Introducción

Por su alta demanda comercial, en el sureste de México la mayoría de los agricultores siembran frijol de grano negro opaco (^{FIRA, 2016}). Chiapas es uno de los productores más importantes, en 2019 en este estado se sembraron 114 612 ha, de las cuales 71 978 ha se cultivaron en el ciclo de verano, bajo temporal y el resto en el ciclo de otoño-invierno, con humedad residual, el rendimiento promedio en ambas condiciones fue menor a 600 kg ha^-1 (^{SIAP, 2020}).

El bajo rendimiento observado es consecuencia de factores bióticos, abióticos, técnicos y socioeconómicos. Entre los bióticos destacan las enfermedades virales, particularmente el mosaico amarillo dorado provocado por el virus del mosaico amarillo dorado del frijol (BGYMV), que es transmitido por mosca blanca [Bemisia tabaci (Gennadius)]. Esta enfermedad se presenta desde 1977 en Veracruz, Chiapas, Yucatán, Tamaulipas y en las Huastecas (^{Cuéllar y Morales, 2006}), tanto en las siembras de temporal, como de humedad residual, y puede provocar hasta 100% de pérdidas en el rendimiento cuando se presenta desde la fase vegetativa del cultivo (^{Villar et al., 2003}). El control de BGYMV se ha enfocado al desarrollo de variedades resistentes (^{Morales y Anderson, 2001}; ^{Soler-Garzón et al., 2021}).

Entre los factores abióticos se encuentran la ocurrencia frecuente de periodos de sequía terminal e intermitente, que dependiendo de su intensidad y magnitud, pueden provocar pérdidas de 20 hasta 100% del rendimiento de grano (^{Frahm et al., 2003}; ^{López et al., 2008}), así como la siembra del frijol en suelos ácidos, que limitan el desarrollo de las plantas y el rendimiento, por una baja disponibilidad de nutrientes, principalmente de las bases cambiables calcio, magnesio y potasio (^{Villar et al., 2003}; ^{Aye et al., 2017}).

Otro factor limitante es la siembra de materiales criollos de bajo rendimiento, adaptación limitada y susceptibles a enfermedades (^{Ugalde et al., 2014}) y de variedades como Negro Jamapa, generada en 1958 (^{Rosales et al., 2004}). Esta variedad se siembra en Chiapas y otros estados del trópico de México porque su grano es de alta demanda, pero es susceptible a las principales enfermedades virales y fungosas presentes en Chiapas, y tiene pobre adaptación a condiciones de sequía y suelos ácidos (^{Rodríguez y Yoshii, 1990}; ^{Tosquy et al., 2008}; ²⁰¹⁴). Considerando que en Chiapas, la mayoría de los productores de frijol son de autoconsumo y siembran en superficies menores a 1 ha con recursos económicos limitados, el uso de variedades mejoradas de alto rendimiento y tolerantes a los factores limitantes indicados, representa la alternativa más viable para contribuir a mitigar la baja productividad del cultivo en la entidad (^{López et al., 2012}).

Actualmente, el Programa de Frijol para el sureste de México dispone de un grupo de líneas avanzadas de frijol negro, generadas por el Programa Nacional de Frijol del INIFAP, las cuales fueron seleccionadas por su alto potencial de rendimiento, menor interacción con el ambiente y algunas de ellas, por la presencia del marcador molecular (MM) SR2 ligado al gen bgm-1 que confiere resistencia al BGYMV (^{Anaya et al., 2018}; ^{Tosquy et al., 2019}). El objetivo de este trabajo de investigación fue identificar genotipos (líneas o variedades) de frijol negro resistentes al mosaico amarillo dorado, con mayor potencial de rendimiento que la variedad Negro Jamapa, bajo las condiciones ambientales en que se siembra el frijol en el estado de Chiapas.

Materiales y métodos

El estudio incluyó 14 genotipos de frijol negro tropical: 11 líneas avanzadas (cinco derivadas de la cruza Negro Papaloapan/SEN 46, tres de la cruza Negro Citlali/XRAV-187-3 y tres de la cruza Jamapa Plus/XRAV-187-3), las variedades mejoradas Negro Medellín y Verdín, incluidas por su buen comportamiento productivo y adaptación a las áreas tropicales de los estados de Chiapas y Veracruz (^{López et al., 2000}; ^{Tosquy et al., 2016}) y Negro Jamapa utilizada como testigo por ser una de las variedades más sembradas en Chiapas (^{López et al., 2006}).

El ensayo de campo se estableció en tres localidades de la zona centro del estado de Chiapas durante el ciclo de otoño-invierno (septiembre-diciembre) de 2019-2020 y se condujo en condiciones de humedad residual; es decir, aprovechando la humedad almacenada en el suelo y el agua de las últimas lluvias del ciclo de temporal.

