SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.8 número especial 19Reguladores de crecimiento en mango: su relación con carbohidratos número y tamaño de célulasEfecto de localidad y madurez sobre el perfil de ácidos grasos del fruto de aguacate ‘Hass’ índice de autoresíndice de assuntospesquisa de artigos
Home Pagelista alfabética de periódicos  

Serviços Personalizados

Journal

Artigo

Indicadores

Links relacionados

  • Não possue artigos similaresSimilares em SciELO

Compartilhar


Revista mexicana de ciencias agrícolas

versão impressa ISSN 2007-0934

Rev. Mex. Cienc. Agríc vol.8 spe 19 Texcoco Nov./Dez. 2017

https://doi.org/10.29312/remexca.v0i19.656 

Artículos

Fitoquímicos, nutrimentos y factores ambientales asociados a la rugosidad de la piel del aguacate ‘Hass’ en tres regiones de México

Raquel Enedina Medina-Carrillo1 

Samuel Salazar-García2  § 

José González-Valdivia3 

1Universidad Autónoma de Nayarit-Unidad Académica de Ciencias Químico Biológicas y Farmacéuticas. Ciudad de la Cultura ‘Amado Nervo’, Tepic, Nayarit, México. CP. 63190. (raquel.medina@uan.edu.mx).

2Campo Experimental Santiago Ixcuintla-Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Carretera Internacional Tepic-Mazatlán Desv. Santiago Ixcuintla km 6, Santiago Ixcuintla, Nayarit, México. CP. 63300.

3Investigador independiente. Santiago Ixcuintla, Nayarit, México.


Resumen

El ambiente en el que se desarrolla el fruto de aguacate (Persea americana Mill.) cv. Hass determina las características de su piel la cual representa la primera barrera natural y el tejido que interactúa directamente con el ambiente. El fruto está expuesto a muchos tipos de estrés y para protegerse produce una amplia variedad de fitoquímicos, llamados metabolitos secundarios. Se desconoce si aspectos como la composición nutrimental y morfología de la piel también podrían ser afectados. El estudio se realizó en huertos comerciales de aguacate ‘Hass’ con el manejo estándar de cada productor con el objetivo de determinar las concentraciones de fitoquímicos (compuestos fenólicos totales, clorofilas totales, carotenoides totales y lignina) y nutrimentos (N, P, K, Ca, Mg, S, Fe, Cu, Mn, Zn y B), y establecer su relación con la rugosidad de la piel de los frutos durante su desarrollo en tres regiones con distinto tipo de clima. El tipo de clima (cálido, semicálido o templado) influyó sobre la producción de fitoquímicos y en la rugosidad de la piel de ‘Hass’. El análisis global mostró que los frutos del clima cálido presentaron la mayor concentración de carotenoides totales y mayor rugosidad, mientras que en el clima templado, la rugosidad fue menor. El grosor de las protuberancias de la piel y el corcho se correlacionó significativamente con la concentración de lignina y macronutrimentos.

Palabras clave: Persea americana; ecofisiología; exocarpo; metabolitos secundarios

Abstract

The environment in which the fruit of avocado (Persea americana Mill.) cv. Hass determines the characteristics of your skin which represents the first natural barrier and the tissue that interacts directly with the environment. The fruit is exposed to many types of stress and to protect itself produces a wide variety of phytochemicals, called secondary metabolites. It is unknown if aspects such as nutritional composition and skin morphology could also be affected. The study was carried out in commercial Avocado “Hass” orchards with the standard management of each producer in order to determine phytochemical concentrations (total phenolics, total chlorophylls, total carotenoids and lignin) and nutrients (N, P, K, Ca, Mg, S, Fe, Cu, Mn, Zn and B), and to establish their relationship with the roughness of the fruit skin during its development in three regions with different types of climate. The type of climate (warm, semi-warm or temperate) influenced the production of phytochemicals and the roughness of ‘Hass’skin. The global analysis showed that the fruits of the warm climate presented the highest concentration of total carotenoids and greater roughness, while in the temperate climate, the roughness was lower. The thickness of the protuberances of the skin and the cork was significantly correlated with the concentration of lignin and macronutrients.

Keywords: Persea americana; ecophysiology; exocarp; secondary metabolites

Introducción

La composición y estructura de los tejidos superficiales de las frutas tiene una notable influencia en su potencial de almacenamiento poscosecha ya que constituyen una barrera contra la pérdida de agua, ataque químico, daños mecánicos e infección microbiana (Lara et al., 2014). La solución a algunos de los problemas de almacenamiento del aguacate podría encontrarse en el conocimiento de la anatomía de su piel (Schroeder, 1950) o en la concentración de fitoquímicos y nutrimentos. En este último aspecto, se encontró en la piel de ‘Hass’ que los macronutrimentos más abundantes son N, K, Cu, B y Fe (Salazar et al., 2011), mientras que en referencia a la características anatómicas, la rugosidad de la piel del fruto de ‘Hass’ a la cosecha es mayor en las regiones con clima cálido que en las de clima templado (Salazar et al., 2016).

Para adaptarse a su ambiente, las plantas producen metabolitos secundarios (Mazid et al., 2011), tales como fenólicos, alcaloides, saponinas, terpenoides y flavonoides que tienen múltiples atributos biológicos, tales como actividad antioxidante, microbicida y antifúngica (Naseer et al., 2014). La exposición de la piel (exocarpo) a factores de estrés propicia altas concentraciones de compuestos fenólicos en este órgano (Tesfay et al., 2011).

