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A nivel mundial México es el principal productor de guanábana (Annona muricata L.) con una superficie cultivada de 5 915 ha (Vidal y Nieto, 1997), seguido de otros países como Venezuela con 2 174 ha (Manzano, 2006), Brasil con 2000 ha (Nieto et al., 1998) y Costa Rica con 500 ha (Elizondo, 1998), siendo nuestro país, el principal proveedor de productos y subproductos de guanábana hacia los Estados Unidos de América. Sin embargo, dentro de los principales problemas limitantes para su producción están los fitosanitarios y dentro de ellos los insectos que son considerados plaga, ya que afectan tanto el rendimiento como la calidad de la fruta, así como su comercialización (Hernández et al., 2006).
Bautista et al. (2003), reportan seis plagas en el cultivo de la guanábana en Nayarit y cuatro insectos de baja importancia económica. Por otro lado, Hernández et al. (2006) reportaron 18 especies de organismos plaga, con afectaciones a plantaciones en diferentes estados de México. Se le ha dado mucha importancia a las plagas de insectos como el barrenador del fruto ( Optatus palmaris Pascoe) (Coleoptera: Curculionidae), gusano rayado (Gonodonta pyrgo Cramer) (Lepidoptera: Noctuidae), barrenador de las semillas (Bephratelloides cubensis Ashmead) (Hymenoptera: Eurytomidae) y recientemente la cochinilla rosada de hibiscus (Maconellicoccus hirsutus Green).
Sin embargo, otros organismos pueden estar causando afectaciones al cultivo y de los cuales se desconocen muchos aspectos de su relación con la guanábana; tal es el caso del ácaro del erineo de la guanábana, Aceria annonae (Keifer) (Prostigmata: Eriophyidae), el cual se reportó recientemente en la zona productora del estado de Nayarit, sin que se haya dado la importancia por el desconocimiento de su biología y hábitos, por lo que su manejo no ha sido el adecuado, ya que la información sobre sus afectaciones al cultivo es nula en el país, aunque ya se encuentra reportada para los estados de Jalisco, Oaxaca y Veracruz (Hoffman y López-Campos, 2000; Acuña-Soto y Estrada-Venegas, 2009).
Las hojas infestadas por este ácaro se observan en el haz, con protuberancias que a medida que se desarrollan las hojas aumentan de tamaño y en etapas tempranas pueden encogerse o doblarse y por el envés hay una excesiva formación de tricomas, daño que es conocido como erineo (Figuras 1a y 1b) (Ochoa y Vargas, 1994). A nivel mundial no hay trabajos relacionados con A. annonae y solo se menciona que está causando daños en cultivos de guanábana en áreas del atlántico, pacífico y en Costa Rica y que este eriófido puede ser controlado con compuestos basados en azufre (Ochoa y Vargas, 1994). Por lo que en esta investigación se planteó como objetivo conocer la fluctuación poblacional del ácaro del erineo de la guanábana en tres municipios del estado de Nayarit, durante un periodo de 11 meses y con ello obtener datos poblacionales con los cuales poder a futuro diseñar una estrategia de manejo para esta especie.
La presente investigación se desarrolló en tres Municipios del estado de Nayarit, en el ejido Divisadero del Municipio de Compostela y localizado en las coordenadas 21° 08’ 21° 08’ 46.7’’ latitud norte y 105° 13’ 09.4’’ longitud oeste, el ejido Altavista 21° 05’ 57.1’’ latitud norte y 105° 10’ 16.2’’ longitud oeste, ambos a una altitud de 21 m, el ejido San Antonio 21° 22’ 37.9.1’’ latitud norte y 105° 03’ 49.8’’ longitud oeste del Municipio de Xalisco a una altitud de 400 m y en el ejido Trapichillo 21° 33’ 25.6’’ latitud norte y 104° 49’ 15.9’’ longitud oeste, a una altitud de 657 m del Municipio de Tepic.
Recolecta de hojas de guanábana
Se eligieron 10 árboles de guanábana por sitio experimental y cada muestreo fue al azar en cada localidad, con una periodicidad de treinta días. De cada árbol se seleccionaron cinco áreas de muestreo aleatoriamente una hoja por área, dando un total de 50 muestras por localidad (Landeros et al., 2003). Los muestreos poblacionales del A. annonae se realizaron durante un periodo de 11 meses de febrero a diciembre de 2016, las hojas de cada muestreo se depositaron en bolsas de papel estraza debidamente etiquetadas y se colocaron en una hielera para su conservación durante el traslado al laboratorio de Parasitología Agrícola de la Unidad Académica de Agricultura de la Universidad Autónoma de Nayarit.
Del material recolectado se procedió primeramente hacer el conteo total de erineos por hoja y por localidad. Los eriófidos fueron extraídos y montados de acuerdo a los métodos propuestos por Amrine y Manson (1996), de los ácaros obtenidos se contabilizo el número total de adultos. La corroboración de A. annonae se llevó a cabo con la comparación de hembras adultas obtenidas en este trabajo con la descripción original propuesta por Keifer (1973).
Temperatura y humedad relativa
Los datos de temperatura y humedad relativa, se obtuvieron a partir de las estaciones climatológicas en el área de influencia. Comisión Nacional del Agua (CONAGUA). Observatorio Meteorológico de Tepic Nayarit, situado a 21º 31’ 21’’ latitud norte y 104º 53’ 35’’ longitud oeste y Comisión Nacional del Agua. Estación lo de Marcos Municipio de Bahía de Banderas situada a 20º 57’ 18’’ latitud norte y 105º 21’ 10’’ longitud oeste.
Análisis estadístico
Se realizó un análisis de coeficiente de correlación de Pearson (SAS Institute, 2004) para las variables número de erineos por hoja y número de adultos por erineos, esto con la finalidad de conocer cómo se ven afectados por los factores climáticos (Hernández-Zaragoza et al., 2017).
Fluctuación poblacional
Al estimar el total de erineos por hojas, podemos observar, que en las cuatro zonas de muestreo el comportamiento de A. annonae presenta un patrón general, en donde el número de erineos incrementa a partir de los meses de abril a julio y disminuye de julio a febrero (Figuras 1-4). Este comportamiento ha sido reportado para otros eriófidos en zonas templadas que producen malformaciones como Phytoptus phloeocoptes (Nalepa) en durazno y Aceria cinerea (Nalepa) en nogal, en donde se ha observado que la mayor abundancia de malformaciones y número de individuos se presenta en los meses donde comienza el verano y disminuye conforme empieza el invierno (Boczek, 1974; Keifer et al., 1982). En caso de eriófidos de climas tropicales, en donde no existen estaciones marcadas, se ha observado que los daños fluctúan; a través, del tiempo y están asociados más bien a los picos poblaciones donde se da la mayor abundancia de individuos, tal es el caso de Phyllocoptruta oleivora (Ashmead), Aceria guerreronis Keifer y A. granati (Canestrini y Massalongo) (Moore y Howard, 1996; Landeros et al., 2003; Acuña-Soto et al., 2015).
En el caso del número adultos por erineos, podemos observar que en general, se presentan dos picos poblacionales a lo largo del año del muestreo uno en los meses de abril-mayo y el segundo en agosto-septiembre (Figuras 1-4). Estos datos son concordantes con las observaciones realizadas para otros eriófidos presentes en climas tropicales como Phyllocoptruta oleivora (Ashmead) y Aceria litchii (Keifer) (Landeros et al., 2003; De Zevedo et al., 2014). Una posible explicación que se plantea para que A. annoae pueda ocurrir en dos picos poblacionales, en dos épocas muy diferentes en el año, puede deberse a la ausencia o poblaciones bajas de los depredadores en esas épocas, cuestión que debe de ser corroborada con estudios poblacionales de los enemigos naturales.
También se puede proponer la hipótesis de que A. annoae tiene la capacidad para desarrollarse en ambas épocas de año, situación que ha sido propuesta también para A. litchii (De Zevedo et al., 2014). Debido a que es posible que las condiciones fisiológicas de las hojas de donde se alimenta sean las adecuadas para el desarrollo en esas dos épocas del año y esto esté relacionado de alguna manera con la fisiología del árbol (épocas de floración y fructificación) en la zona de estudio; ante esta aseveración, situaciones similares se han reportado tambien para A. litchii el cual es un eriófido que produce erineos en la hoja del litchi (Alam y Wadud, 1963; Martins et al., 2001).
Se observó en tres de las cuatro zonas de colecta una disminución inusual del número de individuos en el mes de septiembre, para la localidad el Divisadero, esta disminución también se observa en el mes mayo (Figuras 1, 3 y 4) para este último, esta situación se puede atribuir más que nada al método de recolecta ya que al ser totalmente al azar es muy posible que las hojas colectadas, tanto los erineos como las hojas estaban ya feneciendo y por lo tanto existían pocos individuos dentro de los erineos. Para el caso de la disminución de organismos en el mes de septiembre es muy probable que esté más bien relacionado con cuestiones de manejo de las huertas, ya que en el caso de la localidad Altavista este patrón no se observa.
Correlación de parámetros ambientales
Únicamente se obtuvo correlación positiva en la localidad de San Antonio, donde la temperatura parece tener un efecto en las variables de erineos/hoja (CC= 0.89885 y Prob> |R|= 0.0002) y adultos/erineo (CC= 0.62875 y Prob> |R|= 0.0385), para la localidad de Trapichillo, solo la variable erineos/hoja se correlacionó con la temperatura con el número de erineos/hoja, (CC= 0.85937 y Prob> |R|= 0.0007) (Cuadro 1). En el resto de las comparaciones, no se encontraron diferencias estadísticas, que afirmen que los factores climáticos tengan influencia en la fluctuación poblacional de A. annonae (Cuadro 1).
Cuadro 1 Coeficientes de correlación para número de erineos y adultos de A. annonae en hojas de guanábana en comparación con factores abióticos en Nayarit.
| Número de erineos por hoja y temperatura media | Número de erineos por hoja y humedad relativa | Número de adultos por erineos y temperatura media | Número de adultos por erineos y humedad relativa |
| Divisadero, Compostela, Nayarit | |||
| 0.214091 | -0.266751 | 0.1551 | -0.39071 |
| 0.52732 | 0.42782 | 0.64912 | 0.23482 |
| Altavista, Compostela, Nayarit | |||
| 0.570051 | 0.310171 | 0.509851 | 0.472561 |
| 0.06712 | 0.35332 | 0.10912 | 0.14222 |
| San Antonio, Xalisco, Nayarit | |||
| 0.898851 | 0.475351 | 0.628751 | 0.074051 |
| 0.00022* | 0.13952 | 0.03852* | 0.82972 |
| Trapichillo, Tepic, Nayarit | |||
| 0.859371 | 0.293851 | 0.548121 | -0.084691 |
| 0.00072* | 0.38222 | 0.08092 | 0.80452 |
1= coeficiente de corelación (CC); 2= Prob> R; *= las variables están correlacionadas (α= 0.05).
En las dos localidades donde se presentó una correlación positiva con los factores climáticos puede ser debida a que, en esas localidades existan características climáticas muy particulares (microclimas) que puedan estar afectando la fluctuación poblacional de A. annonae y del daño producido, o es posible que se deba a la sensibilidad del modelo, y por ello los datos obtenidos en esta localidad, estén influenciado los valores positivos en el modelo de correlación.
Estos datos son interesantes ya que en este estudio A. annonae presenta un patrón atípico en su fluctuación poblacional con respecto a otros eriófidos que habitan en climas tropicales y que producen malformaciones como son A. litchii, Aceria pongamiae Keifer y Aceria doctersi (Nalepa) en las cuales se ha demostrado que estas presentan sus mayores poblaciones y daños en los meses de abril-mayo y disminuyen hacia los meses finales del año (octubre-diciembre) (Picoli et al., 2010; Nasareen y Ramani, 2014; Nasareen y Ramani, 2015) de igual manera se conoce para estos eriófidos, el aumento en el número de individuos y daño asociado, no está relacionando positivamente con factores como el clima, la precipitación y humedad relativa (Picoli et al., 2010; Nasareen y Ramani, 2014; Nasareen y Ramani, 2015) y esto se debe principalmente a que están resguardados dentro del erineo o de la agalla (Figura 5a y 5b) y se esperaría que los factores ambientales externos no tengan un impacto negativo en las poblaciones como ha sido referido por Westphal y Manson (1996).
En este estudio A. annonae parece más bien comportarse como un eriófido de vida libre con la habilidad de presentar al menos dos picos poblacionales marcados durante el año (Figuras 1-4) como ha sido reportado también para P. oleivora (Landeros et al., 2003; Al-Azzazy, 2016) y para Aceria mangiferae (Sayed) (Abou-Awad, 1981), es posible que al ser organismos de ciclo corto puedan reproducirse muy rápido por lo que de igual manera su densidad poblacional cambia, situación que ha sido observada por Taylor (1984) para algunas poblaciones de insectos.
Los picos poblacionales observados podrían también ser explicados por factores cambiantes (dinámicos) en la zona de estudio con los cuales A. annonae se ha adaptado para explotar los recursos presentes y es posible que también esté relacionado con factores fisiológicos de la planta, ya que, en este estudio las hojas fueron colectadas al azar, es posible que algunas de ellas más jóvenes que otras presentaran mayor infestación en relación unas a otras.
Esta condición de que los eriófidos prefieren hojas más tiernas ha sido estudiada para especies que atacan herbáceas como Aceria tosichella Keifer y Abacarus hystrix (Nalepa) en trigo (Nault y Styer 1969; Gibson, 1974), y en eriófidos que producen agallas, como Aculus tetanothrix Nalepa, en Salix spp. (Kuczyński y Skoracka, 2005). Sin embargo, también existen casos donde este comportamiento no se presenta, por ejemplo, en Eriophyes laevis Nalepa en hojas de Alnus glutinosa (Vuorisalo et al., 1989).
Conclusiones
Es muy posible que la fluctuación de A. annonae encontrada en este estudio tenga también relación con otros factores; por ejemplo, la edad de la rama y del tejido donde se alimenta, el cuadrante del árbol donde habita y la morfología del microhábitat, como ha sido sugerido por Davies et al. (2001) lo mismo con las concentraciones de productos secundarios que las hojas producen, la misma textura de la hoja, humedad y temperatura que difieren entre los diferentes estratos y cuadrantes de la planta, factores que inciden en el comportamiento poblacional de los eriófidos y han sido comentados para estos ácaros asociados a plantas de té en la india.
Este estudio es una primera aproximación sobre el conocimiento de la fluctuación de A. annonae asociada al cultivo de la guanábana el estado de Nayarit, se espera que los datos obtenidos sirvan de base, para realizar otros más específicos y con ello poder implementar en un futuro, programas de manejo integrado para el control de este eriófido, del cual en el país se desconocen muchos de los aspectos básicos, debido principalmente a que no es considerado de importancia económica y sin afectación para la producción de la guanábana.
