34.05 a 220.35 b
T2 2.230 bc 3.35 a 14.65 a 33.20 a 178.90 bc
T3 2.195 c 2.80 a 16.40 a 33.85 a 159.10 c
T4 2.355 ab 2.75 a 15.00 a 36.50 a 341.50 a
Te 2.190 c 2.70 a 11.65 b 36.35 a 156.10 c

T1= Bacillus paralicheniformis, T2= Acinetobacter guillouiae, T3= Aeromonas caviae, T4= Pseudomonas lini, Te= sin bacteria.

ab Diferente letra indica diferencia significativa entre tratamientos (P<0.05).

La raíz de la M. oleifera es tipo bulbo. El peso de la raíz recabado en la tercera cosecha presenta diferencia significativa entre los tratamientos, siendo el T4: Pseudomonas lini el que presenta el mayor peso con 341.54 g.

En la tercera cosecha el número de hojas entre los tratamientos son estadísticamente iguales pero superior al control. El tratamiento T3: Aeromonas caviae y T4: Pseudomonas lini presentan el mayor número de hojas 16.4 y 15 hojas respectivamente.

El tamaño de las hojas en los árboles no se ve afectado por los tratamientos aplicados para ninguna de las tres cosechas. El tamaño de hoja presenta un decremento conforme pasan los cortes. Las longitudes del tratamiento T4: Pseudomonas lini son 43.69, 42.75 y 36.50 para la primera, segunda y tercera cosecha respectivamente.

El rendimiento promedio de materia fresca en hoja fue de 9.44 t ha-1y en materia seca de 4.86 t . El rendimiento promedio de materia fresca en tallo fue de 25.08 t y en materia seca de 7.08 t. El rendimiento no fue afectado por los tratamientos aplicados (Cuadro 4).

Cuadro 4 Medias para la variable rendimiento (t ha-1) la evaluación de M. oleifera inoculada con cuatro PGPR para la primera, segunda y tercera cosecha 

  Primea cosecha   Segunda cosecha   Tercera cosecha   Total
RH RT   RH RT   RH RT   RH RT
Materia fresca
T1 2.68 9.06 3.47 9.08 3.64 8.20 9.79 26.34
T2 2.58 9.10 3.30 7.95 3.66 7.14 9.54 24.19
T3 2.59 9.07 2.80 6.26 3.51 6.37 8.90 21.70
T4 2.52 10.04 3.19 8.73 3.83 8.53 9.54 27.30
Te 2.61 9.10 3.50 8.85 3.31 7.92 9.42 25.87
Materia seca
T1 1.40 2.49 2.04 2.79 1.43 2.01 4.87 7.29
T2 1.36 2.46 2.04 2.60 1.41 1.82 4.81 6.88
T3 1.39 2.50 1.95 2.40 1.41 1.72 4.75 6.62
T4 1.41 2.64 2.06 2.75 1.49 2.03 4.96 7.42
Te 1.47 2.54   2.07 2.74   1.39 1.90   4.93 7.18

T1= Bacillus paralicheniformis, T2= Acinetobacter guillouiae, T3= Aeromonas caviae, T4= Pseudomonas lini, Te= sin bacteria; RH= rendimiento en hoja; RT= rendimeinto en tallo.

(P>0.05).

La relación hoja/tallo muestra un aumento conforme aumentan las cosechas. El promedio de la relación hoja/tallo de la primera cosecha fue de 0.556, en la segunda y tercera cosecha fue de 0.768 y 0.754, respectivamente. El porcentaje de hoja promedio fue de 35.72, 43.40 y 42.96 % para la primera, segunda y tercera cosecha respectivamente. El Cuadro 5 muestra la relación hoja/tallo y el porcentaje de hoja que presentó el árbol, estas variables no fueron afectadas por los tratamientos.

Cuadro 5 Relación hoja/tallo y porcentaje de hoja en la evaluación de M. oleifera inoculada con cuatro PGPR en cada una de las tres cosechas 

Relación hoja/tallo Porcentaje de hoja
Primer corte
T1 0.561 35.9
T2 0.552 35.5
T3 0.555 35.7
T4 0.534 34.8
Te 0.580 36.7
Segundo corte
T1 0.731 42.2
T2 0.787 44.0
T3 0.813 44.8
T4 0.751 42.9
Te 0.757 43.1
Tercer corte
T1 0.709 41.5
T2 0.775 43.7
T3 0.822 45.1
T4 0.734 42.3
Te 0.731 42.2

T1= Bacillus paralicheniformis, T2= Acinetobacter guillouiae, T3= Aeromonas caviae, T4= Pseudomonas lini, Te= sin bacteria.

(P>0.05).

Variables bromatológicas

Aunque la composición química del árbol se realizó únicamente en la última cosecha los valores obtenidos son muy buenos. En promedio se obtuvo en hojas el 13.57 % de cenizas, 70.15 % de TND, 93.16 % de DIVMS, 19.72 % de FDN, 25.35 % de FDA y un 24.15 % de PC. En tallo los promedios obtenidos fueron 11.21 % de cenizas, 45.32 % de TND, 61.83 % de DVMS, 59.07 % de FDN, 58.01 % de FDA y 7.23 % de PC. El Cuadro 6 presenta el conjunto de variables bromatológicas analizadas para cada uno de los tratamientos.

Cuadro 6 Medias por tratamiento de los análisis bromatológicos expresados en porcentaje 

Tratamiento T1 T2 T3 T4 Te
Hoja
MF 74.01 74.87 73.22 73.62 73.23
MS 25.99 25.13 26.78 26.38 26.77
Cenizas 13.55 14.55 13.78 12.89 13.07
Grasa 4.49 4.70 4.77 4.92 4.29
FDN 19.26 20.24 20.09 19.33 19.70
FDA 24.77 24.06 25.53 26.39 26.01
FC 9.70 9.33 9.61 9.12 9.05
PC 23.79 24.45 23.46 23.57 25.49
ELN 22.48 21.84 21.61 23.11 21.33
CNF 38.91 36.06 37.91 39.28 37.45
DIVMS 94.89 91.70 93.49 93.98 91.76
ENL 0.737 0.746 0.727 0.717 0.722
TND 70.53 70.99 70.02 69.46 69.71
Tallo
MF 81.78 82.76 81.71 82.82 82.72
MS 18.22 17.24 18.29 17.18 17.28
Cenizas 11.21 11.47 11.07 10.68 11.63
Grasa 2.02 1.99 1.95 1.74 1.61
FDN 58.62 56.77 58.27 60.94 60.75
FDA 60.71 57.99 67.94 64.66 63.95
FC 37.62 38.67 38.06 39.18 41.36
PC 7.49 7.00 7.28 6.84 7.55
ELN 23.44 23.64 23.37 24.38 20.57
CNF 20.66 22.79 21.44 19.82 18.46
DIVMS 60.38 65.38 61.90 60.86 60.65
ENL 0.291 0.325 0.202 0.242 0.251
TND 46.87 48.66 42.10 44.26 44.73

T1= Bacillus paralicheniformis, T2= Acinetobacter guillouiae, T3= Aeromonas caviae, T4= Pseudomonas lini, Te= sin bacteria.

Materia fresca (MF), Materia seca (MS), Fibra detergente neutra (FDN), Fibra detrgente ácida (FDA), Fibra cruda (FC), Proteína cruda (PC), Extracto libre de nitrógeno (ELN), Carbohidrátos no fibrosos (CNF), Digestibilidad in vitro de materia seca (DIVMS), Energía neta de lactancia (ENL ), Total de nutrientes digestibles (TND).

(P>0.05)

Discusión

Crecimiento

En la etapa de germinación de M. olerifera se obtuvo un 100 % utilizando la siembra directa en las bolsas, teniendo en el sustrato una conductividad electrica (CE) de 12.77 mS/cm. Esto concuerda con lo obtenido por Noreem et al21 que encontraron que las semillas de M. oleifera germinan solamente a 5 y 10 dS/m de niveles de salinidad, a CE mas altas de 15 y 20 dS/m no se presenta la germinación. El crecimiento promedio de los árboles de M. oleifera obtenidos entre los 4 tratamientos y el control del experimento para la primera, segunda y tercera cosecha son los siguientes, 176.75 cm, 140.39 cm y 120.50 cm respectivamente. Los tiempos transcurridos para cada cosecha fueron a los 66, 77 y 117 dds respectivamente. En un estudio comparativo, en condiciones similares a este experimento, de Moringa oleifera y Leucaena leucocephala durante la germinación y la etapa inicial de crecimiento, obtuvieron un 95% de germinación, a las 13 semanas una altura de 53.2 cm a los 91 días, utilizando en el sustrato 60 % de suelo franco-limoso alcalino, 10 % de arena y 20 % de estiércol bovino compostado22. Las PGPR halófilas inoculadas en los árboles de M. oleifera, permitieron que el crecimiento se diera satisfactoriamente. El T4 presentó una altura significativa entre los tratamientos de 138.31 cm a los 47 dds, lo que representa un incremento del 61.68 % a lo obtenido por los autores anteriores y en la mitad del tiempo.