El suelo del sitio experimental de Villa Corzo es un Luvisol crómico, de textura migajón arenosa, con pH de 4.79, clasificado como fuertemente ácido, según la Norma Oficial Mexicana PROY-NOM-021-RECNAT-2000, el suelo del Campo Experimental Centro de Chiapas (CECECH) es un Vertisol epiléptico pélico, de textura migajón arcillo arenosa, con pH de 5.74, clasificado como moderadamente ácido y el de El Gavilán, es un Vertisol calcárico pélico, de textura migajón arcillosa, con pH de 4.26, clasificado como fuertemente ácido (^{NOM 021-RECNAT-2000, 2000}). En el Cuadro 1 se muestra la localización geográfica y algunas características climáticas de las localidades de evaluación.

Los genotipos de frijol se sembraron en septiembre de 2019, a una densidad de 250 000 plantas ha^-1, en diseño experimental bloques al azar con tres repeticiones y parcelas experimentales de tres surcos de 5 m de longitud, donde la parcela útil correspondió al surco central completo.

Durante la conducción del ensayo se cuantificó la precipitación pluvial, se determinó la incidencia del mosaico amarillo dorado en la etapa R8 con la escala general de 1 a 9 para la evaluación de enfermedades virales, donde 1 y 9 corresponden a 0% y 100% de incidencia, respectivamente (^{Van y Pastor, 1987}) y el rendimiento de grano expresado en kilogramos por hectárea al 14% de humedad.

Se realizaron análisis de varianza de las variables cuantificadas por localidad y análisis combinado de los tres ambientes de prueba, para la separación de promedios se aplicó la prueba basada en la diferencia mínima significativa al 5% de probabilidad de error (DMS, α= 0.05) (^{SAS Institute, 1999}). También se realizaron análisis de correlación entre los valores promedio de incidencia de mosaico amarillo dorado y del rendimiento de grano de los genotipos en cada localidad, para determinar en específico, en que localidades de evaluación, el BGYMV se relacionó negativa y significativamente con el rendimiento de frijol.

Resultados y discusión

En las tres localidades de prueba se detectó efecto altamente significativo entre tratamientos (p≤ 0.01) en la incidencia del mosaico amarillo dorado. Con respecto al rendimiento de grano, sólo en la localidad del CECECH se detectó alta significancia (p≤ 0.01) entre tratamientos, en tanto que, en Villa Corzo y El Gavilán, el efecto fue significativo (p≤ 0.05) (Cuadro 2).

El mosaico amarillo dorado redujo significativamente el rendimiento de grano en las tres localidades de prueba (Villa Corzo r= -0.562^*, CECECH r= -0.757^** y El Gavilán r= -0.552^*), lo cual pudo deberse a que la mosca blanca, y los síntomas se presentaron desde la etapa V4 del frijol, que es cuando esta enfermedad puede causar mayor daño a las plantas de frijol (^{López et al., 2002}). La presencia del vector e incidencia de síntomas en las etapas tempranas del desarrollo de la planta contribuyen a garantizar que la evaluación se realizó en condiciones de presión de la enfermedad.

En el Cuadro 3 se muestra que, en los tres sitios de evaluación, Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-1 presentó el mayor daño por esta enfermedad, con valores de incidencia de 5 en Villa Corzo y superiores a 6 en el CECECH y El Gavilán, que indican que este genotipo fue el más susceptible al mosaico amarillo dorado. La línea Negro Papaloapan/SEN 46-3-2, también mostró daños significativos en la localidad del CECECH con síntomas intermedios de la enfermedad.

En el análisis conjunto de incidencia de mosaico amarillo dorado, se detectó efecto significativo en el factor localidad y altamente significativo en el factor genotipo y en la interacción de ambos factores. Con respecto al primer factor, en la localidad de El Gavilán, se tuvo la mayor incidencia de esta enfermedad, con un valor promedio de 4.14, significativamente superior a los registrados en el CECECH y en Villa Corzo que tuvieron un valor promedio de 3.43 y 3.19, respectivamente (Cuadro 3), un valor de 3 en la escala general de evaluación para enfermedades virales corresponde a una incidencia entre 11 y 25%, mientras que 1 de 4 a una incidencia entre 26 y 40%, por lo que estos valores pueden considerarse como una incidencia baja y media, respectivamente, ya que un valor de 8 o 9 en la escala corresponden a incidencias entre 91 y 100% (^{Van y Pastor, 1987}).

