El Ug99: características, tipos y razas

Según la SAGARPA (2016), al Ug99 también se le conoce como roya de tallo negro. La enfermedad es causada por el hongo Puccinia graminis Pers. f sp. tritici Eriks. and E. Henn y su efecto ha sido históricamente devastador para la cosecha de trigo, convirtiéndose en la patología más temeraria entre los productores de trigo. La SAGARPA la tiene clasificada de manera taxonómica como: reino: Fungi, Phylium: Basidiomicota; clase: Pucciniomycotina, subclase: Pucciniomicetes, orden: Puccioniales, familia: Pucciniaceae, género: Puccinea, especie: Puccinia graminis f. sp. tritici. La roya de tallo del trigo raza Ug99, también es designada como TTKSK con base en la nomenclatura norteamericana. ^{Bhavani et al. (2016)} por su parte asegura que habían surgido nuevas razas: TTKST, TTTSK y más recientemente TTKTT.

Esta nomenclatura se le atribuye a ^{Wanyera (2009)}. ^{aMamdouh et al. (2013)}; por ejemplo, identifica cuatro variantes más del Ug99: TTKSF, TTKSP, PTKSK y PTKST. Según ^{Singh (2011)} el Ug99 no solo afecta a los genes de trigo Sr31 y Sr38, presentes en el trigo tanto en Europa como en Australia, sino es susceptible de contagiar a otros presentes en todo el mundo. En 2006 el Ug99 también afectó al Sr24 en Kenia, ^{Singh (2008)}. La diversidad entre las diferentes razas de hongo es bien conocida y se ubica predominantemente en África del Este, siendo Uganda, cuna del Ug99.

En esas regiones los hongos encuentran condiciones climáticas ideales, con temperaturas templadas, sin inviernos exageradamente fríos y lluvias regulares. Asimismo, encuentran amplios cultivos de trigo a lo largo del año que los hongos usan para reproducirse. El aire y los rayos ultravioleta ayudan al hongo en el proceso de crecimiento y mutación con lo cual logran diversificarse.

El hongo Ug99, al igual que los parásitos, posee varias formas de reproducirse. En unos casos las células del hongo se separan para producir un clon. Esta clonación tiene lugar en los cultivos de trigo y se da en forma masiva y acelerada. En otros casos se funden dos células de hongo, mezclan su código genético y se reproducen. Aquí se trata de un proceso similar a la reproducción de los mamíferos. Si bien esta forma es más lenta, posibilita en algunos casos modificaciones radicales. Esta sexualidad en el hongo tiene lugar en los llamados agracejos (Berberis vulgaris) o arbustos. La presencia de este tipo de arbustos se observó en los lugares en donde recientemente se hallaron pruebas de un posible derivado del Ug99 en Horstberg, Alemania.

Uno de los expertos en agracejos relacionados con el hongo Ug99 es el profesor ^{Jin (2008)} de la Universidad de Minnesota, especialista en patología botánica y asesor del Ministerio de Agricultura del gobierno norteamericano. ^{Jin (2008)} lleva a cabo un análisis genético de los brotes de rolla de tallo negra en todo el mundo. La preocupación de Jin es que lo que se halló en Horstberg, Alemania, pudiera presentarse en cualquier otro lugar. En esta hipótesis, la presencia de los agracejos parece ser la clave. Los agracejos proceden de Asia y se internaron a Europa y Norteamérica gracias a la migración siendo muy utilizados como arbusto para establecer perímetros, principalmente con el propósito de proteger la cría de animales y la erosión de suelos. Sus pequeños frutos rojos son una fuente sustancial de vitamina C.

Asimismo, sirven como alimento a las aves; a través, del guano los agracejos fueron expandiéndose sin ayuda del hombre. La correlación entre los agracejos y la roya negra de tallo es conocida desde hace tiempo, pero lo que no se sabe bien es el efecto del hongo en los agracejos. Es muy difícil experimentar con el hongo y sus esporas en relación con los agracejos en un laboratorio, pues antes de que se propaguen en éstos, requieren pasar por un proceso de hibernación. El laboratorio de ^{Jin (2008)} es uno de los pocos en el mundo que estudian la relación entre el Ug99 y los agracejos.