La M. oleifera tiene una tasa de crecimiento inicial lenta en condiciones de bajas temperaturas en la temporada de otoño-invierno23. Los climas tropicales parecen ser los mejores para el cultivo de M. oleifera; aún así se puede lograr un crecimiento reducido pero satisfactorio en climas inferiores a los óptimos, ya que los árboles parecen tolerar una temperatura de crecimiento más baja mediante adaptaciones fisiológicas24. Lo dicho por los autores concuerda con lo obtenido en este experimento. Es evidente que el crecimiento del árbol de M. oleifera es afectado al disminuir las temperaturas y al ataque de T. urticae. Sin embargo, el crecimiento siguió.

Variables agronómicas

La calidad nutritiva de la M. oleifera está determinada en parte por las condiciones en las que se desarrolle. Las temperaturas bajas retardan su crecimiento22. La densidad de siembra afecta el desarrollo de las raíces, el diámetro de tallo y la biomasa. A mayores densidades de siembra los diámetros de tallo del árbol son más delgados y frágiles25. En este experimento la siembra fue en bolsas negras de polietileno con una densidad de 16 árboles m-2, donde no se esperaría ninguna de las alteraciones indicadas por los autores anteriores. Al utilizar menores densidades de siembra, resulta favorable cosechar a mayores alturas, con tallos de mayor diámetro y mayor número de rebrotes26.

Sin embargo, en la Figura 2 se muestra el acame que presentó el tratamiento testigo antes de la tercera cosecha. Esto debido a los diámetros delgados de los tallos y a la saturación de salinidad por el constante riego con el té de compost que presentó una CE de 3.27 mS/cm. Se puede decir que la inoculación con las PGPR halófilas dan mayor firmeza y grosor a los tallos proporcionándoles resistencia. En un estudio comparativo de la germinación y la etapa inicial de crecimiento obtuvieron resultados de 0.92 cm de diámetro a las 7 semanas resultados que estan por debajo de los obtenidos en este experimento. El número de hojas obtenidos por rama fue de 16, similar a los obtenidos en este experimento21. Lo que ocasiona los tallos delgados son las altas concentraciones de Na+ en la solución que inhibe la absorción de nutrientes, causando una disminución en las concentraciones de K+ y Ca2+ en los tejidos de los tallos y la raíz27. La raíz es parte fundamental para el desarrollo de las plantas. Una raíz bien desarrollada puede obtener mayores nutrimentos, así como el Ca2+ es lo que da firmeza y estructura a la pared celular. Las PGPR halófilas permiten la absorción de nutrientes en medios salinos, sin causar desordenes nutrimentales al paso de las cosechas.

Figura 2 Acame de los tallos de Moringa oleifera debido a diámetros delgados en el tratamiento Te: Sin bacteria, en el período de la segunda a la tercera cosecha (117 días) 2016-2017 

El tamaño de hoja en el experimento presenta un decremento con el paso de los cosechas y con ello el cambio de estación y las temperaturas. Estos cambios ocasionan la pérdida de las hojas basales, lo que repercute en el rendimiento. El Cuadro 4 muesta los rendimientos del árbol de M. oleifera considerando 16 árboles m-2. Las investigaciones realizadas por la mayoría de los autores son a cielo abierto, algunas otras en invernadero o vivero pero solamente a nivel germinación y plántula. En una investigación realizada a cielo abierto en el noreste de México, se obtuvieron 14.4 y 14.5 t ha-1de materia seca total en tres cosechas pero con una densidad de 11 y 33 árboles m-2 respectivamente28. En Nicaragua se evaluó la producción de biomasa a cielo abierto con diferentes densidades de siembra de la cual obtuvieron una produccion de MS de 11.6 t ha-1 al año, con una densidad de 100,000 árboles por hectárea y ocho cosechas por año3. Un estudio sobre el establecimiento de M. oleifera con varias densidades de plantas a cielo abierto, consiguieron 100.98 g de MS con una densidad de 98,764 árboles por hectárea24.

Las hojas del árbol de M. oleifera son las que contienen la mayor cantidad de nutrimentos aprovechables. Los tallos proporcionan nutrimentos en menor cantidad. La relación hoja/tallo presentada en el Cuadro 5 nos muestra la proporción de gramos de hoja en MS por cada gramo de tallo. Se puede observar que en la segunda cosecha aumentó la proporción en promedio 0.22 g de hoja. Esto atribuible al número de tallos. En la segunda y tercera cosecha la proporción se mantiene con valores similares. En el estudio realizado en el noreste de México, se observa que la relación tallo/hoja baja en la segunda cosecha y se incrementa en la tercera cosecha27. El objetivo de producir un buen forraje en este tipo de arboles es obtener la mayor cantidad de hojas y la menor cantidad de tallos.