Lo anterior pudo deberse a que en El Gavilán se dispuso de menor humedad (83 mm de precipitación pluvial) y prevalecieron temperaturas promedio ligeramente más altas (25.1 °C) durante la fase vegetativa del cultivo (Cuadro 4), lo que favoreció la reproducción de la mosca blanca (B. tabaci) y por consecuencia, se incrementó la incidencia de mosaico amarillo dorado, ya que la incidencia de esta enfermedad se relaciona directamente con las poblaciones de B. tabaci (^{Morales y Anderson, 2001}); asimismo, la ocurrencia de periodos de sequía, acompañados de altas temperaturas, favorecen la reproducción de B. tabaci (^{Cuéllar y Morales, 2006}).

En el factor genotipo, las líneas Negro Citlali/XRAV-187-3-1-6, Negro Papaloapan/SEN 46-7-7, Negro Citlali/XRAV-187-3-1-5 y Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-4, así como la variedad Verdín, fueron las más resistentes a esta enfermedad viral, con calificaciones promedio de incidencia de entre 1.67 y 3.22, significativamente inferiores al de las variedades Negro Medellín y Negro Jamapa, y al de la línea Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-1, esta última línea obtuvo el valor promedio más alto de incidencia (6), el cual fue significativamente superior al del resto de los genotipos (Cuadro 3).

La buena reacción al mosaico amarillo dorado de Negro Citlali/XRAV-187-3-1-6, Negro Citlali/XRAV-187-3-1-5 y Verdín, obedece en gran parte, a que sus plantas poseen el MM co-dominante SR2, ligado al gen bgm-1, que les confiere resistencia genética al BGYMV (^{Urrea et al., 1996}; ^{Anaya et al., 2018}). En el caso de Negro Papaloapan/SEN 46-7-7 y Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-4, que en un primer escrutinio resultaron negativos a la presencia del MM SR 2 (^{Anaya et al. (2018}), su buena reacción al mosaico amarillo dorado, puede deberse a que estas líneas contienen otros genes o mecanismos de resistencia que contribuyeron a una respuesta de resistencia más estable a través de ambientes, lo cual es probable, ya que sus progenitores, Negro Papaloapan, en el caso de la primera línea y XRAV-187-3 de la segunda, además de tener el gen bgm-1, tienen el QTL mayor de resistencia al BGYMV (^{Anaya et al., 2018}).

La significancia estadística de la interacción localidad x genotipo, se debió a diferencias en los valores de incidencia de mosaico amarillo dorado de algunos genotipos a través de las localidades de prueba, lo cual fue más notorio en las líneas Negro Citlali/XRAV-187-3-1-8 y Jamapa Plus/XRAV-187-3-1-2, que en el CECECH y en Villa Corzo presentaron baja incidencia de esta enfermedad, con calificaciones promedios que variaron de entre 2.33 y 3.33, en tanto que, en el Gavilán, obtuvieron calificaciones promedios de 4.67 y 5, respectivamente, así como en las variedades Negro Jamapa y Negro Medellín, que tuvieron una incidencia ‘moderada’ en Villa Corzo, con calificaciones de 3.67 y 4, respectivamente, e ‘intermedia’ en el CECECH y El Gavilán, con calificaciones que variaron de entre 4.67 y 5.33 (^{Van y Pastor, 1987}) (Cuadro 3).

Con respecto al rendimiento de grano, en cada una de las localidades de prueba, el grupo sobresaliente de genotipos (cuatro en Villa Corzo, cuatro en el CECECH y ocho en El Gavilán), superó estadísticamente el rendimiento de las variedades Negro Jamapa y Negro Medellín (Cuadro 5). De estos tres grupos, destacan las líneas: Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-4 y Negro Papaloapan/SEN 46-7-7 que, aunque carecen del MM SR2 ligado al gen bgm-1, obtuvieron un rendimiento de grano significativamente sobresalientes en las tres localidades de prueba, las líneas Jamapa Plus/XRAV-187-3-1-2 y Negro Citlali/XRAV-187-3-1-6 y la variedad Verdín, también se ubicaron en el grupo sobresaliente en el CECECH y EL Gavilán (Cuadro 5).

El hecho de que líneas carentes del MM SR2 hayan sobresalido por su mayor rendimiento en condiciones de presión de mosaico amarillo dorado, en comparación con las líneas que poseen este marcador, destaca la importancia de confirmar la resistencia mediante la confrontación con el patógeno, ya que si bien, bgm-1 es el gen más ampliamente usado, el MM SR2, según los estándares actuales, no está estrechamente ligado a este gen (~3-7 cM), lo que resulta en la selección de unas pocas líneas que poseen el marcador, pero que no obstante, son susceptibles al virus, además de que existen otros genes y QTLs cuya acumulación condiciona altos niveles de resistencia a BGYMV (^{Soler-Garzón et al., 2021}), así como otros mecanismos de resistencia al vector, como la antibiosis o antixenosis (^{Santos et al., 2020}), cuya presencia en los materiales evaluados requiere ser estudiada.