Hace algunos años pudo probar que no solo la roya negra de tallo lo usa como trampolín antes de infestar los cultivos de trigo, sino también la roya amarilla de tallo. Por ello, está convencido de que una estrategia para erradicar la amenaza del hongo debe incluir un meticuloso estudio de todas las etapas de su propagación, en especial donde ésta entra en contacto con los agracejos, puesto que a menudo se pasa por alto. Otra razón por la que los científicos han descuidado el papel de los agracejos en el estudio del Ug99 es que no ha sido debidamente estudiado. Y es que ya en el siglo XVII los productores agrícolas franceses habían detectado el vínculo, tras lo cual se dieron a la tarea de erradicar los agracejos.

A principios del siglo XX los agracejos habían desaparecido de Europa. Análogamente en los Estados Unidos se promulgaron leyes en contra del cultivo de agracejos; no obstante, se combatió de manera sistemática hasta finales de la primera guerra mundial, después de que una epidemia de roya negra de tallo amenazó con destruir la producción de trigo. Aproximadamente 1.7 millones de arbustos fueron destruidos en 1918. Para evitar su resurgimiento se usó sal. La campaña de erradicación de los agracejos se extendió hasta la gran depresión de 1929 y sirvió como medidas para la creación de empleo. Para 1972, se había acabado con 98% de los arbustos, dándose por terminada la tarea.

No obstante, las preguntas quedaron sin contestar: ¿de qué manera la roya negra de tallo se incuba en los agracejos? ¿qué papel juega en el brote de epidemias del Ug99 y cómo favorece a la creación de nuevas razas? Los agracejos han regresado a Europa y Norteamérica, pero las preguntas siguen sin encontrar respuesta. De acuerdo con ^{Koerner (2010)}, el Ug99 es un hongo que produce la roya de tallo negra. Sus esporas vuelan por el viento aterrizando en las hojas del trigo. De ahí se trasladan a las entrañas de la planta y secuestran su metabolismo para de inmediato extraer los nutrientes hasta secarla.

El patógeno se manifiesta a través de pústulas rojizas que aparecen tanto en el tronco como en las hojas. Cuando estas pústulas revientan, expulsan millones de esporas que buscan un hospedante fresco. Las plantas afectadas se comienzan a marchitar hasta morir y sus granos se vuelven inservibles. ^{Koerner (2010)} apunta que en St Paul, Minnesota se encuentra el laboratorio de granos llamado USDA’s Central Disease Laboratory (CDL), en donde se concentran bajo estrictas medidas de seguridad cerca de 30 000 patógenos que atacan cultivos de trigo, cebada y avena. Entre éstos se encuentran muestras de todo tipo y modelo pertenecientes al Ug99.

Este laboratorio trabaja permanentemente con una amplia variedad de fenotipos procedentes de varios centros de investigación y de diferentes partes del mundo. Uno de los investigadores líderes en el ramo es Les Szabo, genetista de formación, quien detalla la habilidad del Puccina graminis para expandirse y coexistir con sus anfitriones. Señala que es un viajero eficiente, de modo que una sola hectárea de trigo infectado puede expulsar 10 millones de esporas, cada una de las cuales puede detonar una epidemia. Todo lo que se necesita son las condiciones ideales: viento soplando hacia cultivos de trigo y esporas sobreviviendo durante el trayecto.

Así, las esporas del Ug99 se transportan con el viento elevándose hasta el límite de la atmósfera y descendiendo a los campos de cultivo, desplazándose a cientos de kilómetros. Ello explica la rápida expansión del hongo desde Uganda hacia Etiopia, la África Subsahariana y el este de Sudán. Un comunicado de la SAGARPA agrega que el ciclo de vida del hongo consta de cinco fases durante el cual este invade al cultivo y termina tiñéndolo de color negro. Tiene un periodo de latencia de 7-9 días y la infección ocurre en intervalo de 26 días; la esporulación diaria es de aproximadamente 20-30 esporas por lesión y la eficiencia de la infección de 20-45 lesiones por espora.

