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Introducción
El cultivo de maíz (Zea mays L) presenta diversos problemas fitosanitarios para su producción, dentro de las principales se encuentran las malezas, enfermedades e insectos plaga (Reséndiz et al., 2016), estos últimos destacan debido al daño que ocasionan y se estima que provocan perdidas en rendimiento de 30%, estos se presentan desde el establecimiento del cultivo hasta el almacenamiento del grano (Valdez-Torres et al., 2012).
La incidencia de los insectos plaga y el daño que ocasionan en los cultivos, se dada por diversos factores como las condiciones ambientales, fenología del cultivo (Ayala et al., 2013) y hábitos del insecto plaga, ya sea alimenticios e inclusive características biológicas (Reséndiz et al., 2016). Por otra parte, se reporta que el maíz es dañado por más de 70 especies de insectos plaga (Turrent et al., 2010), estos poseen una gran diversidad, en cuanto a cloración, forma, tamaño o preferencia de diversos cultivos, lo anterior les permite ser diferenciados (Méndez y González, 2014). Además, según el daño que provoquen en la planta son clasificados como plagas de follaje, raíz, mazorca y grano (Turrent et al., 2010).
Por otra parte, es importante mencionar que el principal método de control de insectos plaga son los insecticidas químicos (Pérez-Agis et al., 2004; González-Maldonado et al., 2015). Los efectos que posee la aplicación de productos químicos sobre los sistemas de producción agrícola han sido adaptados efectivamente, siendo una estrategia de amplio espectro y de acción rápida (Reséndiz et al., 2016).
Esto último ha favorecido a la contaminación con diversos efectos en el ambiente, provocando eliminación de enemigos naturales e inclusive intoxicación a la salud humana (Troyo-Diéguez et al., 2006; Santos et al., 2015) y además de ocasionar resistencia en plagas; ejemplo de esto último es la provocada por carbamatos y piretroides a Spodoptera fugiperda J. E. Smith (Lepidoptera: Noctuidae) (León-García et al., 2012). Es importante resaltar, que los efectos adversos ocasionados por la aplicación de insecticidas químicos son debido al uso irracional con el que se utilizan, ya que, no se consideran los niveles de infestación por los insectos plaga (Cano et al., 2004).
Por todo lo anterior, es conveniente realizar algunas alternativas de control, para reducir el uso de insecticidas como el control físico, natural y biológico consideradas como alternativas eficientes (Ángel-Ríos et al., 2015). El control biológico es considerado una alternativa viable y segura para el ambiente (Cano et al., 2004) este se basa en utilizar organismos vivos sobre insectos plaga (Carreras, 2011). De estos se mencionan a los microorganismos entomopatógenos como las bacterias, donde se reporta que Bacillus thuringiensis (Berliner) (González-Maldonado et al., 2015), la cual es utilizada en gran medida para el control de insectos plaga, la cual tiene la característica de presentar efecto al ser ingerida por el insecto, esta bacteria produce una parálisis intestinal e impidiendo que siga alimentándose (Jojoa-Bravo y Salazar-González, 2011).
Por otro lado, el uso de hongos entomopatógenos, como Metarhizium anisopliae (Metchnikoff) Sorokin (agente causal de la muscardina verde), causa en el insecto la pérdida de movilidad y coordinación, cese de alimentación, provocándole finalmente la muerte (Ángel-Ríos et al., 2015). Asimismo, los virus entomopatógenos poseen alta virulencia en algunos insectos causantes de pérdidas en producción de maíz, como plagas del orden Lepidóptera (Gómez et al., 2010).
Por otra parte, los parasitoides han sido exitosos en el control de insectos plaga como Telenomus remus Nixon (Hymenoptera: Platygastridae), el cual es parasitoide en etapa de huevo (Farhat et al., 2013). De la misma forma, insectos depredadores, como las catarinitas (Coleoptera: Coccinellidae), crisopas (Neuroptera: Chrysopidae) (Figura 1) y sírfidos (Diptera: Syrphidae) como reguladores de poblaciones de insectos plaga (García-Gutiérrez et al., 2012).
Problemática por la aplicación de insecticidas químicos sobre insectos plaga en maíz
El maíz posee gran diversidad biológica, por lo cual es cultivado en diversos ambientes (Reséndiz et al., 2014). Referente a su importancia económica y cultural, el maíz se produce en grandes cantidades, de ahí la importancia como alimento básico en México (Ángel-Ríos et al., 2015). Sin embargo, este cultivo es susceptible a insectos plaga y enfermedades (Ramírez-Díaz et al., 2015), a pesar que los insecticidas químicos tienen efecto sobre su control, ya que disminuyen las densidades de población y a veces otra especie plaga tiene presencia (Troyo-Diéguez et al., 2006).
Debido a esto, las plagas consideradas ocasionales han pasado a ser primarias y por ende han provocado pérdidas importantes (González-Maldonado et al., 2015). Se estima que para el control del gusano cogollero siendo una de las plagas de mayor incidencia en el cultivo de maíz, se realizan aplicaciones de insecticidas químicos en alrededor de 4 millones de hectáreas (Blanco et al., 2010). Por lo que, además se estima que cerca de los 2 600 t de insecticida químicos son destinadas hacia S frugiperda, lo cual se menciona para el estado de Sinaloa quienes entre 2007 a 2011, se establecieron 500 000 hectáreas anuales, todo esto nos da un panorama de la cantidad de aplicaciones realizadas, así como a la superficie a la cual se destina (Cortez-Mondaca et al., 2012).
Esto es un panorama de las grandes cantidades de agroquímicos empleados para el control de diversas especies de insectos plaga, por lo que se ha observado esta problemática con la opción de darle un valor agregado al utilizar alternativas no convencionales como el control biológico, al ser considerados como un cultivo orgánico, libre de productos químico (Duarte, 2012).
Factores que influyen en el crecimiento de las poblaciones de insectos plaga
Las condiciones ambientales tienen una influencia importante en el crecimiento poblacional de las plagas (Résendiz et al., 2016). Por otra parte, se conoce que el cambio climático provoca la alteración en la distribución, la incidencia y la intensidad de plagas (Grageda et al., 2014), por ello se consideran que es importante predecir la relación que existen entre la etapa fenológica del cultivo y la plaga (Méndez y González, 2014). Por otra parte, un factor que interviene en la presencia y abundancia para que el insecto plaga tenga presencia con las siembras de monocultivo (Cortez-Mondaca et al., 2012).
Además, cuando se realizan las aplicaciones químicas indiscriminadas, provocan que existan organismos resistentes y su reproducción se ve incrementada (Murguido y Elizondo, 2007). Los modelos de predicción se utilizan como pronóstico, para después llevar a cabo un método de control óptimo; tomando en cuenta la relación entre la presencia de la plaga, fenología del cultivo y temperatura como un factor importante (Valdez-Torres et al., 2012).
Principales plagas del maíz
Se consideran más de 80 especies o complejos de especies plagas en el cultivo de maíz y alrededor de 50 plagas consideradas como ocasionales (Cuadro 1) (Fernández, 2002).
Cuadro 1 Insectos plaga potenciales en maíz.
| Plaga | Etapa fenológica | Estado biológico (daño) | Control biológico | Autor |
| Gusano cogollero S. frugiperda | Toda la etapa fenológica | Larva | Chelonus insularis, T.remus y M. anisopliae | Lugo-Garcíaet al. (2012); González-Maldonadoet al.(2015);Ordóñez-Garcíaet al. (2015); Lezema et al. (2005) |
| Gusano trozador Agrotis ípsilon | Germinación, desarrollo vegetativo | Larva | B. thuringiensis | Jojoa-Bravo y Salazar-González (2011); García-Gutiérrezet al. (2012) |
| Gusano elotero H. zea | Floración, maduración | Larva | Trichogramma sp. | García-Gutiérrezet al. (2012) |
| Mosca de los estigmas E. stigmatias | Maduración | Adulto | Orius insidiosus y Spalangia spp. | Camacho-Báezet al. (2012); Farhatet al. (2013) |
| Gusano soldado S.exigua | Germinación, desarrollo vegetativo | Larva | B.thuringiensis,Telenomus sp. y Heterorhbditis bacteriophora | Vázquezet al. (2010); García-Gutiérrezet al. (2012) |
Por otra parte, se considera a S. frugiperda (Figura 2) como el insecto plaga más importante en el cultivo de maíz (Rangel et al., 2014).
Este insecto se alimenta de las primeras etapas vegetativas (cogollo y hojas tiernas) hasta defoliarla completamente (Valdez-Torres et al., 2012). Dicha plaga está presente todo el año, por lo que adicionalmente ataca tallo y mazorca compitiendo con el gusano elotero Helicoverpa zea Boddie (Lepidoptera: Noctuidae) (González-Maldonado et al., 2015). Por otro lado, el gusano soldado Spodoptera exigua Hübner (Lepidoptera: Noctuidae) es una plaga que ataca a la hoja y mazorca del maíz, tiene un ciclo de vida completo, se desarrolla entre 15-25 días, posteriormente pasa por cinco estadios larvarios (García-Gutiérrez et al., 2012; González-Maldonado et al., 2015).
Otra plaga que daña el maíz, especialmente la zona radicular es la gallina ciega Phyllophaga spp. (Coleoptera: Melolonthidae), el daño lo causa en etapa larval, provocando que se pierda la germinación y se desarrollen plantas raquíticas, su ciclo biológico dura alrededor de 1 ó 2 años pasando por diversos estadios (Lugo-García et al., 2012). Otra de las plagas rizófagas del maíz conocido como diabrótica o gusano alfilerillo Diabrotica virgifera zeae Krysan y Smith (Coleoptera:Chrysomelidae) (Figura 2), provoca daño en el desarrollo del cultivo alimentándose de raíces, presenta varios estadios y su ciclo biológico es alrededor de 45 días (Pérez et al., 2006).
Por otro lado, Helicoverpa zea Boddie (Lepidoptera: Noctuidae) es una especie polífaga que afecta a diversos cultivos, los daños lo ocasionan las larvas en granos de elote y mazorca, la etapa larval es 16 días, presenta hábitos canibalísticos y además propicia la aparición de otras plagas (García-Gutiérrez et al., 2012), como la mosca de los estigmas Euxesta stigmatias Loew (Diptera; Otitidae= Ulidiidae), la cual ocasiona pudriciones que afectan calidad del elote y rendimiento del grano, el daño lo causa en estado de larva, se estima que alrededor de 70% son las perdidas, en ciclos con condiciones favorables (Camacho-Báez et al., 2012).
Control biológico de insectos plaga
Particularmente el control biológico es una alternativa viable, contribuye a la sustentabilidad y no afecta al ambiente (Hernández-Velázquez et al., 2011). El interés que se ha observado en cuanto a la utilización de agentes de control biológico es debido a la demanda de estos, ya que han sido creados centros de reproducción de organismos benéficos (Salas-Araiza y Salazar-Solís, 2003). Por lo que, insectos parasitoides, depredadores y microrganismos patógenos (Rios et al., 2017), se utilizan con la finalidad de disminuir las poblaciones de insectos plaga a un nivel en el que no ocasione daño económico (Vázquez-Ramírez et al., 2015).
Los parasitoides son considerados insectos con una actividad amplia, debido a su diversa capacidad de búsqueda, se les confiere la capacidad de reproducción y así darle continuidad a la especie (Salas-Araiza y Salazar-Solís, 2003). Por su parte, los depredadores son un grupo de organismos que consumen diferentes insectos plaga y considerados como generalistas, destacan las catarinas en sus diversos colores como los de la familia Coccinellidae; son utilizadas para el control de huevo de Lepidópteros (Hernández-Trejo et al., 2018). Además, los microorganismos entomopatógenos como bacterias, virus y hongos son utilizados (Vázquez-Ramírez et al., 2015). De manera que no presentan riesgo al ambiente ni efectos nocivos en la salud humana; además que poseen control adecuado y fortalecen las practicas d un manejo integrado de plagas (Rios et al., 2017).
Está claro que la intención que ejerce el uso del control biológico en población de plagas tiene como enfoque primordial complementar no sustituir (Gallegos et al., 2003; Murguido y Elizondo, 2007). Además de reducir riegos de resistencia y la cantidad de aplicaciones químicas en los cultivos (Carreras, 2011). Por lo que es evidente los resultados que ha demostrado la liberación de parasitoides de huevos de insectos plaga en campo (Figura 3), y donde ha causado más de 80% de mortalidad sobre la etapa de huevo de S. frugiperda (Farhat et al., 2013).
Entomopatógenos para el control de plagas en maíz
Los hongos entomopatógenos son microorganismos que poseen la particularidad de parasitar a diferentes grupos de insectos e inclusive a algunos artrópodos; el ciclo biológico de estos comprende dos fases: la primera parasítica y la segunda saprofita (Schapovaloff et al., 2015). Algunos de estos como M. anisopliae el cual es considerado uno de los principales hongos entomopatógenos que controlan algunas plagas de Lepidópteros de importancia agrícola (Acuña et al., 2015) y principalmente se alimentan de estados larvales (Del Rincón-Castro et al., 2006).
Se conoce que existe diferentes grupos de hongos entomopatógenos con más de 750 especies, los cuales se encuentran en el ambiente (Motta-Delgado y Murcia-Ordoñez, 2011), además del suelo que también constituye un reservorio para diferentes hongos y que contribuyen a la regulación de poblaciones de insectos plaga (Schapovaloff et al., 2015). Los géneros considerados de los más importantes son: Metarhizium, Beauveria, Aschersonia, Entomophthora, Fusarium, Hirsutella, Paecelomyces y Verticillium, entre otros (Motta-Delgado y Murcia-Ordoñez, 2011).
En México, diversos estudios han constatado la presencia de hongos entomopatógenos como M. anisopliae, Beauveria bassiana (Bals.) Vuill y Paecilomyces sp., en cultivos de maíz (Hernández-Velázquez et al., 2011). En cuanto al control biológico que se ejerce sobre algunos insectos plaga, los hongos entomopatógenos Metarhizium y Paecilomyces han sido utilizados sobre larvas de como S. frugiperda (Ángel-Ríos et al., 2015). Asimismo, B. bassiana es conocida por su amplio rango de hospederos, desarrolla un micelio blanco que cubre al insecto después de haberse infectado y se ha evaluado sobre larvas de Galleria mellonella (Gallegos et al., 2003). Isaria fumosoroseus (antes conocido como Paecilomyces fumosoroseus) por su parte es encontrado afectando insectos plaga y ha sido considerado como agente de control potencial debido a que no afecta a otros insectos benéficos (Flores et al., 2013).
Estos microrganismos patógenos son efectivos en el control de insectos plaga (Rios et al., 2017), sin embargo, es importante destacar que para ello es necesario el desarrollo de las condiciones que requieren para su reproducción, además de considerar el manejo que se le haya dado en la preparación hasta la aplicación del mismo (Motta-Delgado y Murcia-Ordoñez, 2011; Ángel-Ríos et al., 2015). Por todo lo anterior, es importante mencionar que estos microrganismos son de los más utilizados para el control de insectos plaga (Rios et al., 2017).
Los virus entomopatógenos son otro grupo de organismo que causan epizootias sobre insectos plaga y la infección viral ocurre por vía oral, a través de la ingestión del alimento contaminado con cuerpos de oclusión virales (Cano et al., 2004). Se reportan que al menos 12 familias de virus infectan a insectos y a algunos artrópodos, siendo los de la familia Baculoviridae los más estudiados, estos afectan a larvas de insectos plagas como S. frugiperda (Rios et al., 2017).
Dentro de los microorganismos de bacterias, la de mayor consideración es Bacillus thuringiensis, la cual posee una toxicidad selectiva debido a que tiene un amplio espectro, especialmente una especificidad para insectos lepidópteros (Sauka y Benintende, 2008). Es utilizada para el control del gusano trozador Agrotis ípsilon (Hufnagel) (Lepidoptera: Noctuidae) (Jojoa-Bravo y Salazar-González, 2011). Por lo cual, el control biológico a base de microorganismos entomopatógenos en el combate de insectos plaga es promisorio, debido a que ocasionan mortandad en diferentes etapas biológicas (Lezama et al., 2007).
Enemigos naturales para el control de plagas en maíz
Los enemigos naturales, forman parte importante de la regulación de insectos plaga y se presentan de manera natural en cultivos de maíz, tanto depredadores como parasitoides (Hernández-Trejo et al., 2018). Debido a la diversidad de enemigos naturales, hábitos, ciclo de vida, metabolismo, entro otros, cada una de las plagas pude ser controlada por diversos depredadores o parasitoides, siendo algunos específicos (Hernández-Velázquez et al., 2012).
Dentro de la gran diversidad de insectos que afectan al maíz se encuentra la mosca de los estigmas (Euxesta stigmatias) (Figura 3), y es parasitada por diversas especies como algunas avispas del género Spalangia (Hymenoptera: Pteromalidae) específicamente en etapa de pupas, esta mosca se introduce y deposita sus huevos dentro de esta (Camacho-Báez et al., 2012). Para el caso de S. frugiperda es parasitados por varias especies como Chelonus insulares Cresson y por Meteorus sp., (Nees) (Rios et al., 2017) y además la familia Ichneumonidae destacan las especies Campoletis sonorensis (Cameron), también avispitas como algunas especies del género Trichogramma son los parasitoides más utilizados en el control biológico de lepidópteros (Hernández-Trejo et al., 2018). aunado a esto, se han diseñado programas mediante la liberación de parasitoides, como Telenomus remus, para el control biológico de S. frugiperda, con resultados satisfactorios (Farhat et al., 2013). Por otro lado, para el control del H. zea, se ha reportado el parasitoide Cotesia marginiventris Cresson, (Hymenoptera: Braconidae) (García-Gutiérrez et al., 2012).
Los depredadores son considerados insectos polífagos, de modo que son menos específicos que los parasitoides, de estos destaca los hemimetábolos, el orden Hemíptera es uno de los más efectivos, sobresaliendo la familia Pentatomidae, Lygaeidae, Nabidae, Miridae, entre otros (Rios et al., 2017). Ejemplo de estos es la chinche pirata (Orius insidiosus) (Say) (Hemíptera: Anthocoridae) el cual es depredador de la mosca de los estigmas en diferentes estados biológicos y por lo que se considera promisorio para ser utilizado como agente de control biológico, además de que se ha observado que se alimenta de huevos de lepidópteros; la chinche asesina Sinea sp., (Hemiptera: Reduviidae) que depreda larvas de S. frugiperda (Camacho-Báez et al., 2012).
Asimismo, los holometábolos destacan del orden Diptera, Coleoptera, Neuroptera, e Hymenoptera (Rios et al., 2017), como ejemplo, esta Trichogramma sp., (Hymenoptera: Trichogrammatidae) como enemigos naturales de lepidópteros. Por tanto, los depredadores considerados generalistas, siguen jugando un papel importante, ya que en diversos estados biológicos del cultivo de maíz (García-Gutiérrez et al., 2012).
Conclusiones
El maíz es afectado por una amplia diversidad de insectos plaga, existen plagas primarias y secundarias, todas presentes en diferentes etapas vegetativas, causantes de daños en menor y mayor proporción. Existe una gran diversidad y abundancia de parasitoides, depredadores y microrganismo entomopatógenos, en contraste con lo anterior dependerá del insecto plaga a combatir y de las condiciones en las cuales se quiera ejercer el control biológico, los cuales pueden ser considerados como parte de un programa de control biológico.
Razón por la cual se debe considerar un control menos agresivo con el ambiente como el control biológico, siendo una alternativa factible que contribuye a la sustentabilidad que además busca reducir el número de aplicaciones químicas. Sin embargo, el control biológico no es del todo aceptable, debido al tiempo requerido para ejercer su acción, lo cual se prolonga más en comparación a los químicos. Sin embargo, a pesar de ello se ha considerado la agricultura orgánica, debido la demanda de productos sin aplicaciones químicas.
