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Introducción
De acuerdo con datos del Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP-SAGARPA, 2016), durante 2015 se registraron 78 934.6 ha dedicadas al cultivo de limón mexicano, distribuidas principalmente en los estados de Michoacán, Colima, Oaxaca y Guerrero. La producción anual de fruta superó el millón de toneladas, con un valor superior a los 3.829 millones de pesos. Esta agroindustria genera una gran cantidad de empleos para jornaleros y profesionales en el campo, los empaques, la industria, el transporte y la comercialización. Además, existe un considerable número de viveros productores de plantas, así como de empresas proveedoras de insumos que se benefician con este cultivo (Robles-González et al., 2014).
La enfermedad Huanglongbing (HLB) es la amenaza más grave a que ha enfrentado el cultivo de limón mexicano en Colima. Los síntomas de esta enfermedad están asociados a la presencia de una α-proteobacteria ‘Candidatus Liberibacter asiáticus’ del tipo Gram-negativa, restringida al floema de las plantas hospederas y que es diseminada por el psílido asiático de los cítricos (Diaphorina citri). Actualmente se le considera como la enfermedad más destructiva de los cítricos (Wang et al., 2016) y se ha convertido en la más seria amenaza para la producción de cítricos en todo el mundo (McCollum et al., 2016). No se conoce cura para los árboles infectados (Gottwald et al., 2007), los que en poco tiempo se vuelven decadentes e improductivos, y en algunos casos mueren.
En algunas especies de cítricos, se ha determinado que el HLB afecta fuertemente los tejidos del floema (Folimonova et al., 2009; Achor et al., 2010; Fan et al., 2013), lo que causa problemas para la translocación de asimilados en las plantas hospederas. Por otra parte, estudios a nivel genómico han podido determinar que el HLB puede alterar la expresión de una gran cantidad de genes en diferentes órganos de las plantas infectadas (Kim et al., 2009; Liao y Burns, 2012; Mafra et al., 2013; Zheng y Zhao, 2013; Aritua et al., 2013; Zhong et al., 2015; Wang, et al., 2016). Algunos genes son sobre expresados, pero otros reducen su expresión. Los genes cuya expresión es alterada están relacionados principalmente con sistemas de defensa de la planta (Kim et al., 2009; Rawat et al., 2015; Wang et al., 2016), el metabolismo de sacarosa y almidón, (Xu et al., 2015; Rawat et al., 2015; Wang et al., 2016), síntesis de hormonas y de señalización (Martinelli et al., 2012), absorción y transporte de nutrientes (Zhang et al., 2015; Rawat et al., 2015; Zhong et al., 2015).
Hasta principios de 2004, el continente americano era considerado libre de HLB, pero en marzo de ese año la enfermedad fue detectada en el estado de São Paulo, Brasil. En Estados Unidos de América se detectó por primera vez en agosto de 2005, en el estado de Florida, posteriormente en Louisiana durante 2008, Georgia en 2009, Texas y California en 2012. Actualmente se ha reportado en Cuba, Belice, Jamaica, y otros países de la cuenca del Caribe, donde está causando fuertes daños a la citricultura (Wang y Trivedi, 2013).
En México la enfermedad se detectó por primera vez en julio de 2009, en árboles de limón mexicano de traspatio en Tizimín, Yucatán (Trujillo, 2010). Ese mismo año también se encontró en los estados de Quintana Roo, Nayarit y Jalisco en árboles de limón mexicano y limón persa (C. latifolia Tanaka). Durante 2010, se hicieron nuevas detecciones que incluyeron a Campeche, Colima, Sinaloa y Michoacán. Actualmente el HLB se ha detectado en 391 municipios de 22 estados de la república mexicana (SENASICA, 2016). Se ha vuelto endémico en las áreas productoras de limón mexicano y limón persa en los estados de Colima, Michoacán Jalisco y Nayarit, donde ha causado un impacto económico y social muy importante. Tan solo en Colima, de 2010 a 2012 se estimó una caída en la demanda de mano de obra para labores de campo y cosecha por 2 435 empleos de tiempo completo (Avalos y González, 2013).
En Colima, los primeros árboles con síntomas y diagnóstico positivo para HLB, se detectaron en abril de 2010 en una plantación comercial de limón mexicano de cuatro años de edad, muy cerca de la costa del Pacífico. La diseminación de la enfermedad fue muy rápida y en solo siete meses ya se habían detectado árboles positivos al HLB en todas las zonas productoras de limón mexicano en el estado (CESAVECOL, 2011). En un muestreo sistemático realizado en julio de 2013, se determinó que el HLB, se encontraba afectando 100% de los árboles de todas las zonas productoras. Para esta fecha, los árboles manifestaban síntomas en promedio de 50% de sus copas y presentaban ya fuerte afectación en su rendimiento de fruta (Robles-González et al., 2013b).
En limón mexicano los síntomas del HLB son muy evidentes y fácil de detectar en campo. Al principio, los árboles muestran uno o dos sectores pequeños de su copa con moteado amarillento, dando un aspecto sectorizado de la enfermedad, tal como lo describe Bové (2006) para otros cítricos. En los siguientes cuatro a cinco meses, el número y tamaño de los sectores sintomáticos en esos árboles, se incrementa significativamente, llegando a cubrir toda la copa con síntomas. La velocidad con que la enfermedad cubre la copa de los árboles está estrechamente relacionada a la cantidad de psílidos infectivos generados en la plantación o en plantaciones vecinas (Robles-González et al., 2013a).
Magomere et al. (2009) señala que no es sencillo recabar información experimental precisa de las pérdidas de rendimiento que causa la enfermedad HLB. Los autores señalan que en los cítricos de Kenya las ramas infectadas con Candidatus Liberibacter africanus produjeron poco o nada de fruta comercial y que en algunos casos se registraron pérdidas en rendimiento de 100%. Al ser una enfermedad relativamente nueva en México no se tiene información sobre los impactos que tiene sobre la producción de fruta en árboles de limón mexicano. El presente trabajo tiene como objetivo caracterizar las pérdidas de rendimiento provocadas por el HLB en árboles de limón mexicano.
Este es el primer artículo que presenta información sobre el efecto del HLB en la capacidad productiva de los árboles de limón mexicano, desde que se presentan los primeros síntomas en una parte del árbol, hasta que toda la copa es afectada por la enfermedad. Estos resultados ayudan a explicar la caída de la producción de este cítrico en el estado de Colima.
Materiales y métodos
La investigación se realizó de febrero a junio de 2012 en la zona productora de limón mexicano de Tecomán, Colima, México, caracterizada por tener clima tropical seco y semiseco, con temperatura media de 26° C y precipitación media de 750 mm. Para este año, la cantidad de huertos afectados por HLB era muy alta y la mayoría de los árboles mostraban los síntomas de la enfermedad, en proporciones variables que iban desde unas cuantas ramillas, hasta la totalidad de su copa. No obstante, aún se podían encontrar árboles aparentemente sanos, al no presentar síntomas de la enfermedad, lo que dio oportunidad de estimar las pérdidas de rendimiento de los árboles relacionadas con el porcentaje de copa afectada por la enfermedad. Para ello se utilizaron dos métodos.
Número de frutos por metro cuadrado de copa
Se eligieron siete huertos con buen manejo agronómico, especialmente riegos y fertilización. Los árboles injertados sobre C. macrophylla, tenían edades de entre cuatro a seis años, según el huerto, y estaban plantados en densidad de 312 árboles ha-1.
Los muestreos se realizaron en distinta fecha, iniciando en febrero para el primer huerto y terminando en junio con el último. En cada huerto se seleccionaron 20 árboles para cada uno de los tratamientos, los cuales se determinaron en base al porcentaje de copa que mostraba síntomas de la enfermedad al tiempo del muestreo: (T1; árboles sin síntomas, T2; 10-25%, T3; 25-50%, T4; 50-75% y T5; 75-100% de área de copa con síntomas). Este procedimiento diseñado en 2010 se había probado en 2011 (Robles-González et al., 2013a). Se utilizó un aro de 0.75 m2, dividido en cuadrantes. El aro se colocó frente a la copa del árbol, a una altura de 1.5 m del suelo y en cuatro posiciones, que coincidieron con los cuatro puntos cardinales. Se registró el número de frutos llegados a madures de cosecha (color verde claro, forma esferoide y diámetro ecuatorial mínimo 35 mm) visualizados dentro de cada cuadrante. También se registró si la ubicación del aro correspondía a un sector con o sin síntomas del HLB. Con esos datos se estimó el número de frutos/m2 de copa. Los datos de cada huerto se utilizaron como repetición y se analizaron en un diseño en bloques al azar con ayuda del paquete estadístico Statistix 9 (2008).
Rendimiento kg árbol -1 año -1 antes y después de la infección con HLB
Se aprovechó un lote experimental en el que desde el 2006 se evaluaba el comportamiento productivo de las variedades de limón mexicano ‘Lise’ y ‘Colimex’. Los árboles injertados sobre C. macrophylla, estaban plantados en un suelo migajón arcillo arenoso, con alto contenido de CaCO3 (40 000 ppm), en terrenos del INIFAP-campo experimental Tecomán y con densidad de 312 árboles ha-1. Se utilizaron cinco árboles como unidad experimental, tomando los tres árboles centrales como parcela útil, con cinco repeticiones. Se registraron datos de rendimiento (kg árbol-1) en cada cosecha, con los que se calculó el rendimiento anualizado en t ha-1. El análisis estadístico se hizo en un diseño en bloques al azar con ayuda del paquete estadístico Statistix 9 (2008).
Resultados y discusión
En Colima, desde las primeras detecciones del HLB en abril de 2010, se observó una rápida diseminación dentro de las zonas productoras (Robles-González et al., 2010). Tal como lo señala Bove (2006) para otros cítricos, la enfermedad se presentó por sectores en la copa de los árboles. Al principio se detecta uno o dos sectores pequeños en la copa del árbol cuyas hojas muestran síntomas de la enfermedad, pero en poco tiempo el número y tamaño de los sectores con síntomas se incrementa hasta cubrir 100% de la copa del árbol. Para el año 2012, la cantidad de huertos afectados por HLB era alta y la mayoría de los árboles mostraban síntomas de la enfermedad. Los porcentajes de copa afectada en los árboles van desde un pequeño sector, hasta la totalidad de su copa. Sin embargo, aún se podía encontrar árboles asintomáticos, que dio oportunidad de estimar las pérdidas de rendimiento de los árboles, relacionadas con la proporción de copa afectada por HLB y compararlos con el rendimiento de árboles asintomáticos que estaban en las mismas condiciones de manejo.
Número de frutos por metro cuadrado de copa
Producción de fruta en sectores con y sin síntomas. En las siete huertas utilizadas, el HLB estaba fuertemente diseminado. Los árboles sintomáticos presentaban amplia diversidad en cuanto a la proporción de copa siendo afectada por la enfermedad. En estos árboles, las ramas ubicadas en los sectores sin síntomas tenían follaje verde y producción de fruta aparentemente similar al observado en las ramas de árboles asintomáticos. Por el contrario, las ramas ubicadas en sectores sintomáticos presentaron follaje amarillento y menor cantidad de fruta. De las 2 800 posiciones muestreadas con el aro, 1 505 se ubicaron en sectores asintomáticos y 1 295 a sectores con síntomas. Las posiciones ubicadas de los sectores asintomáticos registraron un promedio de 45.46 fr m-2 de copa, mientras que las posiciones de sectores con síntomas promediaron 37.29 fr m-2 de copa, lo que representa una reducción de 18% respecto a lo observado en sectores sin síntomas (Cuadro 1).
Cuadro 1 Número de frutos por m2 de copa en sectores con y sin síntomas en árboles de limón mexicano con distinta proporción de copa afectada por HLB.
Lo anterior se explica debido a que en los sectores del árbol que muestran síntomas de HLB, la mayoría de las hojas presentan manchas amarillentas de forma irregular (Robles-González et al., 2010) en gran parte de su superficie y que es propiciada por la pérdida de los pigmentos verdes. Esto puede provocar una fuerte reducción en la producción de fotosintatos en esas hojas como lo señalan (Nwugo et al., 2013; Xu et al., 2015). En algunos casos se presenta además la caída prematura de hojas (Robles-González et al., 2010). Todo esto provoca que los sectores afectados por el HLB reduzcan su capacidad de producción de fruta, tal como pudo estimar Bassanezi et al. (2011) para distintas variedades de naranja dulce.
Producción de fruta en árboles con distinto porcentaje de copa afectada por HLB. Al analizar los datos de fr m-2 de copa de sectores con y sin síntomas y relacionarlos con las distintas proporciones de copa del árbol que mostraban síntomas del HLB, se pudo determinar que la producción de fruta, no solo es afectada en las ramas ubicadas en sectores con síntomas de la enfermedad. Como se puede observar en la Figura 1, tanto los sectores sintomáticos como los asintomáticos presentan una clara tendencia a reducir en número de frutos por metro cuadrado de copa, conforme se incrementa el porcentaje de copa en los árboles manifestando síntomas del HLB. Con esos datos, se generó la ecuación y= -7.0962 +68.079 con un valor de R2= 0.91 para los sectores sin síntomas. Los sectores sintomáticos mostraron una tendencia similar y generaron la ecuación y= -4.7304x + 53.864 y una R2= 0.81. Lo antes expuesto demuestra que, aunque la enfermedad se presenta en forma sectorizada en la copa de los árboles y reduce de manera evidente la producción de fruta en los sectores con síntomas, también provoca una perdida generalizada de vigor en todo el árbol, que se traduce en reducción de la capacidad de producción de fruta también en los sectores sin síntomas.
Figura 1 Frutos por metro cuadrado en sectores con y sin síntomas del HLB en árboles de limón mexicano con distinto porcentaje de copa afectada por la enfermedad.
Tales pérdidas de producción se van acentuando conforme se incrementa el porcentaje de área de copa afectada por el HLB. Este resultado difiere con los señalado por Bassanezi et al., 2011 quien concluye que el HLB se restringe solo a las ramas con síntomas de la enfermedad. En otros estudios con limón mexicano, también se pudo determinar que los árboles afectados por HLB tienden a producir mayor cantidad de brotes vegetativos, pero reducen la emisión de brotes con inflorecencias (Robles-González et al., 2013b) lo que puede explicar parte de la reducción del rendimiento.
Al parecer la pérdida de pigmentos verdes en las hojas con los síntomas del HLB, que conlleva a la reducción en la actividad fotosintética y en consecuencia menor producción de fotoasimilados, no solo impacta las ramas afectadas por la enfermedad. Es probable que la menor producción de fotosintatos, junto con la reducción en su transporte hacia otros órganos, especialmente la raíz, afecte el vigor general del árbol. Aunque no se ha estudiado el efecto de la enfermedad en la densidad de raíces, se presume que la cantidad de raíces disminuye en árboles afectados por la enfermedad, como lo sugiere Graham et al. (2013).
Producción de fruta en árboles con distinto nivel de afectación de la copa.
Al analizar los datos de fr m-2 de copa y relacionarlos con el porcentaje de copa afectada por el HLB, se puede apreciar que los árboles asintomáticos y que sirvieron como testigo, registraron la mayor cantidad de frutos, con un promedio significativamente diferente al registrado en los árboles que mostraron síntomas de la enfermedad. Como se muestra en el Cuadro 2, los árboles que presentaron de 10 a 25% y de 50 a 75% de su copa afectada por HLB, produjeron 80% y 75% de fruta respectivamente, en comparación con el testigo. Cuando los árboles tenían entre 50 a 75% de copa afectada, su rendimiento apenas fue de 65.7% respecto al testigo. Sin embargo, cuando la proporción de copa afectada por HLB llega a ser de 75 a 100%, el rendimiento de fruta apenas llega a ser de 45.6% respecto al testigo. Con estos resultados queda claro que la capacidad de producción de los árboles de limón mexicano con HLB va disminuyendo conforme aumenta el porcentaje de copa afectada por la enfermedad, hasta alcanzar su mínimo cuando toda la copa presenta los síntomas. Este resultado tiene semejanza con lo que señala Bassanezi et al. (2011) para distintas variedades de naranja dulce.
Cuadro 2 Número de frutos por m2 en árboles de limón mexicano con distinto porcentaje de copa afectada por HLB
Este comportamiento en la producción de fruta se presenta en plantaciones con un buen manejo agronómico, especialmente el riego y fertilización. En estas huertas, cuando todos los árboles alcanzan 100% de copa afectada por HLB, sus rendimientos pueden bajar entre 40 y 60% respecto a lo determinado en árboles sin síntomas de HLB. Sin embargo, en plantaciones con riegos y fertilización inadecuados, los árboles afectados por el HLB se tornan prácticamente improductivos.
Rendimiento kg arbol -1 año -1 antes y después de la infección con HLB
Las pérdidas de producción de los árboles afectados por el HLB también se estimaron en un lote experimental del INIFAP en el que se evaluaban dos variedades de limón mexicano injertadas sobre C. macrophylla. En este experimento se venía registrando el rendimiento de fruta desde 2008, cuando la plantación tenía dos años de edad. En esta plantación el HLB se detectó a partir de 2011. En ese año, las dos variedades en estudio registraron rendimientos anualizados superiores a las 40 ton/ha. Para 2013, 100% de los árboles presentaba los síntomas del HLB con porcentajes de copa afectada que superaron 50%, lo que provocó una ligera reducción del rendimiento en ambas variedades. Sin embargo, para 2014 los rendimientos bajaron hasta solo 23.4 y 22.9 t ha-1 para ‘Colimex’ y ‘Lise’ respectivamente (Cuadro 3).
Los resultados de ambos experimentos ayudan a explicar la caída de la producción de limón mexicano en el estado de Colima, donde la enfermedad está presente afectando 100% de los árboles en todas las zonas productoras. En este estado, hasta 2011 el rendimiento promedio por año en el estado superaba las 20 t ha-1; sin embargo, a partir de 2012 la producción mostro una tendencia a la baja, hasta alcanzar un promedio de solo 9.3 t ha-1 en 2014 (SIAP-SAGARPA, 2015). Es importante señalar que la enfermedad del HLB ha provocado que los productores empiecen a mejorar el manejo de sus huertas, con lo que los árboles empezaron a mejorar los rendimientos de fruta y para el 2015, se registró un promedio estatal de 10.55 t ha-1 (SIAP-SAGARPA, 2016).
Conclusiones
Se pudo determinar que el HLB provoca la pérdida generalizada de vigor en los árboles de limón mexicano, que se agrava conforme aumenta el porcentaje de copa que es afectada por la enfermedad y que se traduce en reducción de la capacidad de producción de fruta, tanto en los sectores sintomáticos como en los sectores sin síntomas de los árboles afectados por la enfermedad. Esta reducción en la producción de fruta está directamente relacionada con el porcentaje de copa de los árboles que presenta síntomas de la enfermedad. Cuando el HLB se manifiesta en 100% de la copa, provoca pérdidas de producción cercanas al 50% comparado con árboles sin síntomas. Esto ocurre en plantaciones con buen manejo agronómico, especialmente riego y fertilización. Sin embargo, en plantaciones con riego y fertilización deficientes, los árboles se tornan prácticamente improductivos. Un buen manejo de la nutrición y el uso de mayores densidades de plantación pueden ayudar a recuperar la productividad de las plantaciones y reducir el impacto del HLB en este cítrico.
