Notas de investigación

 

Parásitos gastrointestinales y ectoparásitos de ungulados silvestres en condiciones de vida libre y cautiverio en el trópico mexicano

 

Gastrointestinal and ectoparasites in wildlife-ungulates under captive and free-living conditions in the Mexican tropic

 

José Manuel Mukul-Yerves^a, María del Rosario Zapata-Escobedo^a, Rubén Cornelio Montes-Pérez^a, Roger Iván Rodríguez-Vivas^a, Juan Felipe Torres-Acosta^a

 

^a Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Universidad Autónoma de Yucatán. Km. 15.5 carretera Mérida-Xmatkuil. 97100 Mérida, Yucatán, México. Tel.: +52-999-9423200; Fax: +52-999-9423205. rvivas@tunku.uady.mx. Correspondencia al cuarto autor.

 

Recibido el 28 de agosto de 2013.
Aceptado el 24 de enero de 2014.

 

RESUMEN

Se identificaron los parásitos gastrointestinales y ectoparásitos presentes en venados cola blanca (Odocoileus virginianus), pecarí de collar (Pecari tajacu) y venado temazate (Mazama americana) en condiciones de vida libre y cautiverio en el trópico mexicano. Se obtuvieron muestras fecales y ectoparásitos de 12 ungulados de vida libre que se cazaron para fines de subsistencia y de 55 ungulados en condiciones de cautiverio. Las muestras de excremento se analizaron mediante las pruebas de Flotación Centrifugada y McMaster para conocer los géneros y órdenes de parásitos que afectan a los ungulados; así como la excreción de huevos y ooquistes por gramo de excremento. Los ectoparásitos encontrados se identificaron taxonómicamente. Las muestras positivas a nematodos del orden Strongylida y protozoos del orden Eucoccidiorida se cultivaron para su identificación taxonómica a nivel de géneros. En venados cola blanca y temazate en cautiverio se identificaron los géneros Strongyloides, Trichuris, Capillaria, Mammomonogamus y Eimeria; mientras que en los pecaríes de collar los géneros Oesophagostomun, Eimeria e Isospora. En los tres ungulados de vida libre se identificó el género Strongyloides. Sólo se encontraron ectoparásitos en ungulados de vida libre, identificándose la pulga Pulex irritans y el piojo Gliricola porcelli en venados temazate y pecaríes de collar, mientras que la mosca Lipoptena sp se colectó en los venados cola blanca. La garrapata Amblyomma cajennese se encontró parasitando a las tres especies de ungulados estudiados. Se concluye que los ungulados silvestres del presente estudio estuvieron parasitados con nematodos gastrointestinales, protozoos del orden Eucoccidiorida, pulgas, piojos, moscas y garrapatas.

PALABRAS CLAVE: Ungulados, Parásitos gastrointestinales, Ectoparásitos, Venados, Pecaríes.

 

ABSTRACT

Gastrointestinal parasites and ectoparasites were identified in white-tailed deer (Odocoileus virginianus), collared peccary (Pecari tajacu) and brocket deer (Mazama americana) in free-living conditions and captivity in the Mexican tropics. Twelve free-living ungulates were hunted (four white-tailed deer, three brocket deer and five collared peccaries) to obtain samples of faeces and ectoparasites. Fifty-five captive ungulates (14 white-tail deer, 16 brocket deer and 35 collared peccaries) were sampled to obtain faeces and ectoparasites. To identify the genera and order of parasites, faecal samples were analyzed by Flotation and McMaster techniques. Egg and oocyst per gram of faeces were also calculated. Ectoparasites collected from ungulates were classified to genera and species level using specific identification keys. Positive samples of nematode of the order strongylida and protozoos of the order Eucoccidiorida were cultivated and classified. In white-tailed and brocket deer the following genera of parasites were identified: Strongyloides, Trichuris, Capillaria, Mammomonogamus and Eimeria. In collared peccaries the genera Oesophagostomun, Eimeria and Isospora were identified. The flea Pulex irritans and the louse Gliricola porcelli infested brocket deer and collared peccary, while the fly Lipoptena sp was collected from white-tailed deer. The tick Amblyomma cajennese was found parasitizing the three ungulate species studied. It is concluded that wild ungulates are parasitized with gastrointestinal nematodes, protozoa of the order Eucoccidiorida, fleas, lice, flies and ticks.

