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Introducción
La familia Cactaceae es distintiva por las diferencias evolutivas y diversificación que la caracterizan (Linkies et al., 2010). La pérdida de especies de cactáceas en su hábitat (Durant et al., 2012) se asocia a la presión antropogénica, depredación y dependencia de nodrizas, que afecta la viabilidad reproductiva sexual (polinización, fertilización, sistemas de cruzamiento) y establecimiento (Flores-Martínez et al., 2013; Lara et al., 2016). En el continente americano existen ca. 2000 especies de Cactáceas (Jiménez, 2011; Goettsch et al., 2015), más de 30% en amenaza de extinción (Fitz y Fitz, 2017).
Las cactáceas son importantes en la estructura y la dinámica de los ecosistemas de zonas semiáridas de México (Jiménez, 2011) y el mundo, pero es necesario aumentar los conocimientos que se tienen sobre estas especies y su entorno, en particular sobre Ferocactus pilosus de la zona sureste del estado de Tamaulipas, México. En México, F. pilosus o biznaga cabuchera se distribuye en el Desierto Chihuahuense asociada con una diversidad de especies xerófitas (INEGI, 2005; 2006), presente en suelos poco profundos y calizos, en abanicos aluviales, valles, lomeríos o planicies (Rzedowski, 2006). F. pilosus es una especie en riesgo de preocupación menor (IUCN, 2016) y bajo protección especial en la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT, 2010).
Lo anterior justifica el desarrollo de estudios de conservación y restauración de poblaciones de F. pilosus en su hábitat, además de aquellos relacionados con los cambios que ocurren en la morfología del fruto y la disponibilidad de semilla (Lara et al., 2016; Ballesteros-Barrera et al., 2017). El fruto define aspectos de la calidad física y fisiológica de la semilla, aunque es un instrumento por el que se verifica la variabilidad y dependencia de las especies de los factores ambientales, en una población (Canazza et al., 2009).
El estudio plantea la hipótesis que, las variaciones en las condiciones físicas y climáticas impuestas por el relieve del Altiplano de Tamaulipas provocan cambios independientes a los que registran las estructuras reproductivas de Ferocactus pilosus y sus poblaciones. Mientras que como objetivo se planteó determinar la morfología del fruto y su relación con las cualidades físicas de la semilla de poblaciones de F. pilosus de Altiplano de Tamaulipas.
Materiales y métodos
El área de estudio que se conoce como Altiplano Tamaulipeco, se localiza entre 23.600°/22.656° latitud norte y -100.139°/-99.572° longitud oeste (INEGI-CONABIO-INE, 2008). Las características físicas de las áreas ocupadas por cada población de Ferocactus pilosus estudiada, se presentan en el Cuadro 1. Por otro lado, la temperatura media varía entre 16.1 y 22.3 °C y la lluvia, si ocurre en el año, es 310.8 mm, entre mayo y septiembre. En el año anterior a la colecta de fruto (2013), la temperatura media fue 15.3 °C y la precipitación pluvial de 61.5 mm (CISECE, 2014; estación 28115 Uvalles, Miquihuana).
Cuadro 1 Localización fisiográfica y características físicas de crecimiento de las poblaciones de Ferocactus pilosus del Altiplano Tamaulipeco (INEGI, 2017).
| Localidad | Municipio | Localización | Elevación (m) | Pedregosidad (%) | Suelo | Clima | |
| Latitud norte | Longitud oeste | ||||||
| I | Villa de Miquihuana | 23 540 | -99 821 | 1 700 | 45 | Litosol | Semiseco templado |
| II | Ejido La Pérdida, Miquihuana | 23 541 | -99 841 | 1 580 | 65 | Xerosol Haplico, Petrocalcico | Seco semicálido |
| III | Ejido Estanque de Los Walle, Miquihuana | 23 567 | -99 860 | 1 554 | 60 | Xerosol Haplico, Petrocalcico | Seco semicálido |
| IV | Ejido Joya de Herrera, Bustamante | 23 481 | -99 840 | 1 776 | 33 | Xerosol Haplico, Petrocalcico | Templado semihúmedo |
| V | Ejido Magdaleno Cedillo, Tula | 22 841 | -99 923 | 1 085 | 20 | Xerosol Haplico, Petrocalcico | Seco semicálido |
El análisis multivariado de cluster fue utilizado para medir el grado de similitud entre poblaciones mediante la distancia euclidiana del dendrograma, a través de la discriminación de poblaciones con coeficientes de correlación semejantes (Núñez-Colín et al., 2004). El factor de estudio analizado fueron individuos de F. pilosus de seis poblaciones del Altiplano de Tamaulipas.