Materiales y métodos

Huertos seleccionados

Se trabajó con un huerto comercial con fertirriego por cada región productora de los estados de Jalisco (Jal), Michoacán (Mich) y Nayarit (Nay), que presentan diferentes características altitudinales y de clima. La región de clima “caliente” es el municipio de Tepic, Nayarit, con el huerto “El Parejo”, clima cálido subhúmedo, altitud de 1 151 m, temperatura media de 21.1 °C y precipitación anual de 1 287 mm. En la región de clima “intermedio” se seleccionó el huerto “Paso de carretas”, en el municipio de Gómez Farías, Jalisco, con clima semicálido subhúmedo, altitud de 2 180 m, temperatura media de 19.8 °C y precipitación anual de 717.8 mm. La región con clima “frío” es Uruapan, Michoacán con el huerto “El Parejo”, en clima templado, altitud de 1,579 m, temperatura media de 19.3 °C y precipitación anual de 1 427.1 mm.

Muestreo de frutos

En cada huerto fue seleccionado un grupo de 30 árboles (5 repeticiones de 6 árboles cada una), en los cuales se marcaron frutos correspondientes a la floración principal ocurrida en enero-febrero 2015. Durante 2015, se muestrearon frutos en varias etapas de desarrollo, según su diámetro (ø): etapa aceituna (20-30 mm ø; Nay: 15 abr, Jal: 15 mayo, Mich: 29 mar), etapa I (35-45 mm ø; Nay: 22 mayo, Jal: 03 jun, Mich: 25 mayo), etapa II (50-60 mm ø; Nay: 16 jun, Jal: 15 jul, Mich: 22 jun), etapa III (60-70 mm ø; Nay: 06 ago, Jal: 25 ago, Mich: 29 jul), y cosecha, cuando el contenido de materia seca (MS) de la pulpa (mesocarpo) alcanzó ≥ 21.5% (Nay: 10 sep, Jal: 12 nov, Mich: 29 sep). En cada muestreo los frutos se lavaron con agua corriente y destilada para después pesarlos y medirlos.

De cada árbol se colectaron al menos cuatro frutos por fecha de muestreo y para reducir variaciones debido a la exposición al sol, estos fueron seleccionados al suroeste de la parte media y exterior de la copa del árbol. La piel fue separada con un pelador de verduras y almacenada a -80 °C hasta su análisis. Para la determinación de fitoquímicos se integraron muestras compuestas por la piel de los frutos colectados en los seis árboles que conformaron cada repetición.

Análisis de fitoquímicos

Para la cuantificación de fitoquímicos se extrajeron los compuestos fenólicos totales (CFT), clorofilas totales (CT) y carotenoides totales (CAT) de la piel con una disolución acetona:agua (80:20) (Rodríguez et al., 2011). Los CFT se cuantificaron con el método de Folin-Ciocalteau (Stintzing et al., 2005) y se expresan en mg equivalentes de ácido gálico por gramo de piel seca (mg EAG g-1 PS). Las clorofilas se determinaron según Donetti y Terry (2012) y se expresan en mg g-1 PS. La concentración de CAT (mg g-1 PS) se calculó según Lichtenthaler y Buschmann (2001). La concentración de lignina se determinó en piel seca y molida sometida a hidrólisis ácida con ácido sulfúrico 72% (Ankom Technology, 2013) y se expresó como porcentaje.

Grosor de la piel

Se colectaron cinco frutos por repetición y se tomaron porciones de piel de las partes superior (cercana al pedicelo), media e inferior del fruto. La muestras de piel se fijaron en FAA (5 formaldehído: 5 ácido acético glacial: 90 etanol, v/v) y después se deshidrataron por transferencia secuencial a series de solución de etanol (70%, 85% y 95%), se infiltraron y polimerizaron en glicol metacrilato (Leica embedding Kit Historesin). Las muestras polimerizadas de piel se seccionaron transversalmente a 5-8 micrómetros de grosor en un micrótomo rotatorio (HM 350 S MICROM), se montaron en agua sobre portaobjetos, se secaron en plancha térmica, se tiñeron por inmersión en azul de toluidina 0.05% y se fotografiaron con un microscopio compuesto. A las secciones de piel obtenidas se les midió con un micrómetro, instalado en el ocular del microscopio, el grosor de la piel y el corcho, en las zonas planas y donde había protuberancias, a través del desarrollo del fruto.

Análisis nutrimental y materia seca

Se usó la piel de cinco frutos por repetición. La cuantificación de nutrimentos se hizo en piel deshidratada en un horno con aire forzado a 65 °C y pulverizada en un molino de acero inoxidable con malla 40. Las concentraciones de N, P, K, Ca, Mg, S, Fe, Cu, Mn, Zn y B, se determinaron en un laboratorio comercial bajo programa de intercalibración del Programa NAPT (Soil Science Society of America). La materia seca se determinó por diferencia de peso entre la muestra fresca y seca y se expresó como porcentaje.

Medición de la rugosidad

Se seleccionaron 20 frutos por repetición para cada etapa de desarrollo del fruto. Se adquirieron tres imágenes de cada fruto: sección ecuatorial lateral ventral, superior frontal dorsal y superior frontal ventral (Figura 1). En un microscopio estereoscópico (Zeiss modelo Stemi 2000-C; Barrington, NJ, USA) con cámara fotográfica digital (Canon modelo Power Shot G11; NY, USA) se obtuvo una imagen de 2 x 2 cm (3 648 x 2 736 pixeles) para cada una de las secciones de los frutos. Cada imagen fue incorporada al sistema de información geográfica Arc View versión 3.2 y mediante el módulo “Spatial Analyst” se cuantificó la superficie con una pendiente mayor a 20%. La rugosidad se expresó como la superficie rugosa (cm2) respecto al área total de la imagen analizada (superficie rugosa/superficie total, cm2 cm-2).

Figura 1 Secciones evaluadas del fruto de aguacate ‘Hass’. 