KEY WORDS: Ungulates, Gastrointestinal parasites, Ectoparasites, Deer, Collared peccary.

 

La fauna silvestre de Centroamérica y el sureste de México se encuentra constituida principalmente por especies de ungulados tales como venado cola blanca (Odocoileus virginianus), pecarí de collar (Pecari tajacu) y venado temazate (Mazama americana)⁽¹⁾. 2stas especies constituyen una importante fuente de proteína para los cazadores de subsistencia^(2,3). 0in embargo, los ungulados pueden estar afectados por agentes patógenos causantes de enfermedades tales como virus, bacterias, endoparásitos y ectoparásitos que afectan su salud y rendimiento productivo⁽⁴⁾.

Prestwood y Pursglove⁽⁵⁾ mencionan que el venado cola blanca puede albergar 32 especies de nematodos. La mayoría de ellos son no patógenos en los animales silvestres de vida libre; sin embargo, los venados en cautiverio pueden sufrir de parasitosis severas y de malnutrición^(4,6,7). Recientemente Pato et a⁽⁸⁾ encontraron que en 2spaña los ciervos corzo (Capreolus capreolus) se encuentran altamente infectados con nematodos gastrointestinales (NGI) de 20 diferentes especies y que tienen el potencial de producir un efecto negativo en la salud de los animales. Por otra parte, se menciona⁽⁹⁾ que los pecaríes de collar pueden estar parasitados por cinco especies de coccidias y cuatro especies de nematodos, pero se desconoce los efectos patológicos que causan en los animales. Además, estos ungulados pueden ser infestados por ectoparásitos tales como pulgas, piojos, moscas y garrapatas que producen daño directo en sus hospederos y transmiten agentes patógenos^(10,11).

En el sureste de México el número de unidades de manejo para la cría de animales de fauna silvestre (RMAs) como sistemas pecuarios va en aumento. 2l manejo técnico, incluyendo el sanitario de las RMAs del estado de Yucatán, México, es deficiente debido a diferentes causas, tales como el desconocimiento de los principales enfermedades que afectan a estas especies cuando son mantenidas en cautiverio⁽¹²⁾.

El confinamiento de los ungulados en los sistemas de cautiverio ha propiciado un mayor contacto entre los animales y por ende a un mayor riesgo de transmisión de agentes patógenos, tales como los parásitos⁽⁴⁾. Por tal motivo, el objetivo del presente estudio es determinar los órdenes, géneros y especies de NGI y ectoparásitos que afectan a los venados cola blanca, venados temazate y pecaríes de collar en condiciones de cautiverio y vida libre en el trópico mexicano.

El estudio se realizó en el estado de Yucatán, México que presenta un clima tropical subhúmedo con lluvias en verano. La temperatura ambiente máxima varía de 35 a 40 ºC y la temperatura ambiente promedio es de 27 ºC. La humedad relativa varía de 65 a 90 %, con promedio de 80 % y precipitación pluvial anual de 1,100 mm. 0e presentan dos estaciones anuales: lluvia (de junio a noviembre) y seca (de diciembre a mayo)⁽¹³⁾. La geomorfología pertenece al sistema carsotectónico joven, clasificado como un paisaje geomorfológico de planicie estructural ondulada con disolución y denudación. Los suelos son principalmente de tipo litosol, rendzina y cambisol⁽¹⁴⁾.

Actualmente, sólo se puede observar vegetación secundaria de selva baja y mediana caducifolia en diferentes estados de regeneración, localizada en parches entre los potreros de pastos Brachiaria brizantha (Hochst. ex A. Rich.) Stapf. y Panicum maximun (jacq.) B. K. Simon y S. W. L. Jacobs. Dichos fragmentos están conformados por Caesalpinia gaumeri Greenm. (Fabaceae), Piscidia piscipula (L.) Sarg. (Fabaceae), Mimosa bahamensis Benth. (Fabaceae), Havardia albicans (Kunth.) Benth. (Fabaceae), Acacia gaumeri Blake (Fabaceae), Randia longiloba Hamsley (Rubiaceae), Ceiba schottii Britton y Baker (Bombacaceae), Bursera simaruba (L.) Sarg. (Burceraceae), Helicteres baruensis Jacq. (Sterculiaceae), Diospyros cuneata Standley (Ebenaceae) y Thouinia pau-cidentata Radlk (Sapindaceae), entre las especies más comunes en el estado de Yucatán⁽¹⁵⁾.

La Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales de México (oficio N° 0GPA/DGV0/05485) autorizó la colecta de muestras biológicas de 12 ungulados de vida libre, obtenidos por cacería de subsistencia (no fueron cazados exclusivamente para este estudio) ejecutada por campesinos de dos comunidades localizadas en la zona oriente del estado de Yucatán, México (municipios de Buctzotz y Cenotillo). 0e cazaron cuatro venados cola blanca, tres venados temazate y cinco pecaríes de collar. 2stas tres especies animales están fuera de la categoría de especies en riesgo de extinción de acuerdo a la NOM-2COL-059 mexicana. Los muestreos de los animales de vida libre se realizaron durante la época de lluvia (julio-agosto).

Una vez cazados, los ungulados fueron trasladados a las comunidades donde se obtuvieron muestras de excremento mediante bolsas de polietileno identificadas con la especie animal. Las muestras se transportaron a 4 °C hasta su procesamiento coproparasitoscópico en un período no mayor a 24 h⁽¹⁶⁾.

A cada animal se inspeccionó externamente para recolectar los ectoparásitos presentes, los cuales se transfirieron a frascos con etanol al 70%. Las muestras de excremento y los ectoparásitos fueron remitidos al laboratorio de Parasitología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Yucatán (FMVZ-RADY) para su análisis.

Las muestras de excremento se analizaron mediante las pruebas de Flotación Centrifugada y McMaster para estimar el número de huevos por gramo de excremento (h/gh) de nematodos y ooquistes por gramo de excremento (ooq/gh) del orden Eucoccidiorida⁽¹⁷⁾. Las muestras positivas a huevos de nematodos del orden 0trongylida se transfirieron a cajas de Petri para permitir la eclosión de los huevos y obtener larvas L₃ mediante la técnica de Corticelli-Lai⁽¹⁶⁾. Las larvas L₃ recuperadas del cultivo se identificaron con base a sus características morfológicas y tamaño descritas por "Ministry of Agriculture Fisheries and Food (MAFF)⁽¹⁸⁾. Asimismo, las muestras positivas a ooquistes de Eucoccidiorida se cultivaron en una solución acuosa de dicromato de potasio al 2%⁽¹⁶⁾. Los ooquistes se identificaron en cuanto a su género por el número de esporozoitos que presentaron⁽¹⁸⁾.

Los ectoparásitos se agruparon de acuerdo a su tipo morfológico, aclarados en hidróxido de potasio al 10% (KOH) y trasferidos a portaobjetos para su identificación taxonómica usando un microscopio óptico usando el lente de 4X⁽¹⁶⁾. Los ectoparásitos se clasificaron siguiendo las llaves taxonómicas para ácaros, pulgas⁽¹⁹⁾, moscas y piojos⁽²⁰⁾. Los especímenes fueron fotografiados y depositados en la colección entomológica del laboratorio de Parasitología de la FMVZ-RADY.

Se estudiaron por conveniencia cuatro RMAs de modalidad intensiva localizadas en la zona centro de Yucatán, México. Las RMAs estudiadas fueron: a) Xmatkuil donde se cría venado cola blanca y pecarí de collar, b) Los Compadres donde se cría pecarí de collar, c) 0an Juan III donde se cría pecarí de collar, y d) Zoológico del Centenario donde se crían venado cola blanca y venado temazate. 2n estas RMAs se estudiaron 55 ungulados (14 venados cola blanca, 16 venados temazate y 35 pecaríes de collar). Los muestreos de los animales en condiciones de cautiverio se realizaron durante la época de lluvia (agosto-septiembre).

Los venados se sedaron mediante inyección remota, con una mezcla de ketamina:xilacina a dosis de 4 mg/kg: 1.5 mg/kg de peso vivo, respectivamente para ser capturados; los pecaríes también se sedaron por inyección remota de ketamina, con una dosis de 20 mg/ kg peso vivo. De cada animal se colectó excremento directamente del recto y se realizó la inspección externa para la búsqueda y obtención de ectoparásitos. Las muestras fecales recién excretadas de seis animales se obtuvieron directamente del suelo de los corrales. El excremento y los ectoparásitos fueron colectados, conservados y analizados mediante las pruebas de laboratorio ya descritas.

Los NGI encontrados en los ungulados estudiados fueron Strongyloides sp y Mammomonogamus sp (Cuadro 1). En estos animales también se encontraron garrapatas (Amblyomma cajennense), pulgas (Pulex irritans), moscas (Lipoptena sp) y piojos (Gliricola porcelli) (Cuadro 2).

En los ungulados estudiados se encontraron los siguientes PGI: nematodos (Strongyloides sp, Capillaria sp, Trichuris sp y el orden Strongylida) y protozoos del orden Eucoccidiorida. En los cultivos de larvas del orden Strongylida de los pecaríes de collar, se identificó el género Oesophagostomum.

En los cultivos de ooquistes del orden Eucoccidiorida proveniente de ungulados en condiciones de cautiverio, se identificaron los siguientes géneros: a) venados cola blanca: Eimeria, b) venados temazate: Eimeria, y c) pecaríes de collar: Eimeria e Isospora. No se recuperaron parásitos externos en la inspección de los animales silvestres en condiciones de cautiverio (Cuadro 3).

En el presente estudio los ungulados mantenidos en cautiverio presentaron mayor número (cinco) de géneros de parásitos gastrointestinales y promedio de excreción de h/gh comparados con ungulados de vida libre (tres géneros). Este comportamiento es similar a lo encontrado por Prestwood y Pursglove⁽⁵⁾ quienes reportaron que la alta concentración de venados en cautiverio aumenta la transmisión de PGI al incrementarse la ingestión de parásitos en la vegetación que es consumida por los animales.

En venados cola blanca y temazate en condiciones de cautiverio se identificaron cuatro géneros de PGI (Strongyloides, Trichuris, Capillaria y Eimeria). Estos géneros han sido reportados en venados cola blanca de Yucatán, México⁽²¹⁾. En un estudio realizado en Brasil por Lux et al⁽²²⁾ estudiaron los helmintos que afectan al venado corzuela parda (Mazama gouazoubira) y reportaron ocho especies de NGI donde incluyeron al género Capillaria; sin embargo, el género Haemonchus fue el más importante.

Otros investigadores^(21,23) mencionan que en venados y en rumiantes domésticos, los NGI y los protozoos del orden Eucoccidiorida (Eimeria) pueden ocasionar retraso en el crecimiento, debilidad, anemia, disminución de la resistencia a otros padecimientos y reducción del apetito. La patogenicidad del género Eimeria se debe a su capacidad de reproducción y destrucción de gran cantidad de células intestinales^(19,23). En el presente estudio se encontró que los ungulados excretan de 70 a 323 ooq/gh protozoos del orden Eucoccidiorida y de 50 a 1,066.7 h/gh de NGI. Estos valores de excreción se consideran bajos en comparación con los rumiantes domésticos tales como ovinos y caprinos de Yucatán, México⁽¹⁶⁾; sin embargo, es necesario realizar estudios más precisos para conocer el efecto de estos parásitos gastrointestinales sobre la producción de los ungulados.

La presencia de un mayor número de géneros de parásitos gastrointestinales y un mayor promedio de excreción de h/gh en los ungulados mantenidos en cautiverio, pudo deberse a que los animales generalmente consumen alimentos directo del piso y a la presencia de mayor humedad en condiciones de cautiverio (formación de charcas, fuga de agua de bebederos, etc.). Esta situación pudo propiciar un mejor desarrollo de los helmintos y coccidias en sus fases no parásitas, y por ende en una mayor posibilidad de infección. Por el contrario, los animales en vida silvestre tienen zonas amplias donde alimentarse lo que favorece el menor contacto de los animales y sus parásitos^(19,23).

En el presente estudio se reporta por primera vez en Yucatán, México la presencia del género Mammomonogamus parasitando venados cola blanca y temazate. La especie Mammomonogamus laryngeus es un parásito nematodo que suele encontrarse en la laringe de mamíferos del trópico, incluyendo al venado. En Yucatán, México, Domínguez-Alpizar et al⁽²⁴⁾ reportaron por primera vez la presencia de M. laryngeus parasitando bovinos. En Colombia es reportada como una zoonosis que es transmitida de los animales mamíferos domésticos y silvestres al humano⁽²⁵⁾.

Existe poca información sobre los PGI que afectan al pecarí de collar. Los géneros Eimeria, Strongyloides y Oesophagostomun identificados en el presente estudio, han sido previamente reportados en pecaríes de otros países^(9,26-28). Es reconocido que los PGI causan en los cerdos anorexia, reducción en la ingestión de alimentos, pérdidas de sangre y proteínas plasmáticas en el tracto gastrointestinal, alteraciones en el metabolismo proteico, reducción de minerales, depresión en la actividad de algunas enzimas intestinales y diarrea^(19,29); sin embargo, el efecto de los parásitos sobre la salud de los pecaríes no se conoce con precisión.

Wilber et al ⁽⁹⁾ colectaron excremento fresco de pecaríes de collar cazados en un área de manejo de vida silvestre en Texas, USA e identificaron cuatro especies de Eimeria (E. chaparralensis, E. dicotylensis, E. pecari y Eimeria sp), reportando que E. pecari es la especie más común (45 % de los animales estudiados); sin embargo, no identificaron el género Isospora que es reportado en el presente estudio. En futuros estudios es necesario estudiar si el género Isospora afecta a los pecaríes o probablemente afecte otras especies animales.

En el presente estudio se encontró que la pulga Pulex irritans y el piojo Gliricola porcelli parasitan al venado temazate y pecarí de collar. Muchas pulgas tienen la capacidad de parasitar diferentes hospederos y el género Pulex tiene la capacidad para parasitar diferentes especies de animales silvestres en Sudamérica^(10,30). La importancia de P. irritans en los animales silvestres radica en el daño que produce al alimentarse de sus hospederos y de servir como reservorio para que los humanos se infesten. Esta pulga ha sido reportada en Norteamérica como transmisora de Rickettsia typhi and R. felis, y de bacterias tales como Bartonella henselae⁽³¹⁾.

La única mosca descrita en el presente estudio (Lipoptena sp) se colectó de venados cola blanca. Esta mosca es común encontrarla alimentándose de sangre de venados y causándoles malestares. L. depressa ha sido reportada en Norteamérica, y L. cervi en Europa y Norteamérica⁽¹⁹⁾.

En el presente estudio la garrapata A. cajennese se encontró parasitando a las tres especies de ungulados estudiados. Esta especie de garrapata suele parasitar al humano y puede transmitirle Rickettsia rickettssi^(32-34). En Yucatán, México esta especie de garrapata parasita a varias especies de animales domésticos tales como el bovino, perro, equinos, incluyendo al hombre⁽²⁹⁾. En Brasil⁽¹¹⁾ mencionan que A. cajennense es la especie más abundante en el venado y es la responsable en la transmisión de R. rickettssi al humano. En Yucatán, México, recientemente Rodríguez-Vivas et al⁽³⁵⁾ reportaron la presencia de A. cajennense en ciervos rojos representando el 3 % de las infestaciones por garrapatas.

Se concluye que los ungulados silvestres se encuentran parasitados con NGI (Strongyloides, Trichuris, Capillaria, Mammomonogamus y Oesophagostomun), protozoos del orden Eucoccidiorida (Eimeria e Isospora), pulgas (P irritans), piojos (G. porcelli), moscas (Lipoptena sp) y garrapatas (A. cajennese). La importancia de los parásitos identificados en los ungulados silvestres en condiciones de vida libre y cautiverio en Yucatán, México radica en que son agentes patógenos, y existe el riesgo de la transmisión de estos parásitos a otros animales domésticos y al hombre. Para un mejor entendimiento de estas parasitosis, en necesario continuar el monitoreo de animales en estado silvestre y en cautiverio, para conocer la magnitud del problema y en su caso orientar los programas de prevención y control de parásitos en la fauna silvestre.

 

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