La nosemosis que se presenta en abejas adultas, es ocasionada por dos especies de microsporidios llamados Nosema apis Zander y Nosema ceranae que afectan el intestino y ventrículo de las abejas, debilitan el organismo y acortan su periodo de vida^1-7. Esta patología está ampliamente distribuida en todo el mundo; ocasionando debilitamiento del sistema inmune de las abejas, que predispone el ingreso de enfermedades virales que se relacionan con la actual desaparición de abejas a nivel mundial, denominado desorden del colapso de las colonias (CCD por sus siglas en inglés)⁸. Investigadores de algunos países culpan a N. apis en unión con N. ceranae, de la mortandad y despoblamiento de las colonias de abejas, y también indican que nosemosis puede ser un problema que restrinja el crecimiento de las poblaciones de abejas^9,10. En esta misma relación de presencia combinada de ambas especies de Nosema, se demostró en laboratorio que la presencia de ambas especies aumentaba el porcentaje de mortalidad, en relación a la infección por una sola especie¹¹. En la actualidad existe un resurgimiento de la investigación sobre este parásito, sobre todo cuando se le asocia a la muerte masiva de colonias de abejas en Estados Unidos, Canadá y Europa^12,13.

Esta pérdida de colonias causada por la nosemosis provoca afectaciones económicas negativas al reducir la cantidad de colonias disponibles para la producción de los diversos productos apícolas, y para la polinización de cultivos¹⁴. En México, la primera evidencia de la presencia de nosemosis fue en el año 1965 en el Distrito Federal¹⁵. De forma posterior en el año 1982, se encontró 80 % de infección, en 10 municipios de la zona centro de Jalisco¹⁶. Para el año 1983 se determinó que N. apis estaba en 3.2 % de las muestras de apiarios comerciales de Yucatán; en ese tiempo no se consideró un problema para la apicultura en México¹⁷.

La nosemosis en México ha sido poco estudiada y no se le ha dado la importancia que requiere, sólo se han realizado algunos muestreos en los años 60s, estudios en tesis de licenciatura en los años 80s y algunos estudios en Yucatán, pero todos ellos indican la presencia de N. apis en diferente intensidad de infección en apiarios¹³. En la actualidad no se conoce cuál es la situación de la nosemosis y las relaciones que puede tener con las variables geográficas ambientales, en los apiarios del sur y sureste de Jalisco, México, por lo que el objetivo del presente trabajo, fue determinar la presencia, e intensidad de infección de N. spp en colonias de abejas melíferas, y determinar su relación con las variables geográficas ambientales en los municipios de la región sur-sureste del estado de Jalisco, México. Al obtener estos datos se podrán hacer recomendaciones para el control de dicha enfermedad.

El trabajo se realizó en ocho municipios que se seleccionaron de acuerdo a su clima (templado subhúmedo y cálido subhúmedo) con el fin de encontrar una relación biológica entre clima y presencia e intensidad de infección de Nosema. Los municipios se ubican en el occidente de México, dentro de las coordenadas geográficas; 19º 24’, 21º 14’ N; 101º 59’, 104º 5’ O. Los municipios de Tapalpa y Unión de Guadalupe tienen clima templado sub-húmedo y los municipios de Tecalitlán, Tamazula, Zacoalco de Torres, Sayula, Gómez Farías y Cocula, presentan clima cálido subhúmedo^18,19.

Los municipios con clima cálido subhúmedo tienen una temperatura media anual mayor a 24 °C y una temperatura media del mes más frío mayor a los 18 °C. El clima es semiseco, con otoño, invierno y primavera secos, y semicálidos, sin cambio térmico invernal bien definido y temperatura promedio de 24 °C²⁰. El verano llega a ser algo caluroso con temperaturas de entre 38 y 39 ºC, y en invierno llega a descender hasta -7 ºC en el valle. El régimen de lluvias se registra de junio a septiembre, con una precipitación de 578.7 a 1,768.4 mm, dependiendo el municipio. El promedio anual de días con heladas es de 120. Los vientos dominantes son en dirección del suroeste²⁰.

Los municipios con clima templado subhúmedo son semisecos, con otoño invierno y primavera húmedos, y semicálidos con un cambio térmico invernal bien definido; la temperatura media anual es de 18 °C, con máxima de 27.2 °C y mínima -5 °C y altitud de 2,060 msnm en promedio, y con una precipitación media de 780 a 883.1 mm dependiendo del municipio. De acuerdo a esta distribución de climas, las temperaturas medias varían de manera importante según la altitud de las zonas, la humedad de la región y la evaporación. La época caliente del año corresponde a los meses de abril a septiembre. La temporada fría abarca los meses de octubre a marzo^19,20. En estas regiones se encuentran matorrales, bosque, selva y suelo para agricultura. La vegetación se compone de especies de nogal, roble, encino, pino, cedro, mezquite, guamúchil, fresno, oyamel, sauce, madroño, huizache, palo dulce, granjeno, espino, jarrilla, ozote, tabachín, guaje, tasiste, amole, rosa morada, camichín, higuera, pitayo, fresno, madroño, maguey, frutales, guayabos, chirimoyos y tila; entre una gran variedad existente²⁰.