De acuerdo con el análisis combinado, el rendimiento varió significativamente entre localidades (P≤ 0.05), genotipos (p≤ 0.01) y en la interacción de ambos factores (p≤ 0.01). En el mismo Cuadro 5, se observó que el mayor rendimiento promedio se obtuvo en la localidad del CECECH, debido en gran parte, a mejores condiciones de pH de suelo (Cuadro 1) y de humedad durante la fase reproductiva del cultivo, en la que el frijol dispuso de 130 mm de agua de lluvia, de un total acumulado de 216 mm en el ciclo (Cuadro 4), que favorecieron el llenado de vainas y por ende, el rendimiento de grano (^{López et al., 2008}).

En El Gavilán y Villa Corzo, se obtuvieron rendimientos promedio estadísticamente similares entre sí, e inferiores al del CECECH, debido principalmente a que el suelo en donde se condujo el ensayo en ambas localidades es fuertemente ácido (Cuadro 1), lo cual limita el desarrollo y la productividad del cultivo, por una baja disponibilidad de bases cambiables (K⁺, Ca⁺⁺ y Mg⁺⁺) para la nutrición del frijol y en algunos casos, también, por una alta saturación de aluminio que pueden contener suelos ácidos de las regiones de la Frailesca y centro de Chiapas, la cual puede provocar toxicidad a las plantas de frijol y un crecimiento reducido de las raíces (^{Villar, 2000}).

En general, los rendimientos de grano promedio obtenidos en las tres localidades fueron relativamente bajos, debido en gran parte, a una baja disponibilidad de humedad en el ciclo del cultivo (Cuadro 4), ya que, para un adecuado desarrollo del frijol, se requieren de al menos 300 mm de precipitación pluvial, bien distribuidos durante el ciclo fenológico (^{Ruíz et al., 2013}). En el factor genotipo, un grupo de seis líneas y la variedad Verdín obtuvieron rendimientos de grano promedio, estadísticamente similares entre sí y superiores a las variedades Negro Medellín y Negro Jamapa, en este grupo, las más productivas fueron Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-4 y Negro Papaloapan/SEN 46-7-7 con rendimientos promedio mayores a 1 000 kg ha^-1 (Cuadro 5).

Las dos variedades arriba indicadas, junto con la línea Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-1, obtuvieron los más bajos rendimientos de grano (Cuadro 5) en gran parte, porque fueron las más afectadas por el mosaico amarillo dorado; es decir, las plantas de estos genotipos, en promedio presentaron una mayor incidencia de esta enfermedad, que en general, se relacionó de manera negativa con el rendimiento de grano (r= -0.699^**) (Cuadro 3).

El efecto altamente significativo de la interacción de ambos factores, indicó que la respuesta productiva de algunos genotipos, varió con el ambiente de evaluación, ejemplos notorios de este comportamiento se observaron en Negro Papaloapan/SEN 46-3-2, que en El Gavilán, fue el genotipo más rendidor, lo que se atribuye a su buena respuesta en condiciones de acidez edáfica severa (pH de 4.26), mientras que en el CECECH, con mejores condiciones de acidez de suelo para el adecuado desarrollo del frijol (pH de 5.74), fue de los menos productivos (Cuadro 5), debido principalmente al daño ocasionado por el mosaico amarillo dorado; así como también en Negro Papaloapan/SEN 46-7-10, que en la localidad de Villa Corzo, en condiciones de suelo fuertemente ácido (pH de 4.79), obtuvo un rendimiento de grano significativamente sobresaliente, en tanto que, en El Gavilán, bajo condiciones de acidez edáfica aún más severa, fue de los menos productivos (Cuadro 5), en parte también, porque en esa localidad presentó una mayor incidencia de mosaico amarillo dorado, que en las otras dos localidades (Cuadro 3).

Conclusiones

En las condiciones de humedad y suelos ácidos del estado de Chiapas, la variedad Verdín representa mejor opción de cultivo, que la variedad Negro Jamapa. Las líneas Jamapa Plus/XRAV-187-3-4-4, Negro Papaloapan/SEN 46-7-7 y Negro Citlali/XRAV-187-3-1-6, y la variedad Verdín fueron resistentes al mosaico amarillo dorado y tuvieron significativamente mayor rendimiento de grano que la variedad testigo.