Requiere tejido de plantas verdes para infectar. Las condiciones climáticas en que se reproduce van de un mínimo de 4 °C a 29 °C con un óptimo de 23 °C. En regiones muy secas o tropicales no se reproduce el hongo, pero la irrigación de los cultivos podría favorécele. La roya de tallo puede hibernar en forma de teliosporas en los residuos del cultivo para resurgir en primavera, siendo más susceptible en altas latitudes. Si la infección es severa antes de la floración, es posible perder totalmente el cultivo (Secretaría de Fomento a Agronegocios de la Secretaría de Agricultura Ganaderia Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación, Dirección General de Sanidad Vegetal, 2016).

Las lesiones aparecen como pústulas ovaladas llamadas uredias que se esparcen a lo largo de la vaina, el tallo y la espiga. Las esporas son de color café rojizo y penetran toda la planta. Si las pústulas se encuentran dispersas, se trata de una infección leve, pero si se aglutinan, es intensa (SAGARPA/CESAVEG). El Ug99 no solo está en marcha, sino que sigue mutando, desarrollando la capacidad de afectar a genes que hasta ahora se consideraban inmunes. Uno de los nuevos ha sido el gen Sr24, usado en cultivos de los Estados Unidos de América y posteriormente el Sr36 que se usa en las grandes planicies de Norteamérica durante el invierno.

Existen diferentes tipos de hongo clasificados como roya de tallo negra, que afectan a los cultivos de trigo; algunos inocuos, otros muy peligrosos. Las diferentes formas en que se manifiesta el Ug99 fueron denominadas TTKS con base a la nomenclatura norteamericana. En una presentación de 2013 hecha por Matthew Rouse de la Universidad de Cornell en Nueva York, el investigador, que labora en el Durable Rust Resistance Wheat Project, señala que el TTKS es el fenotipo original, se toma de la clasificación 04KEN156 y de él se derivan varias razas. Rouse presenta mediante el Cuadro 1, la forma en que se integra la codificación de los diferentes fenotipos según el nivel de infección al hongo con solo dos valores: alta (H) y baja (L) por sus siglas en inglés.

Cada valor corresponde a un grupo de genes que se ven afectados por el TTKS. La primera letra T afecta a los tipos de trigo que se detallan en la segunda columna de Cuadro 1 y son vulnerables a los genes que aparecen en la tercera columna. La cuarta columna muestra el nivel de peligrosidad, que va del 0 al 2 como bajas (L) y del 3 al 4 como altas (H). Por ejemplo, para entender el código TTKS, comenzamos con la primera letra ‘T’ tiene cuatro niveles de peligrosidad (H, H, H, H) para los genes correspondientes. En la parte inferior del Cuadro 1, aparece la clasificación y se lee de arriba abajo, de manera que la primera letra ‘T’ significa cuatro niveles de peligrosidad, lo mismo que la segunda; la tercera letra ‘K’ tiene un nivel de peligrosidad bajo y tres altos (L, H, H, H) y la cuarta: ‘S’ tiene tres altos y uno bajo (H, H, H, L).

Ergo, el TTKS se clasifica como un hongo altamente infeccioso. Matthew Rose explica que los Sr son genes contenidos en diferentes tipos trigo que presentan niveles de resistencia al hongo Ug99, y que los que presentan mayor vulnerabilidad según el Cuadro 1 son Sr5, Sr21, Sr9e y Sr7b, mientras que los más resistentes son el Sr36 y SrTmp (^{Rouse, 2013}).

Posteriormente se rebautizó el TTKS tras agregar una quinta clasificación (letra K), pues pasó a afectar genes hasta entonces resistentes como Sr24, Sr31 y Sr 38, quedando finalmente como TTKSK, pero siguió dentro del código, que alude al año y al país; ejemplo, 04KEN156, Kenia, 2004. Más tarde surgió el TTKST equivalente al código 06KEN19v y el TTTKS con su código 07KEN24-1. Así, el Ug99 no solo afecta al gen Sr31, sino a otros genes de trigo (Sr).

Se advierte entonces una intensa batalla entre dos frentes, por un lado, la multiplicación de las razas que emergen del TTKSK con cada vez nuevas variantes con gran capacidad de adaptación y por el otro, los tipos de trigo dotados con distintos genes Sr resistentes al hongo y resultado a su vez de un proceso de hibridación científica o stem rust resistant breeding. No obstante, estos nuevos genes se vuelven cada vez más vulnerables ante apariciones de nuevas variantes del hongo.

