Artículos

 

Áreas de abundancia potencial en México del vector del Huanglongbing, Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae)*

 

Areas of potential abundance of Diaphorina citri (Hemiptera: Liviidae), vector of the citrus greening disease in Mexico)

 

Gabriel Díaz-Padilla^1§, J. Isabel López-Arroyo², Ignacio Sánchez-Cohen³, Rafael Alberto Guajardo-Panes⁴, Gustavo Mora-Aguilera⁵ y Juan Ángel Quijano-Carranza⁶

 

¹ INIFAP-Sitio Experimental Teocelo. Carretera Xalapa-Veracruz km. 3.5 (Edificio SAGARPA), Colonia Ánimas; C. P. 91190, Xalapa, Veracruz. (228) 812 5744. ^§Autora para correspondencia: diaz.gabriel@inifap.gob.mx.

² INIFAP-Campo Experimental General Terán. Carretera Montemorelos-China km. 31, Col. Ex Hacienda las Anacuas, C. P. 67413, General Terán, Nuevo León. (826) 267 0260. (lopez.jose@inifap.gob.mx).

³ INIFAP-CENID-Relación Agua, Suelo, Planta, Atmósfera. km 6.5 margen derecha canal Sacramento. C. P. 35140. Gómez Palacio, Durango. (871) 159 0104. (sanchez.ignacio@inifap.gob.mx).

⁴ INIFAP-Sitio Experimental Teocelo. Carretera Xalapa-Veracruz km 3.5 (Edificio SAGARPA); Colonia Ánimas; C. P. 91190, Xalapa, Veracruz. (228) 812 5744. (guajardo.rafael@inifap.gob.mx).

⁵ Colegio de Postgraduados. Carretera México-Texcoco km 36.5, Montecillos, Texcoco. C. P. 56230. Estado de México. (morag@colpos.mx).

⁶ INIFAP-Campo Experimental Bajío, km 6.5 Carretera Celaya-San Miguel de Allende S/N, Celaya, Guanajuato. (461) 611 5323. (quijano.juanangel@inifap.gob.mx).

 

* Recibido: febrero de 2014
Aceptado: julio de 2014

 

Resumen

La presencia de Huanglongbing y su vector: Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) en México, aunado a la gran dispersión de la citricultura, dificultan su detección, control y manejo. Con el propósito de generar herramientas que faciliten la aplicación de estrategias para confrontar la problemática asociada al Huanglongbing y su vector, el presente estudio se desarrolló con el objetivo de implementar una metodología práctica y de uso sencillo para clasificar la presencia y abundancia potencial del vector y generar un mapa con la delimitación de las zonas potenciales de riesgo de desarrollo del insecto en el país. Se modelaron tres índices, dos basados en la temperatura (índice de generaciones potenciales, y días con condiciones favorables), y uno en la disponibilidad del hospedero (superficie plantada con cítricos). En el mapa final, cada índice fue ponderado respecto a su máximo, interpolado mediante el método de inverso de la distancia optimizado, y promediado con los demás para obtener el índice de riesgo promedio. Se encontró que los municipios con mayor índice de días con condiciones favorables fueron: Tuzantán, Chiapas, y Atoyac de Álvarez, Guerrero. Referente al índice de generaciones potenciales, los municipios de Rosario, Sonora, y Pichucalco, Chiapas, resultaron con 34 y 28 generaciones potenciales anuales, respectivamente. El máximo riesgo, índice de riesgo promedio, se encontró en los municipios de Álamo Temapache, Martínez de la Torre, y Papantla, Veracruz, y Atoyac de Álvarez, Guerrero. El método propuesto es práctico, económico y sin cálculos complicados; para mejorarlo, sería necesario incorporar información de humedad relativa, precipitación, fenología y especie de cítricos. Su utilidad radica en que auxilia en la toma de decisiones relacionadas con acciones de detección, monitoreo, muestreo y control del vector.

Palabras clave: Huanglongbing, sistemas de información geográfica, interpolación, riesgo.

 

Abstract

The presence of the citrus greening disease (HLB) and its vector: Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Liviidae) in Mexico, coupled with the large spread of the citrus industry, impede the detection, control and management. In order to generate tools that facilitate the implementation of strategies to confront the problems associated with HLB and its vector, this study was developed with the goal of implementing a practical and easy way to use a methodology for classifying the presence and potential of vector abundance and generate a map, showing the delineation of potential risk areas within the country. Three indices were modeled, two temperature-based (index of potential generations, IGP, and days with favorable conditions, IDCF), and another one on the availability of the host (citrus plantings, ISPC). On the final map, each index was weighted with respect to its maximum, interpolated using the inverse distance optimized method and averaged with others for the Egalitarian Risk Index (IRPM). We found that, the municipalities with the highest IDCF were Tuzantán, Chiapas, and Atoyac de Álvarez, Guerrero. Concerning IGP, the municipalities of Rosario, Sonora, and Pichucalco, Chiapas, presented 34 and 28 potential generations per year respectively. The maximum risk, IRPM, was found in the municipalities of Alamo Temapache, Martínez de la Torre, and Papantla, Veracruz, and