La osteocondrosis es un trastorno degenerativo del cartílago¹ descrito en humanos, en cerdos², perros³, gatos⁴, y caballos^6,7,8. Es considerada como la causa más importante de debilidad en los miembros posteriores en los cerdos⁹, y causa frecuente de cojeras en caballos jóvenes de deporte⁵ y en perros¹⁰.

La etiología de la osteocondrosis ha sido objeto de investigación en los últimos años, sin embargo, no existe consenso sobre la definición de la enfermedad y su patogenia, en particular sobre la formación de las lesiones primarias. Sin embargo, la información obtenida actualmente refleja procesos degenerativos y regenerativos secundarios, en lugar de los procesos primarios¹¹.

La lesión primaria de osteocondrosis articular se define como una “necrosis isquémica focal del cartílago de crecimiento, iniciado por la falta de aporte sanguíneo de los canales del cartílago”¹². Se trata de un fallo focal de osificación endocondral, es decir, una zona del cartílago de crecimiento que no puede someterse a la calcificación de la matriz o invasión vascular, y por tanto no se convierte en hueso¹³.

En casos más avanzados, el cartílago persistente es suave y rojizo, y la médula ósea subyacente es edematosa e hiperémica. La lesión se caracteriza histológicamente por un área focal de necrosis que se limita al cartílago de crecimiento y no implica el cartílago articular que cubre el hueso subcondral subyacente. La bibliografía clasifica la enfermedad en tres grados de lesión, de menor a mayor gravedad: osteocondrosis latente, caracterizada por la presencia de un área focal de necrosis del cartílago que se limita al cartílago epifisario; osteocondrosis manifiesta, con la presencia de un fallo focal de osificación endocondral, visible en el examen macroscópico; y osteocondrosis disecante en los estados avanzados, donde se forma una fisura en la zona de necrosis del cartílago y se extiende a través del cartílago articular¹².

La osteocondrosis ha sido señalada por diferentes autores como una de las causas predisponentes en el desarrollo de caídas de la raza bovina de lidia^14-18. El padecimiento de pérdidas transitorias de la estación y del equilibrio, englobado bajo el término de “síndrome de caída” ha sido estudiado por distintos autores¹⁹, sin identificar una causa única sino un problema multifactorial, donde intervienen factores predisponentes, como la dotación genética, las características del transporte, las exigencias físicas de la lidia, la falta de gimnasia funcional, deficiencias alimenticias, etc. y otros factores determinantes, como circulatorios, nerviosos, metabólicos, endocrinos, etológicos o lesiones²⁰. En este último grupo entraría el padecimiento de osteocondrosis, el cual ha sido estudiado en este trabajo. El objetivo del mismo fue informar sobre la afectación de esta patología en los cartílagos articulares de carpo y metacarpo de machos de la raza bovina de lidia, y analizar la posible repercusión de esta lesión en la movilidad del animal durante la lidia.

Se estudiaron 120 animales de la raza bovina de lidia, machos de 3 años (n= 24), 4 años (n= 58) y 5 años (n= 38), lidiados en cuatro diferentes plazas de toros. Durante el faenado de las reses posterior a la lidia, se realizó un estudio macroscópico de las articulaciones carpometacarpianas, mediante el cual se identificó la presencia de lesiones, evaluando las superficies articulares de los huesos distales carpales (Ossa carpi) C2-3, y superficie articular proximal del hueso metacarpiano (Ossa metarcarpalia) M3-4. Se midió a su vez el diámetro y profundidad de las lesiones, tomando fotografías de cada muestra recogida.

Previamente se obtuvo información sobre la edad del animal, su peso, y las duraciones tanto del periodo de alimentación intensiva como de la fase de entrenamiento físico previos a la lidia.

La caracterización de las lesiones se realizó siguiendo los criterios y metodología descritos en trabajos anteriores^18,21,22 que clasifican las lesiones en 4 grados:

Normal (I): cuando las caras o superficies articulares no mostraban alteraciones macroscópi-camente. Leve (II): cuando la lesión fue menor del 20 % de la superficie articular y la escoriación es superficial. Moderada (III): cuando la lesión superó el 20 % de la superficie articular, con pérdida focal del cartílago. Grave (IV): erosión profunda con afectación ósea.