Según Matt Rouse, desde la década de los 30 y 50 del siglo pasado comenzó la lucha. Al ataque de raza 56 conocida como MCCFC se respondió con los trigos Ceres y Triumph dotados con los genes genes Sr5, Sr28 y SrTmp, al de la raza 15B también conocida como TPMKC se respondió con el trigo Thatcher que contiene los genes Sr12, Sr9 y con el trigo Chris que contiene los genes Sr6 y Sr30 (^{Rouse, 2013}). Si bien no se ha presentado una epidemia del hongo en los últimos 50 años en los Estados Unidos de América, los cultivos actuales de trigo son vulnerables al TTKSK, TTKST y TTTSK, por lo que urge hallar cada vez más nuevos genes Sr resistentes al mismo (Cuadro 2).

Ravi et al. (2011) por su parte, asegura que ya en 2011 se conocían siete variedades relacionadas con el Ug99 que aparecen en el Cuadro 2. En la primera columna aparece la raza, en la segunda la denominación; en la tercera la virulencia al tipo de gen y en la cuarta el país y el año en que fue detectada. Solo la TTKSK, hallada también fuera de territorio africano, se conoce como Ug99, es virulenta al Sr31, S21 y no virulenta al Sr24 y Sr36. Se teme que por la ruta que toman las corrientes de aire, esporas del hongo puedan afectar cultivos localizados en Israel, Jordania y Egipto, otros modelos sugieren que las esporas pueden expandirse hasta la región del Cáucaso y el Asia Central.

Un vehículo de contagio adicional lo representa la soya asiática (Phakopsora pachyrhizi) infectada con roya de tallo. Primero se identificó en Uganda en 1996, pero luego se extendió a través del aire hacia Ruanda, Zimbabue y Zambia. Asimismo, el comercio puede ser otra vía, ya que entre Sudáfrica y Kenia existe un intercambio comercial intenso. Ello hace que no se descarte su contagio hacia Australia y América del Sur. Hay reportes de presencia de roya de tallo en Líbano e Israel en 2010. La TTKST denominada Ug99+Sr24 es virulenta a genes Sr31, Sr21 y Sr 36, pero no virulenta al Sr 24. El TTTSK Ug99+Sr36 es virulenta a genes Sr31, Sr21 y Sr36, pero no virulenta al Sr 24. ^{Singh (2008)} coloca al gen Sr24 como uno de los más resistentes en Kenia.

Tanto el TTKST como el TTTSK son razas que suponen el peligro potencial más grande. El resto son razas derivadas del Ug99 pero que no se les denominan Ug99. ^{Singh resalta que la raza PTKST resultó virulenta al Sr31 y Sr24 en Kenia (2008)} y Sudáfrica (2009), el PTKSK resultó virulento al Sr31 en Kenia (2007) y Etiopia (2007), mientras que TTKSP se cree que evolucionó en Sudáfrica y se tornó virulento al Sr21 y Sr24 por mutación. Ello hizo que se designara a Sudáfrica como una singular zona epidemiológica. La detección del TTKSF en Zimbabue fortalece la hipótesis de la expansión de razas comunes en la región. Asimismo, la detección del PTKST, (ubicado en Kenia), en Sudáfrica prueba el vínculo de la presencia de la roya de tallo en el este y sur de África.

En su documento Ravi (2011) señala a Tanzania como país en donde también se detectó la presencia de TTKST, TTTSK, y TTKSK en 2009. De ahí se cree que pudo haber saltado a Zambia, Malawi y Mozambique. En 2015 ya se habían detectado 13 razas a lo largo de 13 países ^{Bhavani et al. (2016)}. Mamdough (2013) por su parte señala que son ocho los genes que confieren resistencia al TTKSK: Sr 13, Sr 14, Sr 22, Sr 28, Sr 33, Sr 35, Sr 42 y Sr 45. ^{Singh (2008)} explica que el TTKSK pudo haber estado presente en Kenia desde 1993, desde donde se expandió constantemente en un periodo de 10 años. En 2005, reportes de Etiopia ubicaron una región ideal para la propagación del hongo en los altos africanos que denominaron ‘hot spot’, que partía de Uganda, pasando por Kenya, Etiopia, Sudán y Yemen.

Este último país pudo haber servido como trampolín a la expansión del virus hacia Medio Oriente y Asia, ^{Singh (2008)}. ^{Singh (2011)} explica que para 2007 se había confirmado la presencia del Ug99 en Uganda, Kenia, Etiopia, Sudán y Yemen. Se percibía su expansión hacia el Oriente Medio y Asia. Posteriormente se confirma la raza TTKSK en Irán en marzo de 2008. De modo que partir de ese año se ha expandido a lo largo de miles de kilómetros desde el este de África, incluyendo Sudáfrica, Egipto, el Medio Oriente e Irán. En 2008, 80% de los tipos de trigo fueron susceptibles a adquirir el Ug99.

Estrategias de combate

Para combatir al Ug99 se usan básicamente dos herramientas. En primer lugar, está la búsqueda desesperada de genes resistentes al hongo. Una de las estrategias más usadas ha sido la identificación de genes con efectos acumulativos que transmiten una capacidad de resistencia duradera contra el Ug99, como es el caso del trasladado de Sr2 de trigos tetraploides a trigos hexaploides. ^{Singh (2011)} explica que se cree que el complejo Sr 2 ha proporcionado un base de larga resistencia a la roya de tallo en germoplasmas que se encuentran en la Universidad de Minnesota en los Estados Unidos de América, en la Universidad de Sídney Australia, pero también en un germoplasma de trigo desarrollado por el Dr. Borlaug en el CIMMYT de México.

Por su parte, Matt Rouse trabaja en un proyecto de genes resistentes al hongo que divide en tres secciones: a) el T. monococcum; b) el trigo Thatcher; y c) el cromosoma 2BL. En el primer caso identifica dos especies de trigo que por su composición genética han probado éxito en resistencia a más de una raza del Ug99 y por su contenido de genes novedosos: el Triticum monococcum susceptible a contener genes del tipo Sr35, Sr22, Sr21, SrTm4 y SrTm5 y Aegilops tauschii, susceptible a contener genes del tipo Sr33, Sr45, SrTA1662, SrTA10187 y SrTA10171. En especial emplea procedimientos de clonación en los genes Sr35 y Sr33 para poderlos incorporar en diferentes tipos del Triticum monococcum y Aegilops tauschii.

En el segundo, Matt Rouse trabaja también con combinaciones que incluyen el Sr12 y 1AL a las que denomina QTL en trigos del tipo Thatcher y McNeal obteniendo resultados alentadores. En tercer lugar, el cromosoma 2BL ha probado también ser resistente al hongo mediante pruebas con el Sr28 y SrGabo56. En su presentación de 2013, Rouse explicaba que en un periodo de 5 años, el número de genes resistentes al hongo se había duplicado (^{Rouse, 2013}). Por su parte, Les Szabo afirma que se pueden utilizar fungicidas, pero solo como medida de emergencia, en virtud de que son venenosos al medio ambiente, escasos y caros.

Todos los cultivos de trigo comerciables son susceptibles de adquirir este virus, por lo que se vuelve necesario aplicar fungicidas. Ya en el pasado se había logrado abatir el flagelo sin necesidad de fungicidas, a través de cultivos resistentes al hongo. Pero con el paso del tiempo y a través de la aparición de nuevas razas de Ug99, los cultivos resistentes se vuelven vulnerables. De modo que urge encontrar nuevos cultivos resistentes, pero mientras tanto se recurre a los fungicidas. Si bien el problema se ha atacado con el uso de fungicidas, ^{Wanyera (2009)} señala que no hay suficiente información sobre la eficiencia en su uso, pero está convencido de que los fungicidas no son una solución de largo plazo.

Por su parte, la SAGARPA (2016) agrega que el fungicida azoxistrobin a 200 g L^-1 + ciproconazole a 80 g L^-1, tebuconazole y tebuconazole + tridimenol fueron efectivos en la reducción de las poblaciones de la raza Ug99 en sitios probados. Por otro lado, los que no resultaron exitosos, fueron trifloxystrobin + propiconazole, hexaconazole, epoxiconazole + carbendazim, cyproconazole a 80 g L^-1 + propiconazole a 250 g L^-1, y epoxiconazole a 125 g L^-1 + carbendazim a 125 g L^-1.

Resurge el Ug99 en Italia y Alemania

^{Varga (2007)} reportaba ya la presencia de hongos en la agricultura europea. Señala que en Austria se encontró evidencia de presencia de hongos en semillas de diferentes productos agrícolas comercializados en aquel país. En 2013, se halló un indicio de Ug99 en Alemania, hecho que alarmó a los científicos. En cuestión de semanas se recibieron reportes de la posible presencia del Ug99 en la Alta y Baja Sajonia, así como en Thüringen y Brandenburg. Posteriormente, en 2016 se encontraron dos casos de roya negra de tallo en la Baja Sachonia, Alemania, pero permanecieron controlados. En 2013 se estudiaron en laboratorio varias muestras de Ug99 encontradas en Horstbergs, Alemania.

Si bien se detectó que no se trataba del Ug99, sí resultó ser una nueva variante clasificada como: TKTTF. Se cree que la TKTTF causó graves daños en países como Turquía (2005) y Etiopia (2013, 2014 y 2015) (^{Bhavani et al., 2016}). Singh (2015) por su parte, asegura que el TKTTF es altamente virulento en trigos del tipo Digalu, cultivado en Etiopia y Medio Oriente. La experiencia de afectación de cultivos por la presencia del TKTTF encendió la alarma por su alto potencial devastador. Por otro lado, en Sicilia ese mismo año se infectaron 10 mil hectáreas de trigo de roya negra de tallo, por lo que se cree que el número de esporas que flotan en Europa es relativamente alto.

A pesar de no tener nuevas noticias de brotes, los investigadores encendieron luces de alerta. Según el RustTracker.org, el 2 de febrero de 2017 se publicó la detección de un brote roya de tallo en la cuenca del mediterráneo (^{Yalemayehu, 2017}). Las muestras obtenidas en Sicilia apuntan al surgimiento de otra nueva raza bautizada ahora bajo el nombre de TTTTF. Ésta se detectó tanto en trigo de pan y trigo duro durante el periodo de abril-junio de 2016 en Sicilia, Italia. Esta nueva TTTTF afecta a los genes resistentes Sr9 y Sr13, con antecedentes en Turquía. Expertos aseguran que no está relacionada con el grupo de razas de la familia Ug99 y que es avirulenta a los genes Sr31, Sr24 y Sr25.

Por la extensión del área afectada en Sicilia, se trata de uno de los brotes más severos de la roya de tallo más recientes en Europa. Por la gran extensión de cultivos contaminada se teme que genere una gran cantidad de esporas que se dispersen durante 2017. Por la ubicación geográfica, países como Grecia, Albania, Montenegro, Bosnia Herzegovina, Croacia y Eslovenia podrían verse afectadas, así como el norte de Libia y el noreste de Túnez. Mogen HovmØller de la Universidad de Aarhus en Dinamarca, es director del Globale Rost-Referenzzentrum (GRRC) de donde monitorea a nivel internacional brotes de enfermedades relacionadas con la roya de tallo.

Su especialidad es la roya de tallo amarilla que se ha detectado en Europa Central; es menos agresiva que la roya de tallo negra, pero hay pérdidas hasta 40% de la cosecha. Si bien la presencia de la roya de tallo amarilla era esporádica en Europa, a partir de 2011 se hallaron dos nuevas razas: Warrior y Kranich^{Carmona (2017)}. Los nombres se derivaron del tipo de trigo donde se descubrieron. Éstas se esparcieron y anidaron en la región a expensas de otros tipos de roya de tallo amarilla.

Después de varios esfuerzos por encontrar de dónde provenían, Mogen HovmØller señaló que se originaron en el Himalaya. El especialista afirma que la roya de tallo amarilla se expande en Europa no solo a través de estas dos nuevas razas, sino de otras variantes. Hasta ahora, el hongo se ha controlado con fungicidas y se procura mantener un sistema de aviso para combatir de inmediato la plaga en sus periodos iniciales.