El muestreo de frutos de biznaga se hizo entre enero y febrero de 2014, en cuadrantes de 100 x 100 m, en individuos con edad similar e identificados por altura (1.2 a 1.8 m) y vástagos (14 a 23). El recuento de individuos y frutos muestreados varió entre poblaciones: I (6 individuos y 23 frutos); II (15 y 90); III (7 y 42); IV (12 y 53); y V (9 y 52). Las mediciones en fruto y la extracción y recuento de semillas se desarrollaron en veinte frutos de biznaga. En el fruto se midió diámetro ecuatorial (DE),
Diámetro de la zona de inserción del pedúnculo (PD) y longitud polar (LP), con un vernier digital (Mitutoyo, Japón). El volumen de fruto (VF) se calculó por el criterio ‘geometría de barril’ (Hernández y Treviño, 1998), con la fórmula:
Donde: h = LP, en cm; π = 3.416; r1 = radio mínimo (RMn); r2 = radio máximo (RMx) de DE, en cm. Después de secar, el número de semillas (NS) se obtuvo de imágenes digitalizadas, captadas y contadas en el software MideBMP 4.2 (Ordiales-Plaza, 2000), mientras que el peso seco de semilla (PS) por fruto fue determinado en la balanza analítica (Ohaus, EUA).
Las variables medidas en fruto y semilla de F. pilosus fueron sometidas a un Análisis de Correlación de Pearson; la existencia de correlación significativa entre variables llevó al desarrollo del análisis de supuestos de la técnica estadística con la prueba de homogeneidad de varianzas de Levene y la prueba de normalidad de Shapiro-Wilks, que fueron satisfactorios donde ocurrieron esas diferencias estadísticas. Este resultado permitió la continuación del proceso a través de un análisis multivariado de varianza (Manova), que utiliza el Error tipo III en la matriz de la hipótesis nula y que dispone de pruebas globales de significancia, como la prueba F multivariada y los criterios de Lambda de Wilk’s, T de Pillai’s y T de Hotelling-Lawley, principalmente.
La determinación de efectos estadísticos significativos en el Manova, condujo a desarrollar la prueba de separación de medias de Tukey (α≤ 0.05) para determinar el efecto de la población de F. pilosus, como factor de variación debido a la ubicación geográfica y características físicas de las localidades donde se muestrearon los frutos.
Resultados y discusión
A pesar de postular una estabilidad ambiental para la vegetación, las poblaciones de F. pilosus difieren notablemente en el crecimiento y desarrollo en el Altiplano de Tamaulipas, lo que ha provocado cambios morfológicos en el número de semillas (NS) y peso de semillas (PS). Esto motivó el rechazo parcial de la hipótesis planteada.
Relación entre poblaciones de Ferocactus pilosus
El grado de afinidad entre poblaciones de F. pilosus se presenta en la Figura 1, que conformó tres grupos principales. La mayor similitud se presentó entre el grupo 1 integrado por las biznagas cabucheras de las poblaciones I y V y por el grupo 2 de las poblaciones III y IV y estas con el grupo 3 de la población II. Esta misma respuesta habría sido obtenida en las pruebas de Manova y Tukey.
Figura 1 Dendrograma de las poblaciones del Altiplano Tamaulipeco, que muestra la existencia de variables relacionadas con la morfometría de fruto y semilla de Ferocactus pilosus (el nombre de la población aparece descrito en el Cuadro 1).
