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Introducción
El psílido asiático de los cítricos Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) vector del Huanglongbing (HLB) causado por la bacteria Candidatus Liberibacter spp., la peor enfermedad de los cítricos a escala mundial. En infestaciones fuertes el psílido puede matar los brotes vegetativos de las plantas en desarrollo o causar la abscisión de hojas (Michaud, 2004). Además, causa daños directos en el follaje de los árboles, con lo cual propicia la deformación de las hojas y afecta el potencial de rendimiento. El manejo del HLB debe basarse en la eliminación oportuna de árboles infectados, en el uso de plantas sanas certificadas provenientes de viveros protegidos y en el manejo de las poblaciones del vector D. citri (da Graca, 1991; Chiou, 1998; da Graca y Korsten, 2004; Bové, 2006; National Research Council, 2010).
En México, se ha impulsado el manejo integrado del insecto a través de la aplicación de un plan regional, dicho esquema contempla el control químico para reducir o eliminar poblaciones del vector y el control biológico mediante la liberación masiva del parasitoide Tamarixia radiata (Waterston) (Hymenoptera: Eulophidae), considerado el principal enemigo natural de D. citri (Chien et al., 2001; Etienne et al., 2001; McFarland y Hoy, 2001; Aubert, 2008). En el país existen dos centros de reproducción del parasitoide y aunque mantienen una producción considerable del mismo, es insuficiente para satisfacer el requerimiento de las regiones citrícolas en donde se producen (Península de Yucatán y región limonera del Pacífico).
Por otra parte, existen numerosos depredadores que atacan poblaciones de D. citri. Por lo general los más abundantes son algunas especies de crisopas de los géneros Chrysoperla y Ceraeochrysa, además de coccinélidos (Cortez-Mondaca et al., 2010; López-Arroyo et al., 2010) como la catarinita gris Olla v-nigrum (Mulsant), la cual muestra un elevado potencial para suprimir poblaciones de la plaga (Michaud, 2004). En México existe, al menos, un laboratorio de reproducción de insectos benéficos en cada entidad en la mayoría de los cuales se reproduce alguna especie de Chrysoperla (Bahena, 2008; SENASICA, 2011).
Esta infraestructura y equipo pueden ser aprovechados para reproducir algunas de las especies asociadas a D. citri en cítricos. El presente estudio fue realizado con el objetivo de determinar las especies de Chrysopidae asociadas al psílido asiático de los cítricos en huertas comerciales, en el estado de Sinaloa y evaluar la capacidad de depredación en las etapas de huevo, ninfas chicas y grandes del psílido asiático de los cítricos.
Materiales y métodos
El estudio se realizó en dos etapas:
Etapa I. Recolección e identificación de las especies de Chrysopidae asociadas al psílido asiático de los cítricos en huertas comerciales. Se realizó en condiciones de campo mediante recolectas de adultos de crisopa y la reproducción de las especies obtenidas se realizó en el Laboratorio de Cría de Insectos Benéficos de La Junta Local de Sanidad Vegetal del Valle del Carrizo, ubicado en Villa Díaz Ordaz, Sinaloa. Durante los meses de julio de 2010 a septiembre de 2011.
Se realizaron 12 recolectas de adultos de crisopa con red entomológica, en seis huertas comerciales de naranja Citrus sinensis Osbeck y limón mexicano Citrus aurantifolia Swingle ubicadas en el norte, en el municipio de Ahome; en el centro, en el municipio de Mocorito; al este, en el municipio de Sinaloa de Leyva; y en el sur, en el municipio de La Cruz de Elota, del estado de Sinaloa, en julio de 2010, marzo de 2011, agosto de 2011 y septiembre de 2011 (Cuadro 1). Los adultos de crisopa capturados por tres a cinco horas de golpes de red entomológica, en diferentes puntos de cada huerta de cítricos, en cada fecha de muestreo, se confinaron en jaulas y se transportaron al laboratorio de reproducción de insectos benéficos de La Junta Local de Sanidad Vegetal del Valle del Carrizo, donde se les proporcionó alimento y se esperó a que se reprodujeran (F1), las larvas de tercer estadío fueron identificadas a especie con base a las claves taxonómicas de López-Arroyo et al. (2008) y Tauber y León (2001), utilizando un microscopio estereoscopio.
Cuadro 1 Número de adultos de crisopa capturados en huertos comerciales de cítricos en el estado de Sinaloa, México.
| Fecha | Sitio | Coordenadas | Adultos capturados | Cultivo |
| 05/07/2010 | CLARVI, Ahorne | 25°47'51.54";108°56'18.38" | 100 | Limón mexicano |
| 06/07/2010 | Dolores Hidalgo, Ahorne | 26°21'11.55";109°00'20.05" | 52 | Naranja |
| 07/07/2010 | Agua Nueva, Ahorne | 25°51'22.35";109°05Ό4.74" | 127 | Naranja |
| 08/07/2010 | Dolores Hidalgo, Ahorne | 26°21'11.55";109°00'20.05" | 150 | Naranja |
| 09/07/2010 | Agua Nueva, Ahorne | 25°51'22.35";109°05Ό4.74" | 125 | Naranja |
| 10/07/2010 | CLARVI^^ | 25°47'51.54";108°56'18.38" | 220 | Limón mexicano |
| 13/07/2010 | Dolores Hidalgo, Ahorne | 25°47'51.54";108°56'18.38" | 158 | Naranja |
| 15/07/2010 | Dolores Hidalgo, Ahorne | 25°47'51.54";108°56'18.38" | 208 | Naranja |
| 16/03/2011 | Caimanera, Mocorito | 24°57Ό8.71";107°44'36.06" | 190 | Naranja |
| 17/03/2011 | La Guamuchilera, Mocorito | 24°56'14.64";107°43'47.46" | 130 | Naranja |
| 25/03/2011 | Caimanera, Mocorito | 24°57Ό8.71";107°44'36.06" | 400 | Naranja |
| 26/08/2011 | Genaro Estrada, Sinaloa de Leyva | 25°55'38.89";108°23Ό4.02" | 120 | Limón mexicano |
| 07/09/2011 | Ejido El Bolillo, La Cruz de Elota | 24°01Ί7.29";106°49Ό4.76" | 212 | Naranja |
| 12/09/2011 | Ejido El Tecuyo, La Cruz de Elota | 24°54Ό1.40";106°43'30.03" | 145 | Naranja |
| Total | Ocho sitios | 2 337 | Dos especies |
De 3 520 larvas obtenidas en la primera generación (F1), se identificaron al azar 550 larvas (15.6%), producto de las capturas de julio de 2010; 300 larvas de 653 (45.9%), 300 larvas de 387 (77.5%) y 604 larvas de 1 573 (38.4%), de cada una de las tres capturas en marzo de 2011; 233 larvas de 233 producidas (100%), de la captura de agosto de 2011; y de 718 larvas, producto de dos capturas de septiembre de 2011, se inspeccionaron el total (100%).
Los resultados de los muestreos realizados se sometieron por separado a un ANVA de una vía, considerando las fechas de muestreo como repetición. Al promedio obtenido de cada especie se les aplicó la prueba de Tukey (5%) (SAS, 2009), se calculó la abundancia relativa para cada especie de crisopa obtenida (Magurran, 1988) y se elaboraron gráficos de resultados. En el laboratorio del CEVAF se conservan especímenes de referencia.
Etapa II. Evaluación de la capacidad de depredación de Ch. carnea Stephens, Ch. rufilabris, Ch. comanche y C. valida, sobre algunos de los estados inmaduros de D. citri. Esta etapa se llevó a cabo en condiciones de laboratorio, en el Instituto Nacional de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP)-Campo Experimental Valle del Fuerte (CEVAF), Se realizaron siete pruebas de depredación: cuatro con huevos, una con ninfas chicas (de primer y segundo instar) y dos con ninfas grandes (de cuarto y quinto instar) durante julio y agosto de 2011.
Depredadores. Se evaluaron larvas de segundo instar de las especies de crisopa en existencia en laboratorio de cría de insectos benéficos, de la Junta Local de Sanidad Vegetal del Valle del Carrizo, en el momento de cada prueba. Las larvas de crisopa evaluadas correspondieron a los adultos obtenidos para la identificación de las especies de Chrisopidae (Cortez Mondaca et al., 2011).