En estas dos zonas geográficas se tomaron al azar muestras de 352 colonias de 135 apiarios sin importar su estado de fortaleza de población, durante la época de estiaje en los meses de marzo a mayo. El tamaño de la muestra se calculó para una población aproximada de 10,000 colmenas en los municipios evaluados que fueron considerados como estratos (cada municipio un estrato) para la comparación de medias, a un nivel de confianza del 95 % y un poder estadístico del 80 %; como resultado se obtuvo un tamaño de 21 muestras por municipio, incluyendo 15 % por pérdidas, mostrando una n= 160 colmenas; de ellas se realizó un muestreo aleatorio estratificado desproporcionado, sin embargo se obtuvieron y analizaron un total de 352 colmenas. Para la toma de las muestras se utilizaron frascos con 70 ml de formol al 4 % y para capturar las abejas, se tapó la piquera con una esponja. De esta manera se capturaron 25 abejas pecoreadoras que regresaban a la colmena.

Las muestras de abejas se procesaron en el laboratorio de Microbiología del Centro Universitario del Sur (CUSur de la Universidad de Guadalajara) en donde se utilizó la metodología de Cantwell y la técnica de Jaycox^21,22 para la identificación y cuantificación del grado de infección de N. spp. Las esporas se observaron a 400 aumentos (seco fuerte) distinguiendo las esporas por ser corpúsculos brillantes y refringentes. Se utilizó la siguiente fórmula para determinar el número de esporas por abeja: (N^o total de esporas contadas/80) x 4’000,000 = N^o de esporas por abeja. En los ocho municipios evaluados, la presencia de neosporosis se reportó en porcentaje de abejas con la enfermedad para cada muestra que fue positiva a las esporas, y la intensidad se clasificó de acuerdo a los resultados obtenidos en el conteo de esporas, tomando como base la clasificación de Jaycox²² (Cuadro 1). De cada apiario se registró la siguiente información: altitud (msnm), con un GPS (Sportrack-color Magellan), temperatura (ºC) y precipitación pluvial (mm), tomadas de los datos registrados por CONAGUA²³. Para determinar en los municipios la relación entre la intensidad (severidad) de la infección con las variables, altitud, temperatura ambiental y precipitación pluvial, se utilizó el coeficiente de correlación Pearson a través del programa estadístico SPSS²⁴.

En esta investigación, la presencia de N. spp fue positiva en el 100 % de las muestras; 83.7 % de las mismas presentaron una intensidad de infección ligera (de uno a cinco millones de esporas por abeja), muy ligera en el 13.3 % (de cien mil a un millón de esporas por abeja), regular en el 2.6 % (de cinco a diez millones) y semisevera 0.25 % (de diez a veinte millones). En un trabajo similar²⁵ en la zona sur de Jalisco, en el año 1996 se encontró infección muy ligera en 90 % de las colonias evaluadas (cien mil a un millón de esporas por abeja). Es notable al comparar los dos trabajos, que N. spp ha aumentado la presencia e intensidad (severidad) de infección en las colonias de abejas en esta región conforme transcurren los años. Así lo demuestran más estudios, donde se observa el aumento de la presencia de Nosema y la severidad o intensidad de la infección; en el año 1989 se reportó 32.14 % de presencia de N. apis en abejas de cinco estados de México²⁶. En 1991 se encontró 42.85 % del mismo parásito en criaderos de abejas reinas de siete estados mexicanos²⁰.

En México y en otros países de América se ha encontrado que en abejas melíferas es más frecuente N. ceranae que N. apis. En 2011 se evaluaron 34 muestras de abejas en los estados de México, Distrito Federal, Morelos e Hidalgo, y encontraron 100 % de presencia de ellas, 94.1 % fue de N. ceranae y 5.9 % de N. apis²⁷; en Zacatecas México^28,29 se evaluaron 299 colonias de abejas Apis mellifera, y a diferencia del anterior trabajo, encontraron una baja incidencia de N. spp, de 2.3 %. De forma similar al aumento a la presencia de Nosema en Quebec, Canadá³⁰ se encontró que en abejas melíferas, 75 % de las muestras fueron positivas a N. ceranae sola o combinada con N. apis, y en 29.7 % de muestras la presencia de N. apis sola; en el mismo país, en Alberta, en el año 2015³¹, encontraron a N. ceranae, en un rango de prevalencia del 41 al 91 % y a N. apis entre 4 y 34 %, la infección mixta entre ambas fue de 5 a 25 %.

