Introducción

La ganadería en el Noreste de México presenta dificultades, principalmente porque la mayoría de los pastos utilizados presentan rendimientos de forraje de 2 a 5 t MS ha^-1 y bajo valor nutritivo, alrededor de 40% de digestibilidad y contenidos de proteína cruda entre 3 y 7% (^{Ávila, 2013}). Asimismo, durante la época seca la producción de forraje disminuye considerablemente, hasta en 90% (^{Garay-Martínez et al., 2018}). Para hacer frente a lo anterior, se ha propuesto la inclusión de especies arbóreas con alto valor nutritivo en la dieta para rumiantes, con el objetivo de incrementar el valor nutritivo de la dieta y, por ende, mejorar los parámetros productivos en los animales (^{Lombo et al., 2013}).

En este sentido, una opción puede ser la utilización de Moringa oleifera Lam., comúnmente conocida como moringa, es una especie arbórea (^{García et al., 2006}), originaria de los bosques tropicales del noreste de la India (^{Ramachandran et al., 1980}). Destaca por su valor nutritivo, principalmente por la cantidad de proteína (de 23 a 30%) en sus hojas (^{Moyo et al., 2011}; ^{Zheng et al., 2016}; ^{Alvarado-Ramírez et al., 2018}), lo que favorece la alimentación animal (^{Román-Miranda et al., 2013}), ya que la proteína es el nutriente de mayor costo (^{Lugo et al., 2012}).

Aunado a esto, las hojas de moringa contienen de 321 a 521 g kg^-1 MS de fibra detergente neutro, de 224 a 361 g kg^-1 MS fibra detergente ácido (^{Makkar y Becker, 1996}; ^{Reyes et al., 2006}; ^{Mendieta-Araica et al., 2012}), aproximadamente 2.27 Mcal kg^-1 MS de energía metabolizable y 79% de digestibilidad in vitro de la materia seca (^{Makkar y Becker, 1997}; ^{Reyes, 2004}). Asimismo, se ha reportado la presencia de 19 aminoácidos, de los cuales 10 son esenciales en la nutrición animal; en mayor y menor proporción se encuentran leucina y metionina con 19.6 y 2.9 mg g^-1 de MS, respectivamente (^{Moyo et al., 2011}).

Por otra parte, la moringa presenta notable plasticidad ecológica para adaptarse a su entorno, tolera suelos desde ácidos hasta alcalinos (^{Padilla et al., 2012}), pero sin problemas de encharcamiento prolongado; asimismo, subsiste a temperaturas extremas desde -1 hasta 48 °C (^{Troup, 1921}), períodos prolongados de sequía y requiere de una precipitación mínima de 250 mm distribuidos durante el año para subsistir (^{Abdulkarim et al., 2007}). Como especie forrajera, su capacidad de rebrote después del corte es eficiente (^{Nouman et al., 2014}) y produce grandes cantidades de biomasa, 15 t MS ha^-1 año^-1 (^{Reyes, 2004}).

No obstante, el factor que influye significativamente en el rendimiento de una especie es la densidad de población de plantas (^{Goss, 2012}; ^{Noda-Leyva y Martín-Martín, 2017}). Al ser óptima, proporciona una adecuada cobertura foliar (^{Sadeghi et al., 2009}) y esto permite interceptar la radiación fotosintéticamente activa (^{Tinoco et al., 2008}), la cual es utilizada por la planta en el proceso de la fotosíntesis (Monteith, 1977) para la producción de biomasa (^{Strieder et al., 2008}).

Sin embargo, también se ha reportado que densidades altas puede originar pérdida de plantas (^{Foidl et al., 2001}) y alteraciones en su composición morfológica y química (^{De Carvalho et al., 2012}), esto como consecuencia de la competencia intra e interespecífica por radiación, espacio, nutrientes y agua (^{Pérez et al., 2010}). Por ello, el objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto de diferentes densidades de población sobre las características morfológicas de Moringa oleifera Lam. en condiciones semiáridas y durante la época de lluvias.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en condiciones de temporal, de julio a noviembre de 2017, en la Posta Zootécnica ‘Ing. Herminio García González’, propiedad de la Facultad de Ingeniería y Ciencias de la Universidad Autónoma de Tamaulipas, ubicada en el municipio de Güémez, Tamaulipas, México (23° 56’ 26’’ latitud norte y 99° 05’ 59’’ longitud oeste, a 193 msnm). El suelo es de textura arcillosa, con pH de 8.4, conductividad eléctrica de 0.84 dS m^-1, contenido de materia orgánica y nitrógeno de 4.43 y 0.26%, respectivamente. El clima se clasifica como semiárido [BS₁ (h’) hw; ^{Vargas et al., 2007}] y se caracteriza por una precipitación pluvial y temperatura media anual de 884 mm y 24.3 °C, respectivamente. La temperatura y precipitación pluvial acumulada registrada durante el periodo de evaluación se muestra en el Cuadro 1.

Se evaluaron tres densidades de población (D50: 50 000; D100: 10 000 y D200: 200 000 plantas ha^-1) de Moringa oleifera. La siembra fue en surcos separados a 0.5 m y una distancia entre plantas de 0.1, 0.2 y 0.4 m, para obtener las densidades de D200, D100 y D50, respectivamente. El tamaño de la parcela grande fue de 20 × 20 m y las chicas de 4 × 4 m. Se consideró como parcela útil una superficie de 2 × 2 m situada en la parte central de cada parcela chica.

La preparación del suelo consistió en airear y mullir el suelo mediante dos pases de rastra cruzados y uno con rastra desterronadora (Rotovator). La siembra se realizó el 5 de febrero de 2017 de manera manual con semilla botánica, sin tratamiento pregerminativo y se depositaron dos semillas por golpe. Transcurridos 30 días después de la siembra (dds), se efectuó un raleo dejando la planta más robusta. Asimismo, en la etapa de establecimiento del cultivo se aplicaron riegos de auxilio a capacidad de campo con un intervalo de 14 días a partir de la siembra hasta el corte de uniformidad y a partir de este momento el cultivo se manejó en condiciones de temporal.

El 5 de julio de 2017 se realizó el corte de uniformidad (120 dds) a 25 cm sobre el nivel del suelo y se fertilizó con 100, 50 y 50 kg ha^-1 de N, P₂O₅ y K₂O, respectivamente. Como fuentes de fertilizante se utilizaron urea (46% N), superfosfato de calcio triple (46% P₂O₅) y óxido de potasio (60% K₂O). El control de malezas se realizó cada mes de forma manual entre plantas y surcos.

Las mediciones se realizaron cada 28 días durante cinco meses a partir del corte de uniformidad; para ello, en la parcela útil de cada repetición en cada tratamiento se seleccionaron y etiquetaron cinco plantas representativas y se midió: el diámetro basal de planta (DBP, mm), altura de rebrote (AR, cm), número de ramas (NRP), contenido relativo de clorofila (CRC, unidades SPAD), índice de área foliar (IAF) y área foliar especifica (AFE, cm² g^-1).

El DBP se midió a 5 cm sobre el nivel del suelo utilizando un calibrador digital marca Mitotuyo^® (modelo 500, AOS Absolute Digimatic), la AR con un flexómetro (Truper^®) desde el nivel del corte de uniformidad hasta la yema apical de una rama representativa por planta. Para la estimación de CRC, IAF y AFE se seleccionó una hoja completamente desarrollada en el tercio medio de la planta. El CRC se obtuvo con el medidor portátil de clorofila SPAD-502 Plus (Konica Minolta^®, Inc.), con el cual se tomó la lectura de 10 foliólulos apicales por hoja y se promedió.

Para IAF y AFE, se separaron los foliolos del raquis principal presentes en la hoja que se utilizó en la medición del CRC y se determinó el área (medidor de área foliar modelo Cl-202, CID Bio-Science^®, lnc.), con dichos valores se estimó el IAF y el AFE. Todas las muestras se colocaron en bolsas de papel estraza y se secaron en un horno de circulación de aire forzado (Thermo Scientific™ modelo Heratherm™ OGS100) a 65 °C hasta mantener un peso constante. Una vez secados, se pesaron en una balanza analítica marca ADAM^® (Modelo NBL 254 e/i, Nimbus^®, Analytical Balances^™). El NRP se obtuvo mediante la cuantificación de las ramas que presentaron más de una hoja.

Las variables se analizaron mediante el procedimiento GLM (^{SAS, 2002}), en un diseño de bloques completos al azar con cuatro repeticiones, en un arreglo de parcelas divididas; donde la parcela grande fue la densidad y la pequeña los cortes. Donde se encontró diferencia significativa entre tratamientos se aplicó la prueba de comparación de medias de Tukey (p= 0.05). Además, se realizó un análisis de regresión para determinar el efecto de la densidad sobre las variables evaluadas.

Resultados y discusión

Los análisis de varianza realizados mostraron diferencias estadísticas (p≤ 0.05) entre densidades de población en todas las variables evaluadas, con excepción del contenido relativo de clorofila (Cuadro 2). En la fuente de variación corte, se encontró que solo en las variables AR, DBP y NRP existió efecto significativo (p≤ 0.05), como se esperaba, ya que las condiciones ambientales variaron durante el periodo de evaluación (Cuadro 1). Con relación al efecto de la interacción densidad de población por corte no se detectaron diferencias significativas (p˃ 0.05; Cuadro 2).

La AR disminuyó (p≤ 0.05) 31% cuando la densidad fue de 50 a 100 mil plantas ha^-1 (19.05 vs.13.13 cm; Cuadro 3). Se observó que a mayor densidad de plantas los valores de DBP y NRP, fueron menores (p≤ 0.05). En este sentido, cuando la densidad fue de 50 a 200 mil plantas ha^-1, el DBP y NRP disminuyó 34 y 36% respectivamente (Cuadro 3).

Se observó que en los cortes uno, dos y cinco, al aumentar la densidad de población la AR disminuyó (p≤ 0.05). En este sentido, los valores obtenidos en la D100 y D200 en los cortes uno (7.3 y 5.3 cm, respectivamente) y cinco (3 y 2.7 cm, respectivamente) fueron similares estadísticamente (p> 0.5) e inferiores a los obtenidos en el corte dos (18.7 y 14.6 cm, respectivamente), mientras que en la D50 todos sus valores difieren significativamente entre sí. La mayor AR se registró en el corte dos en la D50 (29.7 cm), seguida de las registradas en los cortes uno (18.3 cm) y cinco (4.6 cm; Figura 1A). Se observaron diferencias significativas (p≤ 0.05) entre los cortes para la variable DBP (Figura 1B). Así mismo, cuando la densidad de población incrementó de D50 a D200 se redujo 22% el DBP y los valores menores y mayores se presentaron en el corte uno (19.8 y 15.1 mm) y cinco (23 y 18.3 mm), en las D50 y D200, respectivamente (Figura 1B).

Figura 1 Tendencia de la altura de rebrote (A) y del diámetro basal de planta (B) con relación a la densidad de población (D) y cortes (C) de Moringa oleifera. Medias en una misma densidad con literales diferentes (a, b, c) indican diferencia significativa (Tukey; p= 0.05).  

Los resultados encontrados en este estudio indican que el aumento en la densidad de plantas por unidad de superficie de suelo, originó un efecto significativo en la estructura aérea de moringa. En este sentido, el tallo principal, disminuyó el grosor en la población más densa (D200), mientras que en la menos densa (D50), aumentó. Lo anterior, concuerda con lo observado por otros investigadores, quienes, al evaluar diferentes densidades de población de moringa, observaron que el desarrollo morfológico se vio afectado negativamente al aumentar la densidad de población y que el tallo fue el órgano aéreo que sufrió más cambios, al incrementar la densidad, disminuyó el diámetro (^{Goss, 2012}; ^{Longo et al., 2017}).

Lo anterior se debe a la competencia intraespecífica que se genera entre plantas, principalmente por espacio subterráneo y aéreo, nutrientes disponibles y agua, cuando las poblaciones son muy densas (^{Ella et al., 1989}; ^{Foidl et al., 2001}). Contrariamente a estos resultados, en un estudio realizado en Cuba se observó que en densidades de 250 000 a 1 000 000 plantas ha^-1 no existió diferencia en el grosor de tallo, pero si hubo una elongación (^{Sosa-Rodríguez et al., 2017}), lo que conlleva a suponer que el cultivo respondió al manejo al que fue sometido (^{Toral et al., 2006}).

En este trabajo, la altura de rebrote disminuyó al incrementar la densidad de población de D50 a D100, esto contrasta con un estudio donde evaluaron desde 12 hasta 197 mil plantas ha^-1 y no encontraron diferencias en la altura de la planta (^{Goss, 2012}); sin embargo, los rebrotes fueron delgados y endebles (^{Sosa-Rodríguez et al., 2017}), lo cual indica que las plantas compitieron por la luz solar disponible (^{Amaglo et al., 2006}). Ante esto, se puede inferir que la diferencia de la altura de rebrote entre las densidades se debió al área foliar remanente, la cual contribuyó en la disminución del periodo de recuperación, por ende, en la rápida formación de nuevos órganos aéreos para subsistir (^{Stür et al., 1994}).

También, se observó que cuando la temperatura ambiental se mantuvo en un rango de 21 a 42 °C y la precipitación pluvial acumulada se incrementó de 10.1 a 60.9 mm, las plantas respondieron positivamente en todas las densidades; mientras que a mayor amplitud térmica (7 - 35 °C), la respuesta fue negativa, aun cuando hubo una precipitación acumulada de 22.2 mm. Al respecto, se ha mencionado que en esta especie la temperatura ambiental es el factor que influye significativamente en su desarrollo (^{Meza-Carranco et al., 2016}), temperaturas que se encuentran en un rango de 26 a 29 °C le son favorables ^{Olson y Alvarado-Cárdenas (2016)}; mientras que las inferiores a 20 °C afectan el crecimiento y desarrollo (^{Paliwal et al., 2011}; ^{Ferreira et al., 2015}).

De igual manera, otros autores indican que el crecimiento de las plantas está determinado por la cantidad de agua disponible en el suelo (^{Ledea et al., 2017}) y en el caso de especies forrajeras, se ha demostrado que influye sobre la morfogénesis de las plantas (^{Patel et al., 2014}). Asimismo, la humedad en el suelo es necesaria para que los nutrimentos disponibles sean absorbidos y translocados hacia los distintos órganos de la planta y al utilizar poblaciones densas la demanda de estos es mayor (^{Firbank y Watkinson, 1990}).

En cuanto al NRP, se observó que la densidad tuvo un efecto significativo (p≤0.05) en los cortes uno y tres. Donde, al incrementar la densidad ocasionó una disminución en la cantidad de ramas y hojas por planta (Figura 2A). En este sentido, el NRP obtenido en ambos cortes, D50 y D100 difirieron significativamente entre si (p≤ 0.05) y fue en el tercer corte donde se presentaron los mayores valores (7.0 y 4.2, respectivamente) y en el primero los menores (3.8 y 2.1, respectivamente), mientras que en la D200 los valores fueron similares (p> 0.05) en ambos cortes (2.3 y 3.6, respectivamente, Figura 2A).

Figura 2 Tendencia del número de ramas por planta (A) y del contenido relativo de clorofila, área foliar específica e índice de área foliar (CRC, AFE e IAF, respectivamente (B) con relación a la densidad de población (D); y cortes (C) en Moringa oleifera. Medias en una misma densidad (A) y variable (B) con literales diferentes (a, b) indican diferencia significativa (Tukey; p= 0.05). 