Ahora bien, en función de las características físicas, las poblaciones II y III son similares en el tipo de clima, suelo, ubicación geográfica, elevación y pedregosidad superficial. La población IV, en cambio, tiene un clima templado subhúmedo definido por la mayor elevación y menor pedregosidad y localización geográfica latitudinal situada casi a la altura de la población II (Cuadro 1).
Dichas características de esas poblaciones pudieron haber influido en la existencia de diferencias significativas en NS y PS de la biznaga cabuchera (Cuadro 2). La relación que une a estas tres poblaciones con las poblaciones I y V, se encuentra en una respuesta de tipo biótica en la que participa la madurez fisiológica (Ayala-Cordero et al., 2004) y la estructura poblacional (Lara et al., 2016), dada la coincidencia en edad, porte y número de vástagos de las biznagas cabucheras en el momento de la colecta de frutos.
Cuadro 2 Prueba de medias de Tukey para número de semillas (NS) y peso de semillas (PS) de Poblaciones de Ferocactus pilosus del Altiplano Tamaulipeco.
| Población | NS | PS (mg) |
| I | 516.96 b | 0.7057 ab |
| II | 673.93 a | 9.9242 a |
| III | 656.88 a | 0.9017 a |
| IV | 643.11 ab | 0.8824 ab |
| V | 563.12 ab | 0.7729 ab |
Valores medios con la misma literal por variable, son estadísticamente iguales entre ellos.
La distribución de F. pilosus en el Altiplano de Tamaulipas se extiende hacia suelos aluviales, donde se favorece la mayor abundancia y diversidad de especies vegetales, pero también se localiza en áreas de piedemonte y pedregosidad superficial abundante, con predomino de rocas calizas que retienen la humedad del suelo. Los resultados de Tilman (1990) destacan que la interacción entre plantas, tradicionalmente se analiza en la parte aérea, arriba del suelo (energía traducida en biomasa seca) y es baja la atención a la parte subterránea (suministro de agua y nutrimentos), donde la raíz adquiere mayor importancia en ambientes de baja productividad.
El sombreo de tipo orográfico que normalmente deriva de la Sierra Madre Oriental, favorece la retención de agua en el suelo y su disponibilidad para las plantas (Salinas-Rodríguez, 2018). Se sabe que la deficiencia de agua en un tallo suculento tiende a afectar los órganos de almacenamiento, particularmente entre floración y madurez de la semilla (Tardieu, 2013). En este sentido, Ayala-Cordero et al. (2004) consideran como norma el hecho de que, en poblaciones de Stenocereus beneckei localizadas en ambientes restrictivos de humedad, ocurre una variación de número y peso de semillas.
El tamaño pequeño (< 1 mm) y la producción abundante de semillas de F. pilosus, aumenta su reserva en el suelo y la dispersión por anemocoria (observación personal). Desafortunadamente, las poblaciones de F. pilosus están expuestas a depredadores y aprovechamiento antropogénico de botones florales y frutos, acción que interrumpe el ciclo reproductivo (Alanís-Flores y Velazco-Macías, 2008) y disminuye la distribución potencial de las poblaciones.
Esto sucede en México para F. pilosus que, a pesar de ocupar una extensa superficie (298 007 km2), ha perdido 16% de cobertura a escala local (Ballesteros-Barrera et al., 2017). Esto obliga a la búsqueda de acciones de conservación, pero de manera importante a la recuperación in situ de F. pilosus, reproducido en condiciones controladas.
Criterios estadísticos para la selección de variables
En el crecimiento y desarrollo del fruto intervienen factores internos y externos de la planta, tales como la genética, contenido hormonal, posición y competencia del fruto, así como disponibilidad de agua y nutrimentos y la temperatura y luminosidad (Fisher et al., 2018). Esta dependencia pudo haber sido expresada a través del análisis de correlación, el cual revela una asociación positiva fuerte entre LP vs DE (0.7422; p< 0.0001), LP vs RMx (0.7421; p< 0.0001) y LP vs VF (0.8780; p< 0.0001).
A pesar de que se tuvo una asociación positiva perfecta, si bien esta misma condición se mantuvo entre DE vs VF (0.9262; p< 0.0001) y RMx vs VF (0.9262; p< 0.0001), no logró influir en las características físicas de la semilla, como NS vs PS (0.9999; p< 0.0001). Con base a estos resultados se desarrolló el Manova. Tanto NS (F= 3.49; p< 0.0085) como PS (F= 3.47; p< 0.0088) resultaron con diferencias estadísticas significativas al contrastar las poblaciones de Ferocactus involucradas en el Manova.
En este modelo, 92% de la varianza fue explicada por las primeras tres raíces características, en tanto que el procedimiento Manova cumple los valores de F multivariada y los criterios de Lambda de Wilk’s= 0.8087 (F= 1.7; p< 0.0097), T de Pillai’s= 0.2049 (F= 1.69; p< 0.0098) y T de Hotelling-Lawley = 0.2201 (F = 1.7; p< 0.0103). Es decir que, si bien el valor de F varía para cada estadístico, cada valor p correspondiente es menor que α= 0.05; por lo que se rechaza la hipótesis nula de Manova y se concluye que las poblaciones de Ferocactus tienen un efecto sobre NS y PS, que se discuten a continuación.
Número de semillas
El mayor número de semillas de biznaga cabuchera se registró en frutos colectados de las poblaciones II (674 ±191); III (657 ±221); y IV (643 ±246), con respecto a la media total (629), de acuerdo con Tukey (α≤ 0.05). Esta respuesta prueba la existencia de competencia en cada población (Raisman y González, 2013), en un ambiente semiárido restrictivo donde los requerimientos son similares pero suficientes para formar un número importante de semillas en las poblaciones de biznaga cabuchera.
La competencia, a menudo, se asocia con la evolución de las estrategias empleadas por la especie, como el nodricismo que demanda la biznaga cabuchera en etapas de crecimiento inicial y la multiplicación de vástagos, que depende de un individuo maduro, mientras que la habilidad competitiva está determinada por atributos fenotípicos y genotípicos (Grime, 1977), que cambian entre poblaciones de biznaga. Los individuos de las poblaciones II, III y IV de F. pilosus mostraron mayor habilidad para canalizar sus recursos hacia las estructuras reproductivas.
Respuesta manifiesta en una mayor variación del número de semillas. El número de semillas encontrado en F. pilosus es abundante, aunque inferior a las formadas por F. histrix, 2 200 semillas por fruto (Del Castillo, 1986; Loza et al., 2012). Normalmente, la abundancia de semillas es acompañada por la reducción de tamaño, observada en especies con estrategia reproductiva tipo r (fluctuante), como la que presenta F. pilosus: producción masiva de individuos potenciales (semillas) versus probabilidad baja de supervivencia (plántulas).
Con el desarrollo, ésta especie cambia su estrategia a tipo k (constante): individuos voluminosos y longevos, pero su crecimiento es lento y la maduración tardía. Por lo tanto, la sobrevivencia de poblaciones de F. pilosus depende de un número reducido de individuos o de su baja capacidad de reclutamiento (Morláns, 2004). El número de semillas es extremadamente diferente entre/dentro las cactáceas, en función de la edad, número de flores o tamaño de fruto (Santos-Díaz et al., 2010), así como de la alta dependencia de agentes polinizadores, por lo que la biznaga mantiene su funcionalidad y variabilidad genética a costa de la endogamia (Stein et al., 2017).
Es decir, que la dispersión limitada de semillas de F. pilosus puede tener un impacto en la estructura genética local a corto plazo (Grivet et al., 2009), en vista de la reducción de madres y padres, un aumento progresivo de la estructura genética y en los niveles de endogamia biparental, lo que explicaría la disminución de semillas producidas, tasas de germinación y vigor (Nora et al., 2011) y el bajo establecimiento de plántulas.
Las semillas de F. pilosus presentó un comportamiento parecido al de especies de metapoblaciones aisladas; es decir, muestran una trayectoria alométrica simple a falta de competencia (Torroba et al., 2013), pero las interacciones competitivas intraespecíficas inducen variaciones morfológicas en ciertos individuos (Schwinning y Kelly, 2013), como lo ocurrido con NS.