Análisis estadístico

El diseño experimental fue completamente al azar, con cinco repeticiones (6 árboles por repetición). Las variables incluidas en el análisis estadístico fueron materia seca de la piel (MS piel), concentración de compuestos fenólicos totales (CFT), clorofilas totales (CT), carotenoides totales (CAT), lignina, concentraciones de N, P, K, Ca, Mg, S, Fe, Cu, Mn, Zn y B; grosor de las protuberancias de la piel (GPRP), grosor de la sección plana de la piel (GPLP), grosor de las protuberancias del corcho (GPRCO), grosor de la sección plana del corcho GPLCO), rugosidad de la sección ecuatorial lateral ventral (ELV), rugosidad de la sección superior frontal dorsal (SFD) y rugosidad de la sección superior frontal ventral (SFV) . Se realizó un análisis multivariado por componentes principales (ACP) para los datos obtenidos en el muestreo a cosecha y uno global.

Con este análisis se relacionaron las concentraciones de fitoquímicos, nutimentos y rugosidad de la piel de los frutos de ‘Hass’ en madurez fisiológica (MS≥ 21.5%) y a través del desarrollo del fruto, en las tres regiones productoras con distinto clima. Se seleccionaron los dos primeros componentes principales que acumularon al menos 50% de la variación total, y con valores característicos >|0.25|. Las variables también fueron analizadas de manera independiente mediante análisis de varianza y comparación de medias con la prueba de Waller- Duncan (p≤ 0.05) por etapa de muestreo y global. Para establecer la posible asociación entre la concentración de fitoquímicos y nutrimentos con la rugosidad de la piel, se realizó un análisis de correlación entre las variables involucradas para cada característica. El análisis se hizo con el programa estadístico SAS versión 9.0.

Resultados

Características climáticas

Los parámetros meteorológicos mostraron una marcada variación, tanto temporal como en intensidad. La temperatura media anual entre regiones se diferenció por casi 2 °C, Nayarit tuvo el valor más alto y Michoacán el más bajo. La temperatura media mensual fue mayor en Nayarit durante todo el año. En Michoacán el verano fue el más frío, comparado con las otras dos regiones; sin embargo, los meses más fríos se presentaron en Jalisco (diciembre y enero). Enero fue el mes más frio en las tres regiones, con variaciones de 1.5 °C entre ellas.

Con relación a la precipitación, en las tres regiones se identificó que en el verano (junio a septiembre) llueve arriba del 75% de la lluvia anual. Los meses más lluviosos fueron julio en Nayarit y agosto para Jalisco y Michoacán. En las tres regiones el mes con menor precipitación pluvial fue abril (media menor a 5 mm). La lluvia invernal acumulada (diciembre, enero y febrero) varió entre 40 y 88 mm entre regiones. En Jalisco ocurrió la menor cantidad de lluvia anual y estas diferencias fueron más evidentes de julio a septiembre. La precipitación pluvial fue el parámetro con mayores contrastes. La región de Michoacán recibió 50% más lluvia que Jalisco, aun cuando presentó casi la misma cantidad de días con lluvia que Nayarit. Los 1 427 mm de precipitación al año en Michoacán lo ubican como la región más lluviosa (Figura 2).

Figura 2 Precipitación y temperatura media mensual de las tres regiones productoras durante el desarrollo del fruto. 

Diferencias en la concentración de fitoquímicos y rugosidad de la piel entre regiones productoras y etapas de desarrollo del fruto

Para los diversos parámetros evaluados la piel de ‘Hass’ mostró diferencias entre las regiones productoras y para cada etapa de desarrollo del fruto. En etapa aceituna, la piel de los frutos de Nayarit tuvo mayor concentración de carotenoides totales y menor concentración de CFT y clorofilas. Los frutos de Michoacán tuvieron la menor concentración de lignina en la piel. Los frutos de Nayarit tuvieron la concentración más baja de N, K, Ca, Mg, Cu y B; mientras que de Michoacán mostraron mayor concentración en N, Ca, Mg y Zn. Las características físicas (grosor de las secciones plana y con protuberancias de la piel y el corcho) no mostraron diferencia entre regiones. La rugosidad en las tres zonas del fruto analizadas, fue menor en los procedentes de Michoacán (Cuadro 1).

Cuadro 1 Concentración de fitoquímicos, nutrimentos y características físicas de la piel de frutos de aguacate ‘Hass’ en etapas aceituna, I y II, en tres regiones productoras. 

