Introducción

México es uno de los principales productores de maíz (Zea mays L.) en el mundo, cuya producción en 2014 fue de 23 273 256.54 t, por encima de otros cereales como el trigo, sorgo, cebada, arroz y avena, destacando el estado de Sinaloa con la mayor producción con 3 686 274.43 t. La importancia económica de este estado ha ido en aumento debido a su producción a través del doble ciclo de cultivo [primavera-verano y otoño-invierno] (^{SAGARPA/SIAP, 2015}). Este tipo de siembra durante todo el año, favorece el desarrollo de plagas y la proliferación de enfermedades, cuya incidencia representa un potencial de riesgo para el manejo del cultivo.

Entre las enfermedades de mayor importancia económica se encuentra la pudrición de mazorca causada por Fusarium sp., la cual se localiza en todas las regiones donde se siembra el maíz, principalmente en zonas tropicales con alta humedad relativa. Este patógeno es capaz de colonizar y causar daño en todas las etapas del cultivo y sobrevivir amplios periodos en residuos vegetales (^{Thomas y Buddenhagen, 1980}; ^{Desjardins et al., 1994}; ^{De León, 1997}; ^{Mendoza et al., 2003}). En semilla, puede invadir y ocasionar manchas en el exterior, reduciendo la tasa de geminación por la muerte del embrión (^{De León, 1997}; ^{González et al., 2007}; ^{Morales et al., 2007}), además produce micotoxinas que afectan la salud humana y animal (^{Robledo et al., 2001}; ^{Bakan et al., 2002}; ^{Desjardins et al., 2006}). La severidad de esta enfermedad en maíz causa un efecto directo en la disminución del rendimiento, que para el centro de México, oscila entre 6-55% (^{González et al., 2007}; ^{Briones et al., 2015}) y en la zona agrícola de Sinaloa se reportan pérdidas mayores a 30% (^{García et al., 2012}).

La incidencia de pudrición se ha incrementado en los últimos años, debido en parte al efecto de la precipitación desde la formación de la espiga hasta la cosecha, y a la presencia de daño mecánico en la mazorca y del grano provocado por el gusano elotero Helicoverpa zea (Boddie), gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) y otros insectos, los cuales contribuyen a la diseminación de las esporas de Fusarium (^{De León, 1997}; ^{Paliwal et al., 2001}; ^{Wu, 2006}).

El desarrollo de híbridos de maíz genéticamente modificado (GM), que codifican las proteínas de Bacillus thuringiensis Berliner para expresar la ∂-endotoxina (maíz Bt), le confiere resistencia a un amplio espectro de plagas de lepidópteros y coleópteros (^{Buntin et al., 2004a}; ^{Buntin et al., 2004b}; ^{Buntin, 2008}, ^{Duan et al., 2008}; ^{Hardke et al., 2011}); siendo una opción práctica para controlar a estos insectos en el campo, lo que reduce los puntos de entrada para hongos fitopatógenos.

Considerando que el maíz GM fue autorizado para probar su efectividad durante 2009-2013 en México bajo condiciones experimentales, esta investigación tuvo como objetivo evaluar la incidencia y severidad de pudrición de mazorcas por Fusarium sp., en maíz genéticamente modificado con el evento Agrisure^® Viptera^TM 3111, en la zona agrícola de Sinaloa.

La investigación se realizó en la eco región planicie costera sinaloense, en las localidades de El Camalote y Oso Viejo, en Culiacán, Sinaloa, México, durante el ciclo agrícola otoño-invierno. Se utilizó el híbrido de maíz con el evento Agrisure^® Viptera^TM 3111 que expresa las toxinas Cry1Ab de B. thuringiensis var. Kurstaki cepa HD1 y Vip3Aa20 de B. thuringiensis cepa AB88 que le confieren resistencia a lepidópteros como Agrotis ipsilon (Hufnagel), Diatraea saccharalis (Fabricius), S. frugiperda, Spodoptera exigua (Hübner), Heliothis virescens (Fabricius), H. zea, entre otros y la toxina mCry3A de B. thuringiensis subespecie tenebrionis que le confiere resistencia a especies de Diabrotica (Chevrolat in Dejean); y además, expresa la enzima mutada 5-enolpiruvilshikimato-3-fosfato-sintasa (mEPSPS) que le confiere tolerancia al herbicida glifosato y glufosinato de amonio y se utilizó como testigo, el hibrido convencional sin contar con la inserción de toxinas Cry, materiales que fueron proporcionados por la empresa Syngenta Agro S. A. de C. V. de México.