Otra causa de la variación específica de la semilla de F. pilosus, son las características que incrementan la probabilidad de sobrevivencia en un ambiente dado (Martínez et al., 2016), sin menospreciar la existencia de algún tipo de presión de distinta índole en el momento actual. Larios et al. (2014) establecieron que los recursos críticos con que opera la competencia varían entre ambientes y se acrecentan por recursos como nutrimentos del suelo y agua en ambientes secos.
Desafortunadamente, el efecto final de la competencia intraespecífica se manifiesta en las generaciones futuras (Valeria et al., 2017); por lo tanto, este tipo de competencia tendería a regular el tamaño de las poblaciones de la biznaga cabuchera. Número y peso de semilla de cactáceas depende, además, del ambiente de crecimiento, edad y adaptación del sistema reproductivo (Ayala-Cordero et al., 2004) y polinizadores (Valiente-Banuet, 2002).
Peso de semillas
En el peso de semilla (PS) de Ferocactus pilosus fueron sobresalientes las poblaciones II, III y IV, con 0.92 ±0.27, 0.9 ±0.3 y 0.88 ±0.34 mg, cada una, estadísticamente diferentes ante la prueba con Tukey (α≤ 0.05). Algunas explicaciones alrededor de esta respuesta podrían deberse a una similitud en el mejor aprovechamiento de la escasa humedad edáfica, reservas nutricionales, radiación solar, temperatura, edad de la planta, prevalecientes entre floración y formación y madurez de la semilla (Ayala-Cordero et al., 2004; Flores y Jurado, 2011) en ambientes de crecimiento con algún grado de similitud entre las tres poblaciones de biznaga, con repercusión en el peso de la semilla.
La débil a moderada correlación positiva que existió entre PS con LP, DE, RMx, RMn y VF indicaría que la ganancia de peso de la semilla no depende del tamaño de fruto, el cual es altamente variable y por lo tanto, un atributo indeseable para F. Pilosus. Entre estos, la baja aportación de LP en PS habría sido también encontrada en F. robustus y Pterocereus gaumeri (Méndez et al., 2005; González y Navarro, 2011), en contraste a la respuesta positiva obtenida en F. cylindraceus, F. wizlizenii y Echinocactus platyacanthus (McInthosh, 2002; Díaz et al., 2008).
Las semillas de las biznagas de las poblaciones II, III y IV, por su mayor peso, podrían tener ventaja en cuanto a supervivencia, viabilidad, germinación y establecimiento, respecto a las semillas de las poblaciones I y V de F. pilosus; sin embargo, el peso de la semilla disminuye al aumentar su número en el fruto. En el mismo sentido, se esperaría que las semillas de la biznaga cabuchera con peso variable en una población, exhiban memoria de hidratación y germinación alternante (Contreras-Quiróz et al., 2016a, 2016b).
La variación de peso de semillas de la misma especie responde a una capacidad biológica diferencial (Sánchez-Salas et al., 2006). Una ventaja ideal de semillas grandes, como las de las poblaciones de biznaga II, III y IV, es contar con mayores reservas nutricionales y a pesar de germinar con lentitud, tienen tasas altas de germinación y emergencia (Brown et al., 2003). En la realidad, la biznaga cabuchera tiene un alto índice de mortalidad durante la germinación y establecimiento en condiciones naturales, lo que motiva el trasplante de individuos reproducidos ex-situ.
Conclusiones
La hipótesis planteada se cumplió parcialmente, debido a que las características físicas de la zona semiárida del Altiplano Tamaulipeco definieron tres grupos de poblaciones de Ferocactus pilosus con cierto grado de similaridad y sólo el número y el peso de la semilla sufrieron una variación a causa de esas diferencias grupales. La afinidad y respuestas grupales se dieron en las poblaciones de biznaga cabuchera de los Ejidos La Perdida, Estanque de los Walle y Joya de Herrera, lo mismo que para Villa de Miquihuana y Ejido Magdaleno Cedillo, en un grupo diferente.