García³² afirma que las colonias que poseen ambos parásitos tienen un riesgo de despoblación seis veces mayor que las demás colmenas, por lo que sería interesante hacer un muestreo en la zona sur sureste de Jalisco, para detectar la presencia de N. ceranae y así tener un diagnóstico más completo y sugerir acciones para su control. El problema de nosemosis puede ser grave en las zonas de estudio del presente trabajo, donde se encontró 87.75 % de muestras positivas con infección (ligera) de N. spp. Al respecto se hace mención que las colmenas que rebasen el millón de esporas de N. apis deberán tratarse con el antibiótico fumagilina, ya que este parásito está afectando el adecuado desarrollo y la productividad de las mismas¹⁵. De forma similar en Costa Rica⁹, se reporta que los apiarios de San José, Alajuela y Guanacaste, estaban infectados en 67.5 % por nosemosis, considerando que este grado de infección es alto, sugieren los autores el control con fumagilina para evitar el debilitamiento y muerte de la colonia³³. Sin embargo, otra opción para el control de la enfermedad puede ser el cambio anual de los tres bastidores más viejos, junto con el recambio anual o bianual de reinas (comunicación personal, Ernesto Guzmán Novoa).

En esta investigación, el municipio de Tamazula Jalisco, México, fue el único de ocho municipios evaluados donde se presentó intensidad de infección semisevera (de diez a veinte millones de esporas por abeja (Cuadro 2), 4 de los 8 apiarios de los ocho municipios evaluados rebasaron dos millones de esporas por abeja (2’285,562 ± 702,575) (Cuadro 3). En relación a la intensidad o severidad de infección ligera que se encontró en todos los municipios evaluados en este trabajo, se hace notar que los municipios de Tapalpa y Unión de Guadalupe ubicados en zona de montaña (clima templado subhúmedo) presentaron diferencias de alrededor de 700 mil esporas menos en promedio por abeja, en comparación con las del valle con clima cálido subhúmedo (Gómez Farías, Tamazula, Tecalitlán, Zacoalco Cocula y Sayula) (Cuadro 3). Aun cuando la presente investigación se realizó en época de estiaje en los meses marzo-mayo, sin lluvias, en la estación climática de primavera, se esperaba que la intensidad de infección de N. spp en las colonias fuera más baja que en tiempo de lluvias o invierno. En relación a lo anterior, García³² menciona que el clima, la altitud y la humedad, entre otros factores, afectan la presencia de N. apis en las colonias de abejas; en Brasil³⁴ reportaron la presencia de N. spp, en abejas africanizadas, y encontraron prevalencia más baja de nosemosis durante el invierno y primavera comparado con verano y otoño.

En el presente trabajo se encontraron correlaciones negativas débiles (r= -0.35) (P=0.01), entre la altitud, con la intensidad de infección de N. spp; lo anterior sugiere poco efecto de altitud sobre el promedio de 1,000 m, con menor infección con N apis. En este mismo trabajo se encontró débil correlación negativa entre la intensidad de infección de N. apis (r= -0.12) con los municipios que tienen más precipitación pluvial anual sobre el promedio (953 mm); esta relación no fue significativa (P=0.16), pero la temperatura ambiental presentó una correlación media con la intensidad de infección de Nosema (r= 0.44) (P=0.01). Lo anterior sugiere que a medida que aumente la temperatura sobre el promedio de los 21 °C en los municipios evaluados, aumentará la intensidad o severidad de la infección. Al respecto se conoce que N. ceranae es más patógena que N. apis y la proporción de N. ceranae es más alta en climas cálidos que en climas templados, mientras que N. apis prevalece más en climas fríos^35,36. En este sentido se afirma que a N. ceranae, no le afecta el que llueva o no, que haga calor o frio y no es estacional, pero estas variables sí afectan a N. apis, que desaparece la mayoría del año y se veía diezmada en años secos^35,36,37.

En conclusión, en el 100 % de colonias de abejas melíferas en los municipios muestreados en el sur-sureste de Jalisco, se encontró la presencia del parásito N. spp. Se observa que aumentó la intensidad (severidad) de infección de muy ligera (100,000 a 1000,000) en el año 1996 a ligera (1000,000 a 5000,000) en el año 2013. Las variables altitud, temperatura ambiental y precipitación de las dos zonas climáticas están correlacionadas de forma mediana o débil con la intensidad de infección de N. apis. Debido a la severidad de infección encontrada en los apiarios, sería interesante hacer un muestreo en esta zona para detectar la presencia y grado de infección de N. apis y N. ceranae y así tener un diagnóstico más completo y sugerir acciones para su control.