El estudio experimental se realizó bajo un diseño en bloques completamente al azar con tres tratamientos y cuatro repeticiones. Los tratamientos fueron Agrisure® Viptera^TM 3111, híbrido convencional e híbrido convencional con control de insectos (híbrido convencional + ci); cuyo establecimiento en las localidades de El Camalote y Oso Viejo se llevó a cabo el 14 y 15 de marzo de 2013 respectivamente. Cada tratamiento consistió de 10 surcos de 5 m de largo y espacio entre surcos de 0.8 m, con una densidad de siembra de 40 semillas por surco y aclareo posterior a 34 plantas por surco. El ensayo fue rodeado con un bordo de maíz convencional que consistió de 6 surcos de 5 m de largo y otro bordo de las mismas dimensiones separando cada repetición del estudio. Al final del ciclo productivo, antes de la cosecha, se contabilizaron 10 mazorcas de forma aleatoria entre los cuatro surcos centrales en cada repetición y se evaluó la incidencia, entendido como el número de mazorcas que mostraron síntomas de la enfermedad y la severidad (área total, %) de la enfermedad (pudrición). Los datos se transformaron por raíz cuadrada de arcoseno y se sometieron a un ANVA y la comparación de las medias de los tratamientos se realizó con una prueba de rango múltiple de Tukey (p< 0.05), utilizando el software SAS/STAT (^{SAS Institute, 2002}).

Cabe mencionar, que las siembras se realizaron en condiciones de bioseguridad, en parcelas con una distancia de más de 500 m de cualquier otra siembra comercial de maíz y con un desfase de 50 días en la fecha recomendada de siembra, para no coincidir con la etapa de floración de los predios vecinos y evitar la polinización cruzada; protocolo a seguir para cumplir con los requerimientos de regulación para experimentación en campo con maíz GM en México (LBOGM, 2005; ^{Halsey et al., 2005}).

Bajo esta condición de bioseguridad, no se permitió extraer tejido vegetal, previendo cualquier dispersión de material GM, por esta razón el agente causal de la pudrición de mazorcas fue identificada solo bajo condiciones de campo, a partir de la sintomatología visual en cada mazorca, observándose desarrollo de micelio algodonoso blanquecino a rosado sobre la superficie o entre los granos y en algunos granos germinación prematura, característico de Fusarium sp., probablemente la especie moniliforme; de acuerdo a la descripción de ^{De León (1997)} y con base en la guía de identificación en campo de enfermedades del cultivo de maíz desarrollada por el Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (^{CIMMYT, 2004}).

La aplicación de insecticida se dirigió al control de lepidópteros, principalmente a S. frugiperda bajo un umbral de infestación 10% en plantas menores a los 20 cm y 20% en plantas mayores de 20 cm, basado en los convencionales, a razón de dos aplicaciones durante el ciclo de cultivo con Benzoato de emamectina (Denim^® 19 CE, 200 mL ha, Syngenta Agro S. A. de C.V. de México). El manejo agronómico del cultivo durante el desarrollo del experimento se realizó con base a las prácticas típicas de la región y de acuerdo con la guía técnica para el cultivo de maíz desarrollada por el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (^{INIFAP, 2010}).

El porcentaje de mazorcas afectadas y el grado de severidad de la enfermedad atribuida al hongo fitopatógeno Fusarium sp., fue menor en las parcelas de maíz con el evento Agrisure^® Viptera^TM 3111, en comparación con las parcelas de maíz convencional, incluido el control con insecticida en ambas localidades experimentales. No obstante, en la localidad de El Camalote no hubo diferencia significativa en la incidencia y severidad de pudrición de mazorca entre los materiales evaluados, mientras que en la localidad de Oso Viejo si hubo diferencia significativa entre los tratamientos (p< 0.05), (Cuadro 1).