Presas. Para las pruebas se recolectaron brotes tiernos altamente infestados con D. citri, de cinco a 10 cm de longitud, en árboles de huertas comerciales de cítricos y en árboles de traspatio, generalmente de limón mexicano para obtener estados inmaduros del psílido asiático de los cítricos y se contabilizaron, para establecer un número determinado de ellos en cada brote. Con una aguja entomológica se eliminaron de cada brote los estados de desarrollo diferentes a los objeto de evaluación, sólo se dejaron especímenes de la edad que se deseaba evaluar en cada prueba. Los brotes conteniendo generalmente 100 ejemplares de D. citri, se colocaban en una caja de Petri de plástico, de 13 cm de diámetro y 2 cm de altura, y se exponían a una larva de segundo instar, previamente aislada y sometida a ayuno durante 24 h (Cortez et al., 2002). La larva en ayuno fue colocada directamente sobre los brotes que contenían las presas; después, los brotes fueron examinados a diferentes intervalos de tiempo, para contabilizar el número de especímenes sobrevivientes, huevos, ninfas chicas o ninfas grandes. La diferencia entre antes y después de la inspección fue el número de presas consumidas.
Para cada especie de larva y etapa de la presa se realizaron cuatro repeticiones de la prueba. Los resultados se sometieron a un ANVA de una vía; a los promedios se les aplicó la prueba de Tukey (5%) (SAS, 2009).
Resultados
Etapa I. Determinación del número de especies de Chrysopidae asociadas al psílido asiático de los cítricos. Se obtuvo una captura total de 2 337 adultos de crisopa en huertos comerciales de cítricos del estado de Sinaloa, México. El número de adultos capturados por huerta y fecha de captura, fue variable, desde 52 especímenes en Dolores Hidalgo, Ahome, el 6 de julio de 2010, hasta 400 ejemplares obtenidos en huerta de Caimanero, Mocorito, el 25 de marzo de 2011. Generalmente, el número de capturas por fecha y huerta fueron alrededor de 150 adultos (Cuadro 1).
Identificación de especies. En las primeras tres fechas de capturas agrupadas, 07 de agosto de 2010, 16 y 17 de marzo de 2011, Ch. comanche fue la especie predominante (Figura 1), mientras que en las fechas del 25 de marzo y 26 de agosto, y el 07 de septiembre de 2011, C. valida fue la más abundante. Ch. carnea y C. claveri fueron las especies más escasas, la primera se capturo una ocasión en el primer muestreo y la segunda en las dos últimas fechas y sitios de captura. Los resultados del ANVA mostraron diferencia significativa de la predominancia de C. valida y Ch. comanche respecto a Ch. rufilabris, C. claveri y Ch. carnea (p< 0.0004). Mientras que en el cálculo de la abundancia relativa por especie, C. valida mostró casi la mitad de ejemplares del total capturados (0.495), seguida de cerca por C. comanche (0.447), juntas representaron el 0.942 de abundancia relativa; el resto de las especies en total sólo sumaron 0.057 (Figura 2).
Figura 1 Cantidad de especímenes de Crhysopidae identificadas a especie, de adultos capturados en huertas de cítricos en Sinaloa, México.
Figura 2 Abundancia relativa de especies de Chrysopidae en huertas comerciales de naranja y limón mexicano en Sinaloa, México.
Etapa II. Evaluación de la capacidad de depredación de Ch. carnea, Ch. rufilabris, Ch. comanche y C. valida. En cuatro pruebas de depredación sobre huevos de D. citri no se detectó diferencia significativa entre tratamientos (p> 0.05); sin embargo, en todas las pruebas Ch. rufilabris mostró mayor consumo de presas en las primeras horas de exposición, después de cinco o seis horas ya había consumido 90% o más de los huevos disponibles. En la segunda prueba, Ch. comanche consumió más que Ch. carnea en las primeras cuatro lecturas de depredación (Figura 4). En la tercera evaluación Ch. carnea consumió más huevo en las primeras tres lecturas de depredación respecto a Ch. comanche (Figura 5). En la última evaluación de depredación de huevo Ch. comanche, depredó más que C. valida en las primeras cinco lecturas (Figura 6). Las especies de crisopa evaluadas consumieron prácticamente el total de huevos de D. citri antes de o a las 24 h de exposición (Figuras 4, 5 y 6).
Figuras 3, 4, 5 y 6 Consumo de huevos de Diaphorina citri por especies de crisopa de pies de cría provenientes de huertas de cítricos.