Variables bromatológicas

Los forrajes son sensibles a la salinidad en diferente grado. A medida que la salinidad aumenta se reduce su biomasa10. El análisis bromatológico realizado a los árboles de M. oleifera (Cuadro 6), muestra que el contenido nutrimental es bueno, es decir, a pesar de desarrollarse en un sustrato salino la calidad del forraje no decayó. Aun y cuando no se muestra una diferencia entre los tratamientos se especula que en el cuarto corte el tratamiento testigo reduciría su calidad y biomasa debido a la saturación de salinidad. En un estudio sobre la composición química de las hojas de M. oleifera sembrada a una altitud de 1100 msnm, obtuvieron un contenido de ceniza de 13.3 %, 29 % de PC, 8.5 % de fibra cruda (FC), 42.7 % de extracto libre de nitrógeno (ELN), 16.8 % de FDN, 12.1 % de FDA y 34.5 % de carbohidratos no fibrosos (CNF)29. Los datos obtenidos por estos autores son muy similares a los obtenidos en esta investigación y a una altitud similar.

La caracterización bromatológica del follaje de M. oleifera realizada en diferentes estadíos de desarrollo, sin riego ni fertilización; determinó que a medida que se incrementa la edad de rebrote disminuye su calidad nutrimental. La cantidad de FDN y lignina detergente ácida aumentan; la PC, DIVMS y TND disminuyen30. Situación que no se presentó en esta investigación. En las distintas investigaciones sobre M. oleifera, se han encontrado diversos resultados en cuanto a los análisis bromatológicos pero las variaciones son debido a las distintas condiciones bajo las que se produce el árbol.

Además se ha tratado de determinar el tiempo óptimo de corte de M. oleifera en el cual se obtenga la mayor calidad del forraje. Se evaluó la producción de M. oleifera a campo abierto y de temporal con diferentes densidades y fechas de corte, así como su composición química y recomiendan cosechar la M. oleifera a intervalos de 75 días para obtener mayor calidad del forraje y un mayor rendimiento de MS, dado que el valor nutritivo del forraje de M. oleifera en términos de PC y DIVMS permanece constante a diferentes intervalos de la cosecha. En el primer año con 8 cosechas obtuvieron 18.54 % de MS, 8.58 % de cenizas, 32.12 % de FDN, 22.76 % de FDA, 22.63 % de PC, 70.09 % de DIVMS31.

Se ha utilizado la M. oleifera como un suplemento proteico alternativo. Se han alimentado diversas especies animales bovinas y caprinas, con diferentes porcentajes de M. oleifera en combinación con diversos forrajes y concentrados2,32-34. El suministro de este suplemento proteíco puede ser en fresco o ensilado. La composición química no tiene mucha variación. Suministrando M. oleifera en fresco se encontró 19.3 % de MS, 24.10 % de PC, 45.3 % de FDN, 29.9 % de FDA y 10.3 % de ceniza, mientras que en M. oleifera ensilada se obtuvo 26.70 % de MS, 22.6 % de PC, 43.50 % de FDN, 29.10 % de FDA y 11.6 % de cenizas. La diferencia considerable entre estas dos formas de suplemento es el sabor fuerte que proporciona la M. oleifera en fresco a la leche, al proporcionarla ensilada no cambian las características organolépticas de la leche6. Los resultados obtenidos en esta investigación cumplen con los parámetros requeridos en un forraje para ser incluido en la formulación de una dieta balanceada (Cuadro 6). La PC y la DIVMS son valores indicativos de un buen forraje, (24.15 y 93.16 % respectivamente) obtenidos en esta investigación. Como ya se mencionó a mayor porcentaje de DIVMS menor contenido de lignina. El alto porcentaje de DIVMS nos indica que el consumo de MS en los animales se incrementará. Las investigaciones anteriores nos muestran que el forraje contiene en promedio los elementos requeridos para beneficiar a los animales que la ingieren. Aun y produciendo dicho forraje en condiciones salinas inoculado con PGPR halófilas necesarias para que se desarrolle, se puede obtener un forraje de calidad como el obtenido en este experimento.

Conclusiones e implicaciones

Los resultados de este estudio muestran que M. oleifera producida bajo condiciones salinas pero inoculada con PGPR halófilas no incrementa la calidad del forraje y mantiene las características de calidad para ser incluido como suplemento proteico en la alimentación de diversas especies animales. El tratamiento testigo mostró una resistencia sistémica a la salinidad, sin embargo, antes del tercer corte presentó el acame de tallos. Se debe continuar la investigación con las PGPR halófilas en diferentes suelos con problemas de salinidad e inoculadas a distintos forrajes y se podría sembrar en lugares que se creen incultivables.

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Recibido: 04 de Diciembre de 2018; Aprobado: 24 de Julio de 2019

* Autor de correspondencia: edugarmartz@gmail.com

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