La menor incidencia y severidad de pudrición de mazorca en el evento Agrisure^® Viptera^TM 3111, probablemente es debido a la protección de la planta hacia el ataque de plagas, principalmente el gusano elotero y cogollero (este último cuando se alimenta de la mazorca), dando como resultado un menor número de mazorcas infestadas, o con lesiones significativamente más pequeñas, previniendo la infestación por patógenos, situación contraria en el híbrido convencional sin control de insectos. En el caso del híbrido con control con insecticida, este en ocasiones no coincide con las etapas de desarrollo de la plaga y su efecto es temporal, puesto que el producto químico solo protege a la planta durante el periodo de residualidad del mismo, además de no tener un efecto eficaz sobre estos insectos, debido a que la larva dentro de la mazorca no está expuesta al ingrediente activo, al estar protegida por las brácteas del elote.

La protección del cultivo al ataque de lepidópteros, evaluada mediante el daño en mazorca por gusano elotero H. zea, quedó demostrada en este hibrido GM en 2013, a la par de la evaluación de la pudrición de mazorca para esta zona agrícola por ^{Aguirre et al. (2015)}; quienes demostraron la eficacia de las proteínas insertadas en el maíz sobre el gusano elotero, observándose que estos híbridos le confieren resistencia al ataque de esta plaga matándola o reduciendo su crecimiento causando menor daño al elote; efecto que le confiere al maíz un beneficio adicional indirecto, pues al prevenir el daño por infestaciones de gusano elotero y reducir el daño en la mazorca, también reduce la formación de puntos de entrada para hongos fitopatógenos que se desarrollan en el tejido susceptible, ocasionando una reducción en la contaminación de granos de maíz que producen podredumbres causados por Fusarium comparado con plantas de maíz convencional, lo cual; bajo condiciones favorables para la pudrición de mazorca puede hacer la diferencia entre un cultivo con rendimientos bajos o una buena cosecha, principalmente en regiones donde la enfermedad es favorecida por la alta humedad en el ambiente.

Es importante minimizar la presencia de Fusarium en el grano, ya que la pudrición de mazorca provoca severas pérdidas de cosecha (^{Betanzos, 2001}), limitando su comercialización, ya que el nivel tolerable de contaminación es 5% de daño permisible y constituye un problema de salud pública por las micotoxinas que produce el fitopatógeno cuando su incidencia y el daño es alto (^{Mendoza et al., 2006}; ^{Betanzos et al., 2009}; ^{García et al., 2012}).

Este maíz GM no ha sido desarrollado para el control de enfermedades como la pudrición de mazorca, sin embargo; el resultado encontrado en el presente estudio demuestra que los híbridos de maíz con el evento Agrisure^® Viptera^TM 3111 presentan menor incidencia y severidad por Fusarium sp., lo que podría indicar, que bajo ciertas condiciones, el uso de maíz Bt podría favorecer la inocuidad humana y animal debido a la disminución de los riesgos por consumo de micotoxinas [aflatoxinas, fumonisinas, tricotecenos, zearalenonas, etc.] que afectan la calidad del grano; resultados congruentes con lo encontrado por ^{Munkvold et al. (1997)}; ^{Munkvold et al. (1999)}; ^{Munkvold y Hellmich (1999)}; ^{Masoero et al. (1999)}; ^{Bakan et al. (2002)}; ^{Clements et al. (2003)}; ^{Wu (2006)}; ^{Aguirre et al. (2014)}; quienes sugieren que los híbridos de maíz GM con la inserción de una toxina Cry para el control de insectos influyen en la incidencia y severidad de pudrición de mazorca causada por Fusarium sp., reportando estos; menor pudrición de mazorca e incluso un menor contenido de fumonisinas, en algunos casos 9-10 veces menos en el maíz genéticamente modificado en comparación con sus convencionales.

Conclusiones

Este es uno de los primeros resultados que se tienen bajo las condiciones ambientales de México, ofreciendo un acercamiento sobre la pudrición de mazorca en maíz genéticamente modificado; esto debido a que las pruebas experimentales con maíz GM en el país solo se realizaron durante los años 2009-2013, dado que los permisos para experimentación posteriores fueron cancelados o detenidos, lo que no permitió dar seguimiento a evaluaciones de este tipo. Por tal motivo, se requiere dar paso a una siguiente ronda de pruebas experimentales, más años de análisis y con mayor número de repeticiones, a fin de reforzar este tipo de información en nuestro país y que fortalezcan las conclusiones.