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Revista mexicana de ciencias agrícolas

versión impresa ISSN 2007-0934

Rev. Mex. Cienc. Agríc vol.7 no.6 Texcoco ago./sep. 2016

 

Artículos

Actividad biológica de nim en adultos de mosca blanca Trialeurodes vaporariorum (Aleyrodidae) West

Erica Muñiz-Reyes1 

Carlos Armando Ramos Barreto2  § 

Cesáreo Rodríguez-Hernández3 

Laura Delia Ortega-Arenas3 

1Campo Experimental Valle de México-INIFAP. Carretera los Reyes-Texcoco km 13.5, Coatlinchan, Texcoco, Estado de México, C. P. 56250. Tel: 01 800 088 22 22.

2ADAMA-México. Av. Insurgentes Sur 800 piso, 19 Col. Del Valle, Benito Juárez. C. P. 03100. Tel: 55 55 24 83 69.

3Postgrado en Fitosanidad, Entomología y Acarología. Colegio de Postgraduados. Carretera México-Texcoco, km 36.5. Montecillo, Texcoco, Estado de México. C. P. 56230. 595 9520200.

Resumen

Los insecticidas químicos para controlar Trialeurodes vaporariorum West. han sido prácticamente la única herramienta utilizada, sin embargo la problemática global de contaminación ambiental y presión selectiva a insecticidas, ha fomentado un cambio en la forma de manejar las plagas más ecológicas y eficaces. El nim o neem Azadirachta indica es una opción como insecticidas botánicos, sus metabolitos ya se han comercializado en diferentes formulaciones, sin embargo es necesario evaluar su acción insecticida e insectistática. El objetivo de esta investigación fue comparar el efecto en la mortalidad, repelencia y oviposición de productos formulados de A. indica. En este estudio se probaron cuatro formulaciones a base de aceite de nim en adultos de T. vaporariorum. Los productos que mostraron la mortalidad más alta fueron Neem Oil Spray y PHC Neeem, a una concentración de 0.6 mg mL-1. El mejor efecto repelente fue de Neem Oil Spray (82.6%), PHC Neeem (72.3%), Biosave Neem (70.8%), y Neemix 4.5 (59.9%); los dos primeros muestran mayor persistencia con efecto similar a los 3 días de evaluación. El mejor inhibidor de la oviposición fue Neem Oil Spray (99.6% utilizando 1 mg mL-1), Biosave Neem (92.8%), PHC Neeem (82.6%), y Neemix 4.5 (57%). En contraste, Biosave Neem y Neemix 4.5 estimularon la oviposición en concentraciones de 0.01-0.3 mg mL-1 y PHC Neeem a 0.035 mg mL-1. La concentración de aceite en la formulación es determinante en el efecto, pues a mayor proporción, la formulación se hace más persistente, lo contrario la hace más polar y aumenta su capacidad sistémica.

Palabras clave: Trialeurodes; Azadirachta; mortalidad; oviposición; repelencia

Introducción

Los extractos vegetales se han investigado en todo el mundo debido al gran potencial, tal es el caso del árbol del neem. Azadirachta indica Juss. (Meliaceae) posee diversos terpenos y compuestos azufrados que, a diferentes dosis, ocasionan inhibición de crecimiento, alimentación y de reproducción en más de 400 especies de insectos plaga. Se han realizado diversas investigaciones para determinar su residualidad ambiental (Gahucar, 2014), el tipo de formulación (Boursiera et al., 2011) y su compatibilidad con algunos enemigos naturales y microorganismos benéficos (Huang et al., 2004; Mohan et al., 2007; Islam et al., 2010; Ahmed et al., 2012).

Una de las plagas que afecta a un gran número de cultivos agrícolas es la mosca blanca de los invernaderos, Trialeurodes vaporariorum West. (Hemiptera: Aleyrodidae), en ésta se han realizado estudios con diferentes productos a base de nim determinando diferentes efectos; Margosan-O, Nim 80 y Nim Oil, ocasionan mortalidad significativa (Abou-Fakhr Hammad et al., 2000); mientras que otros como Azatin EC, Neemazal y NeemAzal-T/S son excelentes repelentes (Cubillo et al., 1999; Abou-Fakhr Hammad et al., 2000; Silva et al., 2003; Kumar y Poehling, 2006). Algunos de estos productos como el Nim 80 son eficientes en los tres aspectos ya señalados, Islam and Omar (2012) y Nzanza et al. (2012) reportan estos mismos efectos. Otros como Nim Oil ocasiona mortalidad, repelencia y estimula la oviposición (Gómez et al., 1997; Salas y Mendoza, 2001; Chiasson et al., 2004). Otros productos con base acuosa de semilla 6%, Neem Rose Defense EC, Nim 20 y Sukrina se reportan sin efecto repelente o tóxico. Los efectos de los productos elaborados a base de nim son diversos debido en gran parte a la calidad y proporción de aceite presente en las formulaciones, pues éste contiene azadiractina y por lo menos seis limonoides; la información de los fitoquímicos presentes aún permanece dispersa en las diferentes publicaciones científicas (Odeyemi et al., 2008).

Aun cuando varios de los productos comerciales de nim se recomiendan para su aplicación en la agricultura convencional, no se conoce el potencial real por la diversidad de respuestas que ocasiona un mismo producto, por lo que se hace necesaria la evaluación en plagas de importancia económica y generar información que permita comparar su efectividad biológica, insecticida e insectistática, así como soportar su uso en agricultura alternativa u orgánica. El objetivo del presente trabajo fue comparar los efectos de mortalidad, repelencia y oviposición de cuatro productos comerciales de nim, contra adultos de mosca blanca T. vaporariorum.

Materiales y métodos

Cría de insectos. La investigación se realizó en el invernadero de Entomología y Acarología del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Texcoco, Estado de México, de abril de 2007 a octubre de 2008. Se utilizaron adultos de T. vaporariorum provenientes de una cría susceptible a insecticidas organosintéticos. Estos se introdujeron en jaulas entomológicas (60x40x60 cm) cubiertas con tela de organza, que contenían plantas de frijol Phaseolus vulgaris var. Bayomex de seis semanas de edad, las plantas se colocaron con una mezcla de vermicomposta y tierra (1:1) como medio de soporte. Los insectos se mantuvieron sobre las plantas durante 7 d para la oviposición y se retiraron con un aspirador. Las plantas infestadas se trasladaron a otra jaula para esperar la emergencia de adultos en invernadero bajo condiciones controladas de 25 ± 5 ºC, 12:12 L:O y 80% HR.

Evaluación de productos. Se utilizaron cuatro productos comerciales de nim como tratamientos y un mínimo de seis repeticiones. Se contaron 20 adultos de mosca blanca de 3-6 días de edad, con ayuno de 2 horas y proporción sexual 1:1; se incluyó un testigo al que sólo se aplicó agua destilada. Con base en el contenido de azadiractina declarado en la etiqueta de cada producto, se realizó el cálculo para obtener una concentración a 10 mg mL-1 de azadiractina, a partir de la cual se realizaron diluciones a partir de 1 mg mL-1 y así sucesivamente concentraciones de 0.1, 0.01, 0.001, 0.0001 y 0.00001 mg mL-1de azadiractina, para determinar la ventana de respuesta biológica. Posteriormente se intercalaron concentraciones entre los límites de respuesta hasta conformar siete concentraciones, a fin de evaluar los porcentajes de mortalidad, repelencia o inhibición de la oviposición. Todas las diluciones se elaboraron c con agua destilada y se adicionó Tween 20 al 0.5% como adherente.

Evaluación de mortalidad. Se utilizaron plantas de frijol P. vulgaris var. Bayomex de 15-20 d de edad, de estas plantas, se seleccionó un foliolo y se sumergió durante 5 s en el producto con las concentraciones determinadas en la ventana biológica. Posterior al secado se sujetó cada hoja tratada a una jaula entomológica de poliuretano de 5 cm de diámetro y por un orificio lateral se introdujeron 20 adultos de mosca blanca. La mortalidad se registró 24 h después de la aplicación y se corrigió con el dato observado en el testigo por medio de la ecuación de Abbott (1925). Las repeticiones se realizaron en días diferentes y de manera consecutiva, evaluando un producto a la vez en una cámara de cría con condiciones de 28 + 5 °C, 12:12 D:O y 50 + 15% HR. Para el experimento de oviposición, se calculó contando en las hojas tratadas el número de huevos, y se determinó el porcentaje con relación a lo observado en el testigo. En el caso de la evaluación de repelencia, se utilizaron los olfatómetros y la metodología descrita y modificada por Ortega y Schuster (2000). La disposición de los olfatómetros fue completamente al azar, las repeticiones se realizaron en días diferentes y de manera consecutiva, evaluando un producto a la vez. El porcentaje de repelencia se obtuvo restando el número de adultos posados al de adultos introducidos. Se calculó la oviposición mediante el conteo del número de huevos en cada foliolo tratado y se determinó el porcentaje con relación a lo observado en el testigo.

Análisis estadístico. Los datos de mortalidad corregida, porcentaje de repelencia y oviposición fueron transformados a la función √x para el cálculo de las varianzas, se sometieron a un análisis Probit para obtener la línea de respuesta log dosis-probit y los valores de la concentración necesaria para eliminar al 50% de la población (CL50’s), concentración que provocó 50% de repelencia (CR50), y la concentración necesaria para inhibir en 50% la oviposición (CIO50), que se expresaron en mg mL-1, mediante el programa Statistical Analisis System (SAS, 1999).

Resultados y discusión

Experimento mortalidad e inhibición de oviposición.

La mortalidad total de adultos se obtuvo con las concentraciones de 0.6 mg mL-1 con los productos Neem Oil Spray y PHC Neeem, con Biosave Neem se obtuvo con 1 mg mL-1; con una concentración de Neemix 4.5 de 1 mg mL-1, la mortalidad fue de 68.5%.Los valores de CL50 denotan que no hay traslape entre límites fiduciales, lo que indica diferentes categorías de toxicidad en las formulaciones. Otros productos de nim también han mostrado efectividad disímil en cuanto a mortalidad se refiere, como NeemAzal-T/S y Neem Rose Defense EC a concentraciones respectivas de 0.5 y 0.7 mg mL-1 que provocaron 10 y 48.1% de mortalidad en adultos de T. vaporariorum (Von Elling et al., 2002; Chiasson et al., 2004), actividad menor a los productos evaluados en la presente investigación.

En contraste, los extractos acuosos elaborados con Nim 25 a 0.06 mg mL-1 y semilla molida (Nim 20) a 0.07 mg mL-1, ocasionaron 14-16.9 y 17-20.9% de mortalidad en adultos de mosca blanca B. tabaci, respectivamente (Gómez et al., 1997, Fernández et al., 2013), resultando con efectividad similar a PHC Neeem del presente trabajo. Por otro lado, el extracto etanólico de semilla de nim a 0.1 mg mL-1 causó 49% de mortalidad en adultos de T. vaporariorum, el extracto etanólico ha sido reportado como eficiente en otras plagas (Simmonds et al., 2002; Coria et al. 2008). La mortalidad obtenida es intermedia entre PHC Neeem y Neem Oil spray. Azatin EC a 0.02 y 0.1 mg mL-1 provocó 37.8 y 65% de mortalidad en adultos de B. tabaci y T. vaporariorum respectivamente, (Abou-Fakhr Hammad et al., 2000; Simmonds et al., 2002), resultando con actividad similar a Neem Oil spray, a diferencia de los formulados Margosan-O, Nim 80 y Nim Oil que fueron más efectivos (Castillo-Sánchez et al., 2010) que los productos evaluados en el presente trabajo; Margosan-O a 0.01 mg mL-1 ocasionó 15.5% de mortalidad en adultos de B. tabaci (Abou-Fakhr Hammad et al., 2000), y Nim 80 a 0.01 y Nim Oil a 0.03 mg mL-1 provocaron mortalidades de 62-65 y 33.8-80% en adultos de B. tabaci, respectivamente (Gómez et al., 1997; Cubillo et al., 1999).

Neem Oil Spray inhibió totalmente la oviposición a 1 mg mL-1, la cual, junto con la concentración 0.6 mg mL-1, ocasionaron mortalidad total de adultos, sin observarse correlación entre mortalidad y oviposición, pues en la primera concentración las hembras fueron eliminadas antes de ovipositar y en la segunda, al menos una hembra ovipositó antes de morir. Este producto provocó 50% de inhibición de oviposición (CIO50) con 0.12 mg mL-1. Por otro lado, Biosave Neem y PHC Neeem, provocaron mortalidad total de adultos a las concentraciones de 1 y 0.6 mg mL-1, redujeron en 91.0 y 89.8% la oviposición, respectivamente, denotando que ambos productos eliminaron a los adultos después de que algunos ovipositaron. Ambos formulados inhibieron en 50% la oviposición (CIO50) con 0.61 y 0.13 mg mL-1. Respecto a Neemix 4.5, éste afectó menos la oviposición, con un CIO50 de 1 mg mL-1. En contraste con los resultados obtenidos en este trabajo, en otras investigaciones NeemAzal-T/S a 0.5 mg mL-1, redujo en 35% la oviposición en adultos de T. vaporariorum (Von Elling et al., 2002), denotando efectividad similar a Biosave Neem.

El extracto acuoso de nim a 0.2 mg mL-1 inhibió en 78% la oviposición en adultos de B. tabaci, resultando con el mismo nivel de toxicidad que Neem Oil Spray y PHC Neeem. Por el contrario el extracto acuoso de la torta (Nim 25) y Nim 80 a las concentraciones respectivas de 0.06 y 0.01 mg mL-1 inhibieron en 34.6-54 y 31.7-68% la oviposición en adultos de B. tabaci, respectivamente (Gómez et al., 1997; Cubillo et al., 1999), por lo que resultaron mejores que los productos evaluados en la presente investigación.

Biosave Neem y Neemix 4.5 a concentraciones de 0.1-0.2 y de 0.1-0.15 y 0.3-0.4 mg mL-1 estimularon la oviposición en 12.8-35.9 y en 41.7-52.8% y 2.8-22.2%, respectivamente, probablemente en respuesta al estrés ocasionado en la hembra por concentraciones subletales, esto puede resultar en el incremento de la supervivencia a través de una mayor tasa de oviposición, dando lugar al fenómeno de hormoligosis (Luckey, 1968), en Nim Oil a 0.03 mg mL-1, ha provocado incremento de oviposición de B. tabaci en un 13% (Gómez et al., 1997).

Repelencia e inhibición de la oviposición. La repelencia se manifestó en tres rangos logarítmicos, desde 0.01 a 1.5 mg mL-1, con valores de 0.8 a 90% de las 24 a las 72 h posteriores a la aplicación (Cuadro 1). Los valores de CR50 fueron de 0.17 a 0.85 mg mL-1, expresándose la mayor efectividad en general a las 48 h, pero sin diferir en toxicidad respecto a las 24 h en Biosave Neem, Neem Oil Spray y PHC Neeem. En contraste, Neemix 4.5 tuvo diferentes categorías de toxicidad, siendo el menos eficiente a las 24 h, moderadamente efectivo a las 48 h y muy biodegradable a las 72 h, Biosave Neem fue mejor a las 24 y 48 h, con fuerte biodegradación a las 72 h; en ambos productos, al 3er día de evaluación la CL50 fue ≥ 1.0 mg mL-1, mientras que Neem Oil Spray y PHC Neeem mostraron traslape en sus respectivos límites fiduciales de las CL50 en los tres tiempos de observación, indicando efectividad similar y fuerte persistencia.

1concentraciones de los productos expresadas en mg mL-1 de azadiractina; 2n= 120 adultos/concentración/producto/día de evaluación; 3datos no considerados en el análisis Probit; 4límites fiduciales; 5valor de X2; 6valor ≥ 1.0 mg mL-1 (no se efectuó análisis Probit).

Cuadro 1. Porcentaje de repelencia en adultos de mosca blanca T. vaporariorum a 24, 48 y 72 h con cuatro productos de nim. 

Existen formulaciones de nim que en experimentos similares mostraron repelencia intermedia entre Biosave Neem y Neem Oil Spray, como Nim 20 y Nim 25 que preparados respectivamente a 0.07 y 0.06 mg mL-1 provocaron 17-18 y 9-13.5% de repelencia en adultos de B. tabaci a las 48 h, respectivamente (Gómez et al., 1997; Cubillo et al., 1999). En tanto que Margosan-O a 0.01 mg mL-1 fue similar a Biosave Neem porque ocasionó 18.4% de repelencia en adultos de B. tabaci a las 24 h (Abou-Fakhr et al., 2000).

En contraste, otros productos son mejores que los aquí evaluados; NeemAzal-T/S a 0.01, 0.03, 0.05, 0.07 y 0.1 mg mL-1 ocasionó 31.7, 52.4, 69.8, 80.3 y 86.7% de repelencia en adultos de B. tabaci a las 24 h, respectivamente (Kumar y Poehling, 2006); mientras que Azatin EC a 0.02 mg mL-1 provocó 40% de repelencia en B. tabaci a las 24 h (Abou-Fakhr et al., 2000), al igual que Nim 80 y Nim Oil que a concentraciones de 0.01 y 0.03 mg mL-1 ocasionaron 30.6-61 y 16.9-76% de repelencia en adultos de B. tabaci a las 48 h, respectivamente (Gómez et al., 1997; Cubillo et al., 1999), mientras que Neemazal a concentraciones de 0.4 y 0.8 mg mL-1 ocasionó 67.83 y 70.13% de repelencia, respectivamente (Silva et al., 2003).

Los productos Biosave Neem y Neem Oil Spray a concentración de 1 mg mL-1, inhibieron totalmente la oviposición a las 48 h y 48-72 h, aunque no se evidenció repelencia total. Los formulados Neemix 4.5 y Neem Oil Spray con 1 mg mL-1 inhibieron en 98.0 a 98.5% la oviposición a las 48 y 24 h, respectivamente. PHC Neeem a 1.5 mg mL-1 también inhibió 98% a las 48 h (Cuadro 2). En la comparación de los límites fiduciales de las CIO50 a los tres tiempos de oviposición se determinaron tres niveles de toxicidad, destacando por su eficiencia Biosave Neem y Neem Oil Spray, que a concentraciones respectivas de 0.09-0.27 y 0.02-0.21 mg mL-1 inhibieron en 50% la oviposición desde las 24 a las 72 h, mientras que con menor actividad resultaron Neemix 4.5 y PHC Neeem, los cuales requirieron de 0.21->1 y 0.04-0.73 mg mL-1 para ocasionar la misma inhibición.

1concentraciones de los productos expresadas en mg mL-1 de azadiractina; 2n= 120 adultos/concentración/producto/día de evaluación; 3datos no considerados en el análisis Probit; 4límites fiduciales; 5valor de X2; 6valor ≥ 1.0 mg mL-1 (no se efectuó análisis Probit).

Cuadro 2. Inhibición (%) de la oviposición de mosca blanca T. vaporariorum a 24, 48 y 72 h con cuatro productos de nim. 

Las hembras tratadas con Biosave Neem a 0.01 (24 y 48 h) y 0.02 mg mL-1 (de 24 a 72 h), Neemix 4.5 a concentraciones de 0.03-0.1, 0.01-0.2 y 0.03-0.2 mg mL-1 a 24, 48 y 72 h, respectivamente y PHC Neeem a 0.035 mg mL-1 a las 72 h, estimulan la oviposición de manera similar a lo observado con Nim 80 a 0.5 mg mL-1 en adultos de B. tabaci (Cubillo et al., 1999).

Los resultados de esta investigación, mostraron similitudes con otros estudios; NeemAzal-T/S aplicado a 0.5 mg mL-1 inhibió en 29.4% la oviposición en adultos de T. vaporariorum a las 72 h (Von Elling et al., 2002), y Margosan-O, que a las 48 h después de la aplicación de 0.5 mg mL-1 inhibió en 83.59% la oviposición, muestran resultados equiparables a los obtenidos con Neemix 4.5.

La actividad conjunta de los productos mostraron que, PHC Neeem, causó mortalidad total a 0.6 mg mL-1 y aún cuando tuvo un desempeño regular en repelencia, demostró tener persistencia con poder tóxico de las 24 a las 72 h, además de inhibir la oviposición en forma eficiente con valores cercanos al 100%; de esta manera la concentración comercial recomendada en campo (100 mL L-1), provocaría de 90 a 95% de mortalidad, 50% de repelencia y 80% de inhibición de oviposición a las 24, 48 y 48 h, respectivamente, por lo que se sugiere que aunque causa hormoligosis a la concentración de 0.035 mg mL-1, no presentó fitotoxicidad. Neem Oil Spray causó la mayor mortalidad, repelencia, inhibición de oviposición y mayor persistencia, además de no provocar hormoligosis; sin embargo, fue más fitotóxico a concentraciones de 0.6 a 1 mg mL-1.

Esto puede ser en parte debido al daño ocasionado en la hoja, específicamente al nivel disuasivo en la selección del sitio de oviposición (Rodríguez, 2000); mientras que la dosis comercial (1.25 mL-1), causaría entre 75 y 80% de mortalidad, 92% de repelencia a las 48 h y de 75 a 80% de inhibición de oviposición. Biosave Neem, una mezcla de extractos de dos plantas, fue el tercer producto en eficiencia; sin embargo, provocó fitotoxicidad. La mortalidad total ocurrió a 1 mg mL-1, la cual decreció considerablemente a partir de 0.6 mg mL-1, fue el mejor de los cuatro productos en repelencia a las 24 h, el segundo mejor a las 48 h, y presentó una fuerte biodegradación a las 72 h, y no obstante que inhibió fuertemente la oviposición con 1-0.6 mg mL-1, la estimuló a concentraciones de 0.2-0.01 mg mL-1, lo cual es importante en una mezcla con alta degradación como ésta, pues en campo las concentraciones elevadas pueden ser subletales a los 3 d.

En cuanto a la concentración comercial recomendada (1.25 mg mL-1), ésta provocaría 94-95% de mortalidad, 80% de repelencia y 100% de inhibición de oviposición a las 24, 48 y 48 h. En contraste, el producto menos eficiente fue Neemix 4.5, el cual a 1 mg mL-1causó mortalidad, repelencia e inhibición de oviposición moderadas a 24, 48 y 48 h respectivamente; sin embargo, estimuló la oviposición a las concentraciones de 0.4 a 0.01 mg mL-1, y aún cuando la concentración comercial recomendada podría ocasionar 95% de mortalidad, 90% de repelencia y 95% de inhibición de oviposición a las 24, 48 y 48 h, este producto demostró ser fitotóxico a dichas concentraciones.

En general se observan dos categorías toxicológicas dentro de las concentraciones evaluadas en todos los productos, la primera se ubica entre 0.4 y 1.5 mg mL-1, rango en el que se provoca más del 50% de efectividad en mortalidad, repelencia e inhibición de la oviposición, y la segunda de 0.01 a 0.3 mg mL-1 que presenta entre 0.8 a 40% de efecto en mortalidad, repelencia e inhibición de oviposición, y es en esta segunda categoría en la que Biosave Neem y Neemix 4.5 presentan hormoligosis.

El efecto persistente de las formulaciones con aceite puede ser considerado una ventaja debido a que se requieren concentraciones menores para conseguir el mismo efecto que las no persistentes; pero esto mismo implica mayor permanencia del producto en el ambiente y se acelera la presión de selección, se desarrolla la resistencia y se acorta la vida útil del producto, además de ser más fitotóxico. Autores señalan que los productos enriquecidos con aceite son más eficientes, por la presencia de compuestos insecticidas y por la persistencia de éstos en la planta, además del efecto físico en el insecto (Gómez et al., 1997; Cubillo et al., 1999). Stark y Walter (1995), mencionan que hay 62% más de eficiencia en cuatro productos con 5% de aceite de nim, comparados con tres productos no oleosos, identificando en los primeros seis limonoides además de azadiractina.

Tomando en cuenta lo anterior, las formulaciones oleosas en forma de emulsiones (comunes en los productos comerciales), deben ser consideradas las más adecuadas para incluirse en esquemas de manejo integrado de plagas. El aceite de nim es un componente esencial en un producto formulado comercial, pues la adición de aceite modifica la polaridad de la misma, y en este contexto las formulaciones con menor proporción de aceite y más emulsionables pueden ser absorbidas con mayor facilidad y presentar efectos sistémicos hasta por 14 d, demostrando además que la mayor efectividad de los productos, después de las primeras horas de aplicación, se debe a este efecto (Silva et al., 2003), por lo que pudieran comportarse como insectistáticos no fitotóxicos, con regular persistencia. Lo anterior se debe a que la azadiractina y otros limonoides se descomponen rápidamente por efecto de luz, rayos UV, temperatura, lluvia, HR, pH y actividad microbial, en un lapso aproximado de 4 d (Mulla y Su, 1999). Mientras que la aplicación de extractos crudos de aceite resulta eficiente por lo menos 5 d, pudiendo incrementarse hasta 10 d, decreciendo paulatinamente, esto en dependencia del disolvente utilizado en la extracción (Andel-Salam et al., 2005). Lo anterior se debe a que el aceite de nim incrementa la toxicidad de los formulados, ya sea porque favorece la penetración en la cutícula del insecto, o bien por contener otros limonoides que aumentan su actividad insecticida, además de que por sí solo el aceite le confiere mayor persistencia a la mezcla (Stark y Walter, 1995).

Una razón más del comportamiento diferencial de las formulaciones, en especial de aquellas como Biosave Neem, que son mezclas de extractos de dos plantas, es que la concentración de azadiractina pudiera causar la pérdida del efecto sinérgico con los otros compuestos, además de que a bajas concentraciones es posible observar repelencia e inhibición de la alimentación, pero estos efectos no serán apreciables a concentraciones elevadas (Kumar et al., 2003).

En cuanto al comportamiento de estimulación de la oviposición de algunos productos de nim, otra probable explicación (además de que pudiera presentarse hormoligosis), es que estos tengan un efecto similar al Fenvalerato, el cual también indujo hormoligosis en B. tabaci en plantas de algodón a concentraciones de 25, 38 y 52 g ia ha-1. En la evaluación de diversos insecticidas, se encontró que este producto no provoca reducción de azucares totales en las hojas tras su aplicación, por lo que el insecto no considera al hospedero como inadecuado para el desarrollo de su progenie (Abdullah et al., 2006).

Sin embargo, son necesarios estudios en los que se determine el efecto en la fertilidad y subsecuentemente en el ciclo del insecto. Considerando otras investigaciones, de manera general, Neem Oil Spray y PHC Neeem son más eficientes que NeemAzal-T/S y Neem Rose Defense EC (Von Elling et al., 2002; Chiasson et al., 2004); mientras que Azatin EC y Margosan-O, presentan actividad similar con los primeros. Por otro lado, se sugiere que Nim 80 y Nim Oil (Gómez et al., 1997; Cubillo et al., 1999), requieren concentraciones menores a las evaluadas en esta investigación para producir efectos similares.

Aun cuando estos productos por sí solos no consigan abatir dichas poblaciones, presentan efecto sinérgico con algunos productos de origen microbiano como hongos entomopatógenos, por lo que pueden utilizarse en conjunto, aunque su uso deberá estar condicionado a pruebas de compatibilidad con enemigos naturales como parasitoides, depredadores y polinizadores (Morgan et al., 2009; Luna et al., 2011; Scudeler y Santos, 2013).

Conclusiones

Los productos más eficiente al provocar mortalidad total fueron Neem Oil Spray y PHC Neeem; el mejor repelente fue Neem Oil Spray (82.6%), PHC Neeem (72.3%), Biosave Neem (70.8%), y Neemix 4.5 (59.9%); los dos primeros muestran la mayor persistencia con efecto similar a los 3 días de evaluación, mientras que los dos restantes se degradan fuertemente a las 72 h. El mejor inhibidor de la oviposición fue Neem Oil Spray (99.6%), Biosave Neem (92.8%), PHC Neeem (82.6%), y Neemix 4.5 (57%). En contraste, Biosave Neem y Neemix 4.5 estimularon la oviposición en concentraciones de 0.01 a 0.3 mg mL-1 y PHC Neeem a 0.035 mg mL-1.

En orden de eficacia Neem Oil Spray fue el mejor pero más residual y fitotóxico; mientras que PHC Neeem, siguió en eficacia y fue menos persistente y fitotóxico; Biosave Neem y Neemix 4.5, tuvieron valores moderados de mortalidad, repelencia e inhibición de la oviposición, pero a concentraciones subletales estimularon la oviposición. Los resultados sugieren que Neem Oil Spray y PHC Neeem mostraron mejor efecto insecticida mientras que Biosave Neem y Neemix 4.5 pueden funcionar mejor como insectistáticos.

Literatura citada

Abbott, W. S. 1925. A method of computing the effectiveness of an insecticide. J. Econ. Entomol. 18:265-267. [ Links ]

Abdullah, N. M. M.; Singh, J. and Sohal, B. S. 2006. Behavioral hormoligosis in oviposition preference of Bemisia tabaci on cotton. Pest. Biochem. Phys. 84:10-16. [ Links ]

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Recibido: Junio de 2016; Aprobado: Agosto de 2016

§Autor para correspondencia. carlos.ramos@adama.com.

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