Paralelamente se grabó la lidia de cada animal para el análisis de su movilidad y la posible claudicación de los animales durante la misma. Para la valoración del síndrome de caída se utilizó la metodología descrita por Alonso et al¹⁹, que consideran seis tipos diferentes en virtud de la gravedad de la claudicación evidenciada por el animal:

A su vez se consideró interesante analizar el momento de presentación de las caídas, es decir, la distribución de las caídas por tercio de lidia en función del tipo de lesión. Por último se elaboró un análisis de correlación entre el peso, la edad y los tiempos de cebo y de entrenamiento con el tipo de lesión. Para el análisis se utilizó el paquete estadístico SPSS para Windows © (versión 15.0). Se realizó un análisis descriptivo, un análisis de correlación y el correspondiente ANOVA.

Se encontraron lesiones en el 70 % de los animales muestreados (84 individuos), generalmente de forma bilateral en el 78.3 % de los individuos afectados, siendo más graves las lesiones encontradas en la parte medial de la articulación (Figura 1). Se registraron 36 animales (30 %) sin ninguna lesión articular (grado I), 39 animales (32.5 %) con lesiones leves (grado II), 26 individuos (21.7 %) con lesiones moderadas (grado III) y 19 animales (15.8 %) con lesiones graves (grado IV).

Figura 1 Porcentajes de acuerdo al grado de lesión en toros de lidia 

El alto porcentaje de aparición de las lesiones en los animales muestreados evidencia que la osteocondrosis es una lesión a tener muy en cuenta en esta raza de bovinos. El hecho de que se haya observado de forma bilateral en el 78.3 %, podría apuntar a una causa sistémica, tal y como lo describen diversos autores en cerdos¹³, en perros²³ y en humanos^24,25.

El estudio macroscópico de las articulaciones (Figura 2), mostró una lesión más acusada en la superficies articular de M3-4, en comparación con la cara distal de C2-3, donde es menos evidente. Las lesiones leves, (grado II) están bien delimitadas, por un engrosamiento moderado de los bordes, en su mayoría hiperémicos, el fondo de la lesión, suele tener una coloración blanquecina y cuando la lesión muestra un proceso agudo, se observa un fondo hiperémico.

Figura 2 Imágenes de los diferentes grados de lesión (I, II, III y IV) 

Las lesiones moderadas (grado III) mostraron una pérdida de continuidad total de la superficie articular, más acentuada en M3-4, con un borde bien definido, que van desde la coloración blanquecina-nacarada a roja (hiperemia) con ulceración muy evidente. Se observaron restos de desprendimiento cartilaginoso y colgajos sobre dichas lesiones. La dimensión de las lesiones tenía una media de 0.6 cm de diámetro y 3 mm de profundidad.

Las lesiones graves (grado IV), estaban muy bien definidas, con bordes redondeados, de forma simétrica y en ambas caras de las superficies articulares correspondientes. De coloración blanquecina y roja (hiperemia); el fondo de las lesiones presentaron una coloración rojiza mostrando en su totalidad el hueso subcondral; el diámetro de las lesiones fue 1.3 cm de media con una profundidad media de 3 mm.

La localización de las lesiones observadas coinciden con las lesiones descritas en la raza de lidia por otros autores^15,16. Lesiones similares han sido descritas anteriormente en perros²⁶, en ganado bovino de raza Brahman²⁷, en caballos de Pura Raza Inglés^5,28 y en cerdos^12,13, todas ellas observadas en animales con una historia clínica compatible con osteocondrosis y evidenciadas en la necropsia.

Sin embargo, respecto al grado de lesión, se encontró un porcentaje menor de animales afectados en comparación con anteriores trabajos con ganado de lidia^16,17,18. Mientras Dávila¹⁸ observó un 80 % de novillos lesionados, en el presente estudio se encontró la lesión en el 70 % de los individuos. En el caso de los toros (animales de 4 y 5 años) el 73.96 % de los animales mostraron grado de lesión, ligeramente inferior a las encontradas por Mas et al¹⁶: 86.86 % y Dávila¹⁸: 86.5 %. Los resultados de este estudio tampoco coincidieron con ninguno de los trabajos realizados con ganado bravo en cuanto al grado de lesión más frecuente en los animales de 4 y 5 años. En el presente estudio, la lesión leve fue la más común (32.5 %) mientras que para Dávila¹⁸ fue la grave (51 %) y Mas et al¹⁷ por su parte señalan un 45.3 % de lesiones graves.

Analizando los animales por edades (Figura 3) se observa una tendencia al agravamiento de las lesiones observadas a medida que aumenta la edad. Durante los 3 y 4 años de vida las lesiones son fundamentalmente leves (29.2 % y 39.7 % respectivamente), mientras que en animales de 5 años la lesión más frecuente fue la moderada, con un aumento significativo de las lesiones graves. Esto sugiere que las lesiones podrían agravarse con la edad, que viene acompañada de una alimentación intensiva, generando un aumento exponencial de la grasa y la musculatura y por tanto del peso del animal, lo que podría influir de forma directa en la formación de lesiones.

Figura 3 Grado de lesiones en toros de lidia de acuerdo a la edad (%) 

De hecho, en la descripción de su etiología multifactorial^13,29, se incluyen estos factores además de la heredabilidad, las características anatómicas, los traumatismos y un defecto en la vascularización del cartílago epifisario.

En perros se ha informado que un rápido crecimiento aumenta la incidencia de enfermedades óseas, incluyendo la osteocondrosis³⁰, teoría que se podría aplicar al crecimiento acelerado del toro de lidia durante los 10-12 meses previos a la lidia a través del cebo intensivo al que es sometido.

Igualmente en caballos, se ha observado que un aumento de la insulina y una disminución de la tiroxina circulantes, causadas por las dietas altas en energía, conducen a un fallo de la maduración del cartílago articular e hipertrofia de los condrocitos^31,32. Según esta hipótesis, los condrocitos bajo la influencia de la insulina y la disminución de los niveles de tiroxina persisten como núcleos de cartílago; estos, posteriormente se necrosan cuando son sometidos a factores biomecánicos en la zona de transición entre el cartílago y hueso, produciendo lesiones similares a la osteocondrosis en los cerdos³². Sin embargo, estas teorías que podrían aplicarse al cebo del toro de lidia, se contradicen, debido a que la morfología de las lesiones encontradas está caracterizada por la conformación de áreas bien delimitadas de necrosis en el cartílago epifisario³³.

Complementariamente, la genética podría jugar un papel importante predisponente en base a las diferencias observadas en la prevalencia de la osteocondrosis entre diferentes razas de ganado porcino³⁴, perros³⁵ y caballos²⁸, por lo que el componente hereditario se postula como un factor a estudiar.

Se analizó el número de animales que padecen cada uno de los seis tipos de claudicación (Cuadro 1), observando que el 85 % de los animales (n= 102) mostró algún signo o manifestación del síndrome. Por otro lado, en ninguno de ellos se apreciaron caídas de tipo 5 y 6. Se comprobó la existencia de una mayor tasa de caídas tipo 1 y 2 en los animales con lesiones de grado IV con respecto al resto de animales.

Este porcentaje total de animales con falta de fuerza fue inferior al registrado por Alonso et al¹⁹, que fue del 99.56 %, con toros valorados con el mismo método (software) en las temporadas 1991-1993, datos que se explican por la alta prevalencia en los años 90 del síndrome de caída³⁶. Esta disminución del 14.56 % en la tasa de caídas confirma la tendencia de disminución señalada anteriormente por Bartolomé³⁷, presumiblemente gracias a la gran mejora experimentada en los últimos años del manejo alimentario y sanitario del ganado bravo. Aun así las caídas persisten y es un gran problema a solucionar.