Se observó que los valores mayores (p≤ 0.05) en el IAF y AFE se obtuvieron en la densidad D200 (1.8 y 245 cm² g^-1, respectivamente) mientras que en la D50 y D100, los valores para estas variables fueron similares (Figura 2B). Por otra parte, no se observaron diferencias en el CRC en las tres densidades evaluadas y los valores estuvieron entre 48 y 50 unidades SPAD (Figura 2B).

El comportamiento en el NRP coincide con lo reportado por otros investigadores, quienes observaron que en poblaciones bajas la cantidad de ramas es mayor (^{Sosa-Rodríguez et al., 2017}) y por consiguiente el número y el tamaño de las hojas tiende a aumentar (^{Dos Santos et al., 2017}). Al respecto, se ha mencionado que en especies arbóreas forrajeras se utiliza la poda como un mecanismo para estimular la emisión de ramas nuevas (^{Ramachandran et al., 1980}).

Sin embargo, se ha reportado que al podar la planta se genera una inhibición en la asimilación de nutrientes disponibles en el suelo (^{Reyes et al., 2006}) y que la capacidad de rebrote es limitada por el grosor de tallo (^{Foidl et al., 2001}), debido a que este actúa como un órgano de acumulación de carbohidratos de reserva y que estos a su vez son utilizados por las plantas en la formación de rebrotes y tejido fotosintético (^{Sadeghi et al., 2009}).

En este estudio, las plantas que presentaron tallos con mayor grosor (D50), la acumulación de reservas fue mayor, lo cual se reflejó en un rebrote más vigoroso, en términos de cantidad y dimensiones de ramas. También, se observó que en las poblaciones D50 y D100 la emergencia de ramas nuevas por planta fue mayor cuando se incrementó la precipitación pluvial, mientras que en la población D200 el comportamiento de esta variable fue el mismo, independientemente de la temperatura ambiental o la precipitación pluvial.

En este sentido, las condiciones climáticas afectan la morfología de los órganos de la planta (^{Ledea-Rodríguez et al., 2018}). Un factor importante es la disponibilidad de agua en el suelo, ya que influye directamente en el desarrollo foliar, el cual es regido por los estomas, quienes regulan el gasto de agua (transpiración) en función de las condiciones ambientales y las actividades fotosintéticas (^{Medrano et al., 2007}).

Respecto al efecto de la densidad de plantas sobre el área foliar, estos resultados concuerdan con los de otros autores, quienes señalaron que la densidad de población está asociada positivamente con el índice de área foliar (^{Damtew et al., 2011}), ya que al incrementar la población de plantas aumenta la cobertura foliar sobre el suelo (^{Sánchez-Hernández et al., 2011}), lo cual sucedió al aumentar la población a D200. Se ha mencionado que índices de área foliar altos incrementan la intercepción de la radiación fotosintéticamente activa (^{Tinoco et al., 2008}), la que a su vez es aprovechada por el cultivo (^{Strieder et al., 2008}) y aumenta la fotosíntesis (^{Goss, 2012}).

Los valores del área foliar específica fueron mayores en la densidad más alta (D200), por lo tanto, se puede suponer que la planta respondió fisiológicamente a la competencia entre plantas y en consecuencia el espesor de la hoja fue menor; lo cual resulta favorable, ya que se ha mencionado que en especies forrajeras existe una correlación positiva entre el AFE y la concentración de nitrógeno, y ésta a su vez, con el contenido de proteína cruda (^{Pérez et al., 2004}; ^{Garay et al., 2017}).

Conclusiones

La morfología de los órganos de la planta de moringa se modificó al incrementar la densidad de plantas; principalmente en el vigor del rebrote, que se reflejó en el tamaño y la cantidad de ramas por planta después del corte. Con densidades D200 se optimiza el uso del suelo, ya que se obtienen los valores mayores en el IAF.