En la única evaluación sobre ninfas chicas (de primer y segundo instar) con Ch. rufilabris, Ch. comanche y C. valida, se obtuvo diferencia significativa (p< 0.001) en las primeras cinco lecturas de depredación. El consumo de ninfas chicas de D. citri fue significativamente diferente entre Ch. comanche y C. valida en las primeras cinco lecturas de mortalidad; y respecto a Ch. comanche y Ch. rufilabris se observó diferencia significativa en el consumo de ninfas en la primera y tercera lectura de depredación. Ch. comanche consumió 99 ejemplares de D. citri para las cuatro h de exposición (tercera lectura) de las presas. Las tres especies depredaron el total de ninfas chicas a las 24 h de exposición (Figura 7).
Figura 7 Consumo de ninfas chicas de Diaphorina citri por especies de crisopa de pies de cría provenientes de huertas de cítricos.
En la primera prueba de capacidad de depredación de Ch. rufilabris, Ch. comanche y Ch. carnea sobre ninfas grandes (cuarto y quinto instar) de D. citri, no se detectó diferencia significativa entre las lecturas de depredación (p> 0.001). El consumo de presas por Ch. rufilabris fue mayor en las primeras cuatro lecturas (1, 2, 3 y 5 h), pero a las 24 h Ch. comanche superó el consumo de las otras dos especies. Entre Ch. comanche y Ch. carnea la diferencia de consumo fue reducida, en las prumras cuatro lecturas de depredación, pero en todas las lecturas fue mayor para la primera especie. A las 24 h de exposición, todas las especies consumieron más de 90 ninfas grandes de D. citri en promedio (Figura 8). En la segunda prueba, con evaluación de Ch. rufilabris, Ch. comanche, Ch. carnea y C. valida, se observó diferencia significativa entre tratamientos (p< 0.001), de Ch. comanche respecto a C. valida y Ch. carnea, pero no respecto a Ch. rufilabris en la primera lectura (a una hora de exposición presas-depredador). En el resto de lecturas de depredación no se determinó diferencia significativa entre tratamientos a pesar de que los valores promedio de depredación se muestran diferentes (Figura 9), sobresaliendo Ch. comanche en las lecturas de las 5, 6 y 7 h de exposición. C. valida mostró el menor consumo de presas, sobre todo en las primeras tres lecturas de depredación, en el resto el consumo fue cercano al de Ch. carnea (Figura 9).
Discusión
Abundancia de las especies y diversidad
En otras regiones del país se ha indicado la presencia en las diversas especies de cítricos, de especies de Chrysopidae de los géneros Ceraeochrysa, Chrysopa, Chrysoperla, Eremochrysa y Leucochrysa, principalmente (López Arroyo, 2000; López-Arroyo et al., 2010). En el área citrícola de Sinaloa, solamente se encontraron especies de Chrysoperla y Ceraeochrysa, lo que muestra una escasa diversidad de este importante grupo de depredadores. Lo anterior, podría ser aún más crítico, ya que en al menos dos áreas se liberaron en forma comercial las especies C. valida y Ch. comanche. En la huerta de Caimanero, previo a los muestreos de captura del 16 de marzo de 2011 (Cuadro 1), se realizaron cuatro liberaciones de 10 000 huevos ha de Ch. comanche, para control de D. citri a intervalos de 15 días, por lo que se deduce que su predominancia fue influida, en parte, por las liberaciones. Mientras en la huerta de Sinaloa de Leyva, donde las especies capturadas fueron C. valida y C. claveri, se realizaron liberaciones de Ch. comanche y de C. valida, en los mismos intervalos y dosis señalados antes, en el periodo de octubre de 2010 a enero de 2011, y posteriormente, durante agosto del año 2011 se liberó en dos ocasiones con Ch. carnea, de pie de cría de cultivos herbáceos. Sin embargo, no se recuperaron adultos de esta última especie. La reducida presencia de Ch. carnea en los árboles de cítricos podría estar asociada con la preferencia de la especie por hábitats herbáceos, mientras que el resto de las especies son señaladas por ser de hábitos arbóreos (Brooks y Barnard, 1990; Brooks, 1994; Albuquerque et al., 2001).
En el estado de Sinaloa, predomina un clima cálido y semiárido con cierta variación en relación a la presencia de vegetación silvestre, la cual difiere en abundancia y diversidad, siendo relativamente mayor en la parte del centro al sur del estado; las temperatura media en los meses de invierno (de noviembre a marzo) fluctúa de 19 °C a 22 °C y, mientras que en los meses de verano 8de mayo a septiembre), fluctúa entre 24 °C y 28 °C. Las huertas de cítricos en las que se realizó la captura de adultos de Chrysopidae, están ubicadas en valles agrícolas, en los que en menor o mayor grado se realiza un abundante uso de plaguicidas y agroquímicos en general, especialmente en cultivos hortícolas, durante los meses de octubre a abril. Con relación a lo anterior, en todas las huertas se obtuvieron especímenes de C. valida, sólo en una huerta no se obtuvieron ejemplares de C. comanche y en dos huertas no se obtuvieron Ch. rufilabris. Mientras que Ch. carnea se obtuvo sólo en huertas del norte de Sinaloa y C. claveri se obtuvo en dos localidades, en huertas del municipio de La Cruz de Elota y de Sinaloa de Leyva. Se desconoce que factor determinó la obtención de las diferentes especies por huerta, aunque como ya se comentó, en las huertas de Caimanero y de Sinaloa de Leyva se realizaron liberaciones de C. valida y C. comanche.
El presente estudio constituye el primer reporte de identificación de especies de Chrysopidae asociadas al psílido asiático de los cítricos en Sinaloa.
Depredación: las especies de Chrysopidae evaluadas mostraron la misma capacidad de depredación; sin embargo, C. rufilabris mostró mayor voracidad en las primeras horas de exposición de las presas. Las especies evaluadas consumieron prácticamente el total de presas expuestas 24 h o antes de finalizar el período de evaluación. Con ninfas chicas se obtuvo diferencia significativa (p< 0.001) en las primeras cinco lecturas de exposición. C. comanche mostró mayor capacidad de depredación, seguida de C. rufilabris. No obstante, a las 24 h las tres especies consumieron generalmente las 100 presas expuestas. Con ninfas grandes, se obtuvo diferencia significativa (p< 0.001), Ch. comanche y Ch. rufilabris mostraron diferencia significativa en el consumo de presas en comparación de C. valida, en la primera lectura de consumo de presas (24 h). Como es normal, el consumo de ninfas grandes de D. citri fue menor que de huevos y ninfas chicas. Es necesario determinar el total de presas de D. citri requeridas, de diferentes estados de desarrollo, por cada especie de Chrisopidae de primero, segundo y tercer instar, para estimar la capacidad de consumo total.
Implicaciones para el control biológico de D. citri. La decisión de utilizar alguna especie de estos depredadores para el control biológico por aumento contra el psílido asiático de los cítricos, dependería de la adaptación reflejada en su predominancia en un ambiente determinado (Cortez-Mondaca et al., 2008); de la capacidad depredadora sobre el psílido en cuestión (Tauber et al., 2000) y de la factibilidad de producción de cada una, éste atributo tendría que incluir la capacidad de reproducción y la duración del ciclo de vida, porque influyen el costo de inversión por especímen reproducido. En el caso de factibilidad de reproducción, la diferencia entre las especies de Chrysoperla evaluadas es reducida; mientras las especies “carga basura” C. valida y C. claveri presentan un ciclo de vida larvaria superior en 3-4 días y períodos de preovisposición que difieren en 3-9 días, lo que involucra un mayor período de alimentación y mantenimiento en laboratorio; no obstante, estos factores podrían ser ventajas en campo, ya que se tendría a un depredador en activo durante mayor tiempo (López Arroyo et al., 1999; Albuquerque et al., 2001; López-Arroyo y De León, 2002).
La reproducción de crisópidos es factible, ya que en cada entidad del país hay al menos un laboratorio de reproducción de insectos benéficos y en la mayoría se reproduce alguna especie de Chrysoperla (Bahena, 2008; SENASICA, 2010).
Conclusiones
La mayor predominancia de C. comanche en cítricos, combinada con la capacidad de consumo de presas, sugieren que Ch. comanche puede tener mayor posibilidad de éxito contra el psílido asiático de los cítricos en Sinaloa, México.
El empleo de crisopa se propone como una alternativa que vendría a reducir la dependencia exclusiva del control químico para el control de D. citri. Además, evitaría los riesgos inherentes al uso de tóxicos en el amiente.