El porcentaje de caída que se registró en el presente estudio está muy por encima del que describen otros autores^38-42. Tal divergencia podría ser explicada no sólo por las fechas o años considerados sino también, por la diferente metodología de evaluación utilizada, que no se basa en el uso de vídeo ni un programa (software) especializado, y no tiene en cuenta las caídas más leves de los animales.

Las variedades de claudicación de tipo 1 y 2 pueden pasar inadvertidas para cualquier espectador, y para todo aquel que no esté pendiente de las extremidades del toro durante su lidia y visualice, de forma repetida, los comportamientos pregrabados pues, estas caídas leves, no suponen una interrupción apreciable del normal discurrir del espectáculo. Las más graves (caídas tipo 3, 4, 5 y 6) sí suponen un problema evidente para la lidia, causando interrupciones que deslucen la faena. En este estudio, sólo el 29.16 % de los animales presentaron estos tipos de claudicación, porcentaje menor al 66.57 % señalado por Alonso et al¹⁹, pero próximo a los señalados por los trabajos anteriormente citados^39,40,41.

Si se toma en cuenta el número de caídas de cada grupo de animales en función de las lesiones encontradas, se observó un mayor porcentaje en los individuos con lesiones grados III y IV, evidenciándose en el caso de las caídas del tipo 1 y 2 (los tipos más frecuentes: 70 %) para las cuales se encontró diferencias estadísticamente significativas entre los grupos de animales con lesiones de grado III y IV y el resto de animales, lo que pone de manifiesto un efecto negativo de la osteocondrosis en la movilidad del animal.

En cuanto a la distribución de la incidencia de caída por tercios en función del grado de lesión (Cuadro 2), el tercio de muleta es la parte de la lidia donde más caídas desarrollan los animales, siendo significativamente más numerosas las claudicaciones sufridas por los individuos con lesiones grado II, III y IV en comparación con los animales sanos (grado I).

Esta mayor aparición de caídas en la muleta (58.60 %), se encuentra en la misma línea del trabajo de Alonso et al¹⁹, donde las manifestaciones de caída se agravan y aumentan de frecuencia a medida que transcurren los diferentes tercios de la lidia, llegando en la muleta al 50 % de las claudicaciones.

Los animales en los primeros tercios se mueven a mayor velocidad que en fases sucesivas, y en un modelo de ejercicio tipo intermitente, recuperan fuerzas durante los amplios descansos entre desplazamientos⁴³. En cambio, durante el tercer tercio, el de mayor duración, el toro alterna desplazamientos en serie de largo recorrido con pequeños descansos que no le permiten recuperar. Este tipo de movimiento de cabeza baja, durante el 45.6 % del tiempo de la duración del tercio, predispone al animal a sufrir caídas de tipo 1, 2 y 3⁴⁴. Además, el animal acumula en este momento un estado elevado y progresivo de fatiga, evidenciado por la abertura de la boca y el aumento de la frecuencia respiratoria⁴⁴.

El análisis de las frecuencias de caída por grupos refleja diferencias entre los animales sin lesión (grado I) y los lesionados (grados II, III y IV) en el número de caídas totales en el tercio de muleta, siendo éstas significativamente mayores en los animales con lesión articular. Resultados que fortalecen la teoría de la osteocondrosis como una de las causas predisponentes del síndrome de caída de la raza de lidia^14,15.

Por último, el análisis de correlación del peso de los animales con los diferentes grados de lesión del cartílago articular (Cuadro 3) revela una correlación negativa del mismo con la ausencia de lesión (grado I). Diversos autores^45,46,47 opinan que la caída del toro de lidia, es debida al desarrollo incompleto del aparato locomotor del animal debido a una subnutrición en los primeros años de crecimiento. Por otro lado, se han observado lesiones de osteocondrosis ya desde los primeros 12 meses de vida¹⁸. Esas lesiones tempranas podrían ir paulatinamente intensificándose con la edad y a medida que el peso aumenta con el cebo intensivo previo a la lidia. Como consecuencia del mismo, se produce una mayor fricción en las articulaciones y la lesión podría aumentar en superficie y gravedad.

Por su parte Lomillos⁴⁸ obtuvo una correlación positiva con el peso y las caídas del toro durante la lidia, lo cual concuerda con los resultados del presente estudio y la hipótesis de otros autores¹⁷, consistente en que un mayor peso del animal lo predispone a sufrir osteocondrosis. Este sobrepeso a su vez genera una mayor presión sobre las articulaciones y ésta, durante los desplazamientos en la lidia provoca un dolor más fuerte ocasionando mayor número de caídas en el ruedo.

Por su parte la edad y los meses de cebo se correlacionan positivamente con el padecimiento de lesiones de grado II y III. Esto se puede explicar con el hecho que los animales de mayor edad (4 y 5 años) son los que siguen un periodo de acabado con una alimentación más intensiva y un entrenamiento que va de 3 a 9 meses, y reflejan una mayor incidencia de este tipo de lesiones. Por el contrario los animales lidiados de menor edad (novillos de 3 años) no siguen una alimentación tan forzada ni protocolos de entrenamiento.

El cambio de una alimentación básicamente extensiva, hacia una alimentación intensiva pre-lidia basada en dietas ricas en carbohidratos durante el último año de vida del animal, conlleva a desequilibrios nutricionales como lo son una suplementación de calcio-fósforo, una deficiencia de cobre, un excesivo aporte de zinc y una deficiencia de vitamina C, A, D, y biotina, propuestos como factores etiológicos de la osteocondrosis⁴⁹. Además este cebo intensivo desemboca en un aumento repentino de la grasa y masa muscular, que no va acompañado de un crecimiento esquelético, lo cual puede afectar a la movilidad del animal. De acuerdo con ello, en los resultados del presente estudio se observa que la duración de la fase de alimentación intensiva se correlaciona positivamente con las lesiones de grado II y III.

Igualmente, la correlación positiva que se observa entre los meses de entrenamiento de los animales y la aparición de lesiones de grado III y IV (las más severas), hace pensar que la gimnasia funcional podría influir en el agravamiento de las lesiones que podrían haberse iniciado durante el periodo de alimentación intensiva. Este entrenamiento suele practicarse durante los seis meses anteriores a la lidia, y se basa generalmente en forzar a los animales a realizar un ejercicio intenso de carrera durante 30 min, tres veces por semana, lo que implica una mayor fricción en las articulaciones y podría agravar la lesión, incluso producir una cojera⁴⁸. Los traumatismos han sido una de las causas más ampliamente citadas como causa de osteocondrosis en todas las especies^1,13 y en sintonía con ello se puede pensar que el entrenamiento es a menudo una fuente de traumas en las articulaciones de los toros y novillos. Generalmente la gimnasia se realiza en los caminos que comunican los diferentes cercados de la ganadería, y el terreno no está adaptado al esfuerzo intenso que realizan los animales, siendo pisos duros. En ocasiones el ganadero prepara el “corredero” con tierra blanda, lo cual tampoco soluciona el problema con los riesgos de distensiones articulares⁴⁸. La localización de la lesión tiende a estar situada en puntos de estrés biomecánico local, como es el caso de la articulación del menudillo, además, el aumento del estrés parece incrementar la prevalencia y la gravedad de las lesiones macroscópicas¹, como es el caso de todos los movimientos de animales por la finca para los distintos manejos.

De igual forma, el efecto traumático del entrenamiento podría desembocar en la conversión de una lesión articular subclínica a una osteocondrosis manifiesta o desecante⁴⁸, la severidad del trauma por lo general es mínima, y a menudo incluye sólo las fuerzas que intervienen en la ambulación normal. Así, aunque los traumatismos graves se han documentado como causa de fracturas osteocondrales, particularmente en los seres humanos, su papel en el desarrollo inicial de osteocondrosis parece ser limitada, como lo demuestra la falta de una historia que incluye un impacto único y traumático en la mayoría de los animales y humanos^23,24,25. Una lesión traumática continua, como es el entrenamiento, podría explicar el hecho de que las lesiones se localizan en los sitios de predilección específica (menudillo) y, generalmente aparecen de forma bilateral.