Aceituna (20 - 30 mm ø) Etapa I (25 - 35 mm ø) Etapa II (40 - 50 mm ø)
Nay Jal Mich Nay Jal Mich Nay Jal Mich
Materia seca (%)
MS 23.9 a 13.5 c 18.5 b 20.34 a 14 c 20.8 b 19,9 b 17.9 c 22.1 a
Fitoquímicosz
CFT 58.1 cy 115.8 b 146.1 a 71.9 bz 105.4 a 62.6 b 61 bz 84.7 a 53 b
CT 0.51 c 1.01 a 0.73 b 0.69 b 0.86 a 0.65 b 0.72 a 0.64 a 0.67 a
CAT 0.42 a 0.22 c 0.31 b 0.4 a 0.31 b 0.29 b 0.31 a 0.32 a 0.31 a
Lignina 23.3 a 24.6 a 15.2 b 30.9 a 31.4 a 30.7 a 30.5 ab 28.6 b 31.9 a
Macronutrimentos (g 100 g-1)
N 1.18 c 1.35 b 1.73 a 1.07 a 1.13 a 0.94 b 0.92 a 0.87 a 0.87 a
P 0.15 b 0.18 ab 0.19 a 0.14 a 0.14 a 0.1 b 0.11 a 0.11 a 0.08 b
K 1.60 b 1.77 a 1.78 a 1.18 b 1.51 a 1.63 a 0.97 c 1.29 b 1.68 a
Ca 0.28 c 0.4 b 0.47 a 0.24 a 0.3 a 0.28 a 0.15 b 0.19 a 0.18 a
Mg 0.12 c 0.16 b 0.2 a 0.12 b 0.15 a 0.14 a 0.09 a 0.1 a 0.1 a
S 0.12 b 0.2 a 0.12 b 0.12 b 0.16 a 0.09 c 0.17 a 0.16 a 0.08 b
Micronutrimentos (mg kg-1)
Fe 17.75 b 37.49 a 30.2 ab 21.68 a 31.44 a 20.44 a 25.57 a 23.1 a 17.32 a
Cu 4.49 c 37.7 a 13.35 b 4.41 c 34.3 b 88.77 a 20.29 a 10.09 b 24.54 a
Mn 16.44 b 18.8 ab 23.16 a 14.5 a 12.11 a 15.55 a 8.79 b 8.11 b 11.71 a
Zn 17.44 b 16.77 b 24.76 a 12.43 b 14.32 a 12.6 ab 15.28 a 8.35 b 9.44 b
B 24.56 b 20.76 a 28.77 a 24.91 a 17.98 b 22.28 a 24.4 a 14.31 b 15.41 b
Grosor de la piel (mm)
GPRP 0.86 a 0.73 a 0.9 a 1.33 a 1.2 a 1.5 a 1.58 a 1.23 b 1.09 b
GPLP 0.66 a 0.91 a 0.7 a 0.98 a 1.22 a 1.09 a 1.1 a 1.27 a 1.11 a
GPRCO 0.83 a 0.69 a 0.88 a 1.29 a 1.17 a 1.47 a 1.55 a 1.19 a 1.07 a
GPLCO 0.63 a 0.88 a 0.68 a 0.95 a 1.17 a 1.06 a 1.05 a 1.24 a 1.07 a
Rugosidadx
ELV 0.62 a 0.59 a 0.41 b 0.68 a 0.51 c 0.59 b 0.61 a 0.45 b 0.51 ab
SFD 0.53 a 0.46 b 0.27 c 0.68 a 0.62 ab 0.57 b 0.55 a 0.53 a 0.5 a
SFV 0.53 a 0.62 a 0.3 b 0.61 a 0.58 a 0.55 a 0.54 a 0.58 a 0.55 a

z= CFT (mg EAG g-1); CT (clorofilas mg g-1); CAT (mg g-1); lignina (%); y= medias con la misma letra en cada renglón, para cada característica y etapa de desarrollo, no muestran diferencia estadística significativa (Waller-Duncan, p≤ 0.05); x= superficie rugosa/superficie total medida (cm2 cm-2).

Los frutos en etapa I provenientes de Jalisco presentaron los valores más altos para los CFT y las clorofilas totales. Los CAT presentaron la mayor concentración en la piel de los frutos de Nayarit. La lignina no presentó diferencia entre las regiones productoras. Los frutos de Michoacán presentaron una menor concentración de N, P y S, y la mayor de Cu. Los frutos de Nayarit mostraron la menor concentración en K, Mg y Cu, mientras que el B en Jalisco fue menor que en las otras regiones productoras. El grosor de la piel no mostró diferencia entre las regiones. Respecto a la rugosidad, la ELV fue mayor en Nayarit (Cuadro 1).

En la etapa II, los frutos de Jalisco se diferenciaron en una mayor concentración de CFT. Los pigmentos no mostraron diferencia entre regiones.

La piel de los frutos de Michoacán mostró la menor concentración de P y S, y la mayor de K y Mn. Nayarit tuvo la mayor concentración de Zn y B, y la menor de K y Ca. El Cu mostró la concentración más baja en Jalisco. El grosor de la piel sólo difirió en la sección de las protuberancias en la piel, los frutos de Nayarit presentaron el mayor valor en esta característica. La rugosidad ELV fue la única sección del fruto con diferencia entre las regiones, Nayarit mostró el nivel más alto y Jalisco el menor, Michoacán no difirió con las otras dos zonas de producción (Cuadro 1).

La piel de los frutos de Jalisco en la Etapa III se diferenció en una mayor concentración de CFT y menor de CAT, éstos últimos sin diferencia con Michoacán. Las clorofilas totales y la lignina no mostraron diferencia entre regiones. Los frutos de Michoacán presentaron la menor concentración de P y Fe y la mayor concentración de S y Cu, mientras que en Jalisco, K, Ca, Mg y Mn tuvieron los valores más altos. Los frutos de Nayarit mostraron la mayor concentración de Fe Zn y B y la menor de Ca. Las características físicas diferenciaron a los frutos de Jalisco, en los cuales la piel mostró mayor GPLCO (Cuadro 2).

Cuadro 2 Concentración de fitoquímicos, nutrimentos y características físicas de la piel de frutos de aguacate ‘Hass’ en etapa III y a cosecha, en tres regiones productoras. 

Etapa III (60 - 70 mm ø) Cosecha (MS ≥ 21.5%)
Nayarit Jalisco Michoacán Nayarit Jalisco Michoacán
Materia seca (%)
MS 26.1 a 19.2 c 24.2 b 22.1 b 21.4 c 27.2 a
Fitoquímicosz
CFT 47.36 by 85.96 a 58.42 b 53.03 a 41.86 b 37.77 b
CT 0.6 a 0.76 a 0.68 a 0.88 a 0.59 b 0.66 b
CAT 0.34 a 0.26 b 0.3 ab 0.26 b 0.34 a 0.29 b
Lignina 30.19 a 31.9 a 31.83 a 29.88 b 32.93 a 32.25 b
Macronutrimentos (g 100 g-1)
N 0.58 a 0.8 a 0.59 a 0.65 b 0.97 a 0.63 b
P 0.07 a 0.08 a 0.05 b 0.09 b 0.13 a 0.05 c
K 0.81 b 1.17 a 0.8 b 0.88 a 1.01 a 0.89 a
Ca 0.16 c 0.22 a 0.18 b 0.15 b 0.16 b 0.18 a
Mg 0.08 b 0.09 a 0.08 b 0.09 c 0.11 a 0.1 b
S 0.05 b 0.06 b 0.09 a 0.046 b 0.16 a 0.04 b
Micronutrimentos (mg kg-1)
Fe 31.31 a 26.77 b 22.88 c 34.39 a 16.94 b 21.69 b
Cu 14.69 c 47.6 b 68.02 a 13.99 c 32.68 b 73.53 a
Mn 9.18 b 14.62 a 11.22 b 13.06 a 12.09 a 11.39 a
Zn 18.19 a 11.5 b 11.27 b 20.14 a 17.94 a 12.61 a
B 21.37 a 18.06 b 15.88 b 23.55 a 15.69 b 19.34 ab
Grosor de la piel (mm)
GPRP 1.51 a 1.56 a 1.47 a 1.51 a 1.58 a 1.57 a
GPLP 1.09 a 1.25 a 1.23 a 1.12 a 1.03 a 1.34 a
GPRCO 1.47 a 1.51 a 1.43 a 1.48 a 1.53 a 1.53 a
GPLCO 1.06 b 1.36 a 1.19 b 1.09 b 1.53 a 1.3 ab
Rugosidadx
ELV 0.6 a 0.49 ab 0.45 b 0.52 a 0.41 ab 0.3 b
SFD 0.49 a 0.38 b 0.48 ab 0.56 a 0.3 c 0.43 b
SFV 0.52 a 0.49 a 0.42 a 0.51 a 0.36 b 0.31 b

z= CFT (mg EAG g-1); clorofilas (mg g-1); CAT (mg g-1); lignina (%); y= medias con la misma letra en cada renglón, para cada característica y etapa de desarrollo, no muestran diferencia estadística significativa (Waller-Duncan, p≤ 0.05); x= superficie rugosa/superficie total medida (cm2 cm-2).

A la cosecha, la piel de los frutos de Nayarit mostró una concentración mayor de CFT y clorofilas, mientras que en los de Jalisco lo hizo en CAT y lignina. La concentración de N, P, Mg y S presentó los valores más altos en los frutos de Jalisco, mientras que el Fe lo fue en los de Nayarit, en esta última zona productora se presentaron las concentraciones más bajas de Mg y Cu. Los frutos obtenidos en Michoacán presentaron la mayor concentración de Cu y Ca y la menor de P (Cuadro 2).

En el análisis global, los frutos de Jalisco mostraron la concentración más alta de clorofilas totales. La concentración de lignina no mostró diferencia significativa entre regiones productoras Los frutos de Nayarit presentaron la concentración más alta de CAT y B y las más bajas en K, Ca, Mg y Cu. La piel de Michoacán mostró el mayor contenido de Cu. En Jalisco, la piel mostró la mayor concentración de S y la menor de B, y la sección plana de corcho fue significativamente más gruesa. La rugosidad ELV y SFD fue mayor en los frutos procedentes de Nayarit, mientras que los de Michoacán mostraron la rugosidad menor en las secciones SFD y SFV (Cuadro 3).

Cuadro 3 Diferencias entre regiones productoras para la concentración fitoquímicos, nutrimentos y características físicas de la piel de frutos de aguacate ‘Hass’. 

Nayarit Jalisco Michoacán
Materia seca (%)
MS 22.4 a 18.3 b 22.6 a
Fitoquímicosz
CFT 58.29 by 86.75 a 71.58 ab
CT 0.68 b 0.77 a 0.68 b
CAT 0.35 a 0.29 b 0.3 b
Lignina 28.97 a 29.9 a 28.38 a
Macronutrimentos (g 100 g-1)
N 0.88 a 1.02 a 0.95 a
P 0.11 ab 0.13 a 0.09 b
K 1.09 b 1.35 a 1.36 a
Ca 0.19 b 0.26 a 0.26 a
Mg 0.1 b 0.12 a 0.12 a
S 0.1 b 0.15 a 0.08 b
Micronutrimentos (mg kg-1)
Fe 26.14 a 27.15 a 22.5 a
Cu 11.58 c 32.47 b 53.64 a
Mn 12.4 a 13.15 a 14.61 a
Zn 16.75 a 13.78 a 14.14 a
B 23.76 a 17.16 c 20.34 b
>Grosor de la piel (mm)
GPRP 1.36 a 1.26 a 1.31 a
GPLP 0.99 a 1.14 a 1.09 a
GPRCO 1.32 a 1.22 a 1.28 a
GPLCO 0.95 b 1.23 a 1.06 b
Rugosidadx
ELV 0.61 a 0.49 b 0.45 b
SFD 0.56 a 0.48 b 0.42 c
SFV 0.54 a 0.53 a 0.43 b

zCFT (mg EAG g-1); clorofilas (mg g-1); CAT (mg g-1); lignina (%). y Medias con la misma letra en cada renglón, para cada característica y etapa de desarrollo, no muestran diferencia estadística significativa Waller-Duncan, p 0.05). x Superficie rugosa/superficie total medida (cm2 cm-2).

La MS de la piel en todos los muestreos fue menor en los frutos de Jalisco.

Análisis de componentes principales

A la cosecha, los dos primeros CP explican 65.6% de la variabilidad de la piel de los frutos de ‘Hass’ (Cuadro 4). El CP 1 (48.2%) incluyó al P, Mg, Zn, Fe, Ca y los CFT y CT; los frutos de Nayarit se diferenciaron de los provenientes de las otras dos regiones en presentar una mayor concentración de P, Zn, Fe y fitoquímicos y menor de Mg y Ca, mientras que el CP 2 incluyó a los grosores de la piel, y las concentraciones de N y K (Figura 3).

Cuadro 4 Vectores propios y varianza de los dos primeros componentes principales de fitoquímicos, nutrimentos y características físicas de la piel de aguacate ‘Hass’. 

Variable A la cosecha Global
CP1 CP 2 CP 1 CP 2
MS 0.122 -0.04 -0.214 -0.289
CFT -0.256 -0.039 0.273 0.106
CT -0.252 -0.06 0.144 0.398
CAT 0.176 -0.014 -0.023 -0.219
Lignina 0.235 -0.075 -0.258 0.199
N 0.01 0.355 0.29 -0.056
P -0.273 0.066 0.296 -0.025
K 0.037 0.33 0.247 -0.015
Ca 0.254 -0.032 0.28 -0.035
Mg 0.256 -0.008 0.277 -0.026
S -0.046 0.197 0.187 0.153
Fe -0.255 0.097 0.098 0.192
Cu 0.026 -0.062 -0.119 0.084
Mn -0.145 0.059 0.222 -0.111
Zn -0.256 0.076 0.175 -0.134
B -0.171 0.124 0.142 -0.213
GPRP 0.063 0.452 -0.239 0.096
GPLP 0.054 0.345 -0.178 0.272
GPRCO 0.057 0.453 -0.239 0.095
GPLCO 0.178 0.327 -0.218 0.233
ELV 0.177 0.011 0.066 -0.014
SFD 0.225 -0.057 0.013 -0.103
SFV 0.245 -0.154 -0.052 -0.207
Valor propio 12.044 4.346 9.5469 2.8477
Varianza proporcional (%) 48.2 17.4 38.2 15.4
Varianza acumulada (%) 48.2 65.6 38.2 53.6

Figura 3 Componentes principales para la piel de frutos de ‘Hass’ a cosecha procedentes de tres regiones productoras. Las letras N, J, M y el número indican la región productora y la repetición. 

En el análisis global los dos primeros componentes principales explicaron 53.6% de la variación entre frutos (Cuadro 4). El CP 1 (P, N, Ca, Mg, CFT y lignina) distinguió a los frutos de las dos primeras etapas de desarrollo, en las cuales la piel de los frutos presentó las concentraciones más altas de esos nutrimentos y compuestos químicos (Figura 4, línea sólida). El CP 2 incluyó a las CT, la MS y el GPLP y diferenció a los frutos procedentes de Jalisco, los cuales presentaron una menor MS y mayor concentración de CT y grosor de la sección plana de la piel (Figura 4, línea punteada).

Figura 4 Componentes principales para la piel durante el desarrollo de frutos de ‘Hass’ procedentes de tres regiones productoras. Las letras N, J, M indican la región productora y los números indican la etapa de muestreo y la repetición, respectivamente. 

Análisis de correlación

El análisis de correlación lineal mostró que los CFT se correlacionaron en forma negativa con las mediciones de grosor de la piel del fruto, mientras que las clorofilas totales estuvieron relacionadas sólo con la rugosidad SFV. La lignina, por su parte, mostró correlación positiva con los grosores de piel y corcho y con la rugosidad SFD. Los coeficientes de correlación mayores a |0.5| se presentaron entre la lignina, N, P, K y Ca, con los grosores de la sección con protuberancias de la piel y el corcho (GPRP y GPRCO). La rugosidad, aunque se relacionó significativamente con algunos nutrimentos y fitoquímicos, lo hizo en forma más baja (r < |0.44|) (Cuadro 5).

Cuadro 5 Coeficientes de correlación de Pearson con significancia estadística para fitoquímicos y nutrimentos vs. características físicas de la piel de aguacate ‘Hass’. 

GPRPz GPLP GPRCO GPLCO ELV SFD SFV
CFT -0.49, <0.01 -0.28, 0.02 -0.49, <0.01 -0.35, <0.01
CT 0.24, 0.04
Lignina 0.58, <0.01 0.53, <0.01 0.58, <0.01 0.64, <0.01 0.26, 0.02
N -0.54, <0.01 -0.4, <0.01 -0.54, <0.01 -0.53, <0.01
P -0.61, <0.01 -0.44, <0.01 -0.61, <0.01 -0.61, <0.01 0.29, 0.01 0.33, <0.01
K -0.65, <0.01 -0.34, <0.01 -0.65, <0.01 -0.47, <0.01 0.27, 0.02
Ca -0.58, <0.01 -0.43, <0.01 -0.58, <0.01 -0.48, <0.01
Mg -0.5, <0.01 -0.37, <0.01 -0.27, 0.02 0.26, 0.03 -0.25, 0.03 0.44, <0.01
S -0.37, <0.01 -0.37, <0.01 -0.27, 0.02 0.26, 0.03 0.44, <0.01
Cu 0.32, 0.01 0.32, 0.01 0.41, <0.01 -0.29, 0.01 -0.27, 0.02
Mn -0.39, <0.01 -0.42, <0.01 -0.39, <0.01 -0.44, <0.01
Zn -0.44, <0.01 -0.41, <0.01 -0.23, 0.05 -0.47, <0.01
B -0.43, <0.01 -0.45, <0.01

z= el valor después de la coma corresponde al valor de p.

Discusión

Tesfay et al. (2010) reportaron que durante el desarrollo de ‘Hass’, la concentración de fitoquímicos en sus tejidos se va modificando; en la piel los CFT presentan su nivel más alto en la etapa III de desarrollo, lo cual coincide con lo encontrado en este estudio. Los compuestos fenólicos de la piel de los frutos tienen un papel importante como agentes protectores del material interno del fruto contra insectos y microorganismos. Estos fitoquímicos tienen la capacidad de proteger los componentes celulares contra radicales libres debido a sus efectos antioxidantes y de atrapamiento de radicales libres (Mallek et al., 2017).

Esto explicaría el que estos compuestos aparezcan como determinantes en el ACP para las primeras etapas de desarrollo del fruto. De la Cruz et al. (2013) mencionaron que los metabolitos secundarios producidos durante las primeras etapas de desarrollo de las plantas contribuyen a su supervivencia y están involucrados en la interacción de las plantas con el ambiente en el que se desarrollan. Las plantas desarrollan mecanismos basados en la síntesis de carotenoides para disipar el exceso de energía absorbida en forma de calor (Gandolfo, 2008), lo que explicaría la concentración más alta de estos pigmentos en la piel de los frutos del clima cálido de Nayarit.

La lignificación de la pared celular está regulada en el espacio y tiempo, varía de acuerdo a la especie, edad y tejido (Ceballos y Montoya, 2013; Lagunes y Zavaleta, 2016), concuerda con el aumento en la concentración de lignina durante el desarrollo del fruto encontrado en el presente estudio.

Las concentraciones de Ca, K y Cu estuvieron presentes en el ACP. Esto coincide parcialmente con lo reportado por Mallek et al. (2017) para la piel de melón (Cucumis melo), la cual contiene cantidades significativas de Ca, K, Mg y Na, y con lo encontrado en la piel de tomate y cítricos, en donde K, Ca y Mg fueron los minerales presentes en mayor cantidad (Rudge-de-Moraes et al., 2012; Elbadrawi y Sello, 2016).

Las características de la superficie de frutos y vegetales frescos presentan una amplia variedad que depende del tipo, variedad, madurez y condiciones de cultivo (Wang et al., 2007). La rugosidad es una característica importante de aceptabilidad y calidad en los frutos de cítricos y manzana (Sugiura et al., 2013; Li et al., 2016). La rugosidad de la piel de mandarina ‘Satsuma’ disminuyó conforme se desarrollaba el fruto (Kubo y Hiratsuka, 1998). Esto coincidió con lo encontrado en la presente investigación ya que los frutos de ‘Hass’ de las tres regiones presentaron menor rugosidad hacia la cosecha.

La mayor rugosidad de los frutos de ‘Hass’ procedentes de la región de clima más cálido podría ser un mecanismo de protección del fruto ante condiciones menos favorables para el cultivo, como en Nayarit, que presenta una temperatura media anual de 21.1 °C la cual es superior a los 17.9 a 19.7 °C mencionados por Wolstenholme (2007) como más favorables para la producción de ‘Hass’. Estos últimos valores de temperatura ocurren en las regiones de Jalisco y Michoacán.

No obstante, las diferencias en la rugosidad de la piel de los frutos encontradas en el presente estudio, esta característica parece no afectar las características organolépticas de los frutos de ‘Hass’ producidos en las regiones incluidas en esta investigación (Salazar et al., 2016).

Conclusiones

El ambiente en el que se desarrolla el fruto de ‘Hass’ determina las características de su piel. Los frutos del clima cálido (Nayarit) presentaron una concentración mayor de carotenoides totales y mayor rugosidad. En el clima templado (Michoacán), la rugosidad fue menor. El grosor de las protuberancias de la piel y el corcho se correlacionó significativamente (r> 0.5, p< 0.001) con la concentración de lignina y macronutrimentos en la piel. La rugosidad de la piel fue significativa pero baja (r< 0.45, p< 0.02) con las clorofilas totales, la lignina, P, K, Mg, S y Cu. El análisis multivariado sólo diferenció a los frutos de las dos primeras etapas de desarrollo (aceituna y etapa I), en las cuales las concentraciones de P, N, Ca, Mg y CFT fueron mayores y la de lignina menor, que en el resto de los muestreos. Los frutos de Jalisco presentaron mayor concentración de clorofilas totales y menor contenido de materia seca y grosor de la sección plana de la piel, comparado con las otras dos zonas productoras.

Agradecimientos

Se reconoce el financiamiento del INIFAP (Proyecto SIGI: 116132972), así como el apoyo de la SPR de RL. Agro González (Jalisco), la SPR PARGUT (Nayarit) y a José Manuel Báez (Michoacán) por proporcionar los frutos para esta investigación. Agradecemos la colaboración del M. C. Arturo Álvarez-Bravo por su apoyo con la información climatológica.

Literatura citada

Ankom Technology. 2013. Method 8 - determining acid detergent lignin in beakers. Analytical methods. 1-2 pp. [ Links ]

Ceballos, P. A. M. y Montoya, B. S. 2013. Evaluación química de la fibra en semilla, pulpa y cáscara de tres variedades de aguacate. Colombia. Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial. 11(1):103-112. [ Links ]

De La Cruz, C. I.; Riley, S. C. A. and González-Esquinca, A. R. 2013.Secondary metabolites during early development in plants. Netherlands. Phytochemistry reviews. 12:47-64. [ Links ]

Donetti, M. and Terry, L. A. 2012. Investigation of skin colour changes as non-destructive parameter of fruit ripeness of imported ‘Hass’ avocado fruit. Belgium. Acta Hortic. 945:189-196. [ Links ]

Elbadrawi, E. and Sello, A. 2016. Evaluation of nutritional value and antioxidant activity of tomato peel extracts. Saudi Arabia. Arabian J. Chem. 9:S1010-S1018. [ Links ]

Gandolfo, W. S. P. 2008. Factores ecofisiológicos relacionados con el crecimiento vegetativo, floración y desarrollo del fruto del aguacate. Tesis doctoral. Universidad Politécnica de Valencia. Valencia, España. 211 p. [ Links ]

Kubo, T. and Hiratsuka, S. 1998. Effect of bearing angle of satsuma mandarin fruit on rind roughness, pigmentation and sugar and organic acid concentration in the juice. Japan. Journal of the Japanese Soc. Hortic. Sci. 67(1):51-58. [ Links ]

Lagunes, F. E. y Zavaleta, M. E. 2016. Función de la lignina en la interacción planta -nemátodos endoparásitos sedentarios. México. Rev. Mex. Fitopatol. 34(1):43-63. [ Links ]

Lara, I.; Belge, B. and Goulao, L. F. 2014. The fruit cuticle as a modulator of postharvest quality. Netherlands . Postharvest Biol. Technol. 87:103-112. [ Links ]

Li, J.; Liang, C.; Liu, X.; Huai, B.; Chen, J.; Yao, Q.; Qin, Y.; Liu, Z. and Luo, X. 2016. Effect of Zn and NAA co-treatment on the occurrence of creasing fruit and the peel development of ‘Shatangju’ mandarin. Netherlands . Sci. Hortic. 201:230-237. [ Links ]

Lichtenthaler, H. K. and Buschmann, C. 2001. Chlorophylls and carotenoids: measurement and characterization by UV-Vis spectroscopy. In: current protocols in food analytical chemistry. Wrolstad, R. E.; Acree, T. E.; Decker, E. A.; Penner, M. H.; Reid, D. S.; Schwartz, S. J.; Shoemaker, C. F.; Smith, D. M. and Sporns, P. (Eds). John Wiley and Sons, Inc. New York, USA. F.4.3.1-F.4.3.8. pp. [ Links ]

Mallek, A. S.; Bahloul, N. and Kechaou, N. 2017. Characterization, phenolic compounds and functional properties of Cucumis melo L. peels. Netherlands . Food chemistry. 221:1691-1697. [ Links ]

Mazid, M.; Khan, T. A. and Mohammad, F. 2011. Role of secondary metabolites in defense mechanisms of plants. USA. Biol. Medicine. 3(2):232-249. [ Links ]

Naseer, R.; Sultana, B.; Kahn, M. Z.; Naseer, D. and Nigam, P. 2014. Utilization of waste fruit-peels to inhibit aflatoxins synthesis by Aspergillus flavus: a biotreatment of rice for safer storage. Netherlands . Bio. Technol. 172:423-428. [ Links ]

Rodríquez C. J. G.; Morcuende, D. and Estévez, M. 2011. Avocado by-products as inhibitors of color deterioration and lipid and protein oxidation in raw porcine patties subjected to chilled storage. Netherlands . Meat Sci. 89(2):166-173. [ Links ]

Rudge-de-Moraes, B. H.; Pinto de Castro Ferreira, T. A. and Genovese, M. I. 2012. Antioxidant capacity and mineral content of pulp and peel from commercial cultivars of citrus from Brazil. Netherlands . Food Chem. 134(4):1892-1898. [ Links ]

Salazar G. S.; González-Durán, I. J. L. y Tapia- Vargas, L. M. 2011. Influencia del clima, humedad del suelo y época de floración sobre la biomasa y composición nutrimental de frutos de aguacate ¨Hass” en Michoacán, México. México. Rev. Chapingo Ser. Hortic. 17(2):183-194. [ Links ]

Salazar G. S. ; Medina-Carrillo, R. E. y Álvarez-Bravo, A. 2016. Evaluación inicial de algunos aspectos de calidad del fruto de aguacate ‘Hass’ producido en tres regiones de México. México. Rev. Mex. Cienc. Agríc. 7(2):277-289. [ Links ]

Schroeder, C. A. 1950. The structure of the skin or rind of the avocado. USA. California Avocado Society 1950. Yearbook. 34:169-176. [ Links ]

Stintzing, F. C.; Herbach, K. M.; Mosshammer, M. R.; Carle, R.; Yi, W.; Sellapan, S.; Akoh, C. C.; Bunch, R. and Felker, P. 2005. Color, betalain pattern, and antioxidant properties of cactus pear (Opuntia spp.) clones. USA. J. Agric. Food Chem . 53(2):442-451. [ Links ]

Sugiura, T.; Ogawa, H.; Fukuda, N. and Moriguchi, T. 2013. Changes in the taste and textural attributes of apples in response to climate change. U.S.A. Scientific Reports. 3:1-7. [ Links ]

Tesfay, S. Z.; Bertling, I. and Bower, J. P. 2010. Antioxidants levels in various tissues during maduration of ‘Hass’ avocado (Persea americana Mill.). United Kingdom. J. Hortic. Sci. Biotechnol. 85(2):106-112. [ Links ]

Tesfay, S. Z.; Bertling, I. and Bower, J. P. 2011. Effects of postharvest potassium silicate application on phenolics and other anti-oxidant systems aligned to avocado fruit quality. Netherlands . Postharvest Biol. Technol . 60:92-99. [ Links ]

Wang, H.; Feng, H.; Zhang, A. and Luo, Y. 2007. Produce surface characteristics affect product quality and safety. In: Conference Proceedings International Congress on Quality Management of Fresh Cut Products. Kanlayanarat, S. et al. (Eds.). Inter. Soc. Hortic. Sci. Bangkok, Thailand. 131-138 pp. [ Links ]

Wolstenholme, B. N. 2007. Ecología: el clima y el ambiente edáfico. In: el Palto. Botánica, producción y usos. Whiley, A. W.; Schaffer, B. and Wolstenholme, B. N. (Eds.) Ediciones Universitarias de Valparaíso. Chile. 75-101 pp. [ Links ]

Recibido: 00 de Julio de 2017; Aprobado: 00 de Septiembre de 2017

§Autor para correspondencia: salazar.avocado@gmail.com.

Creative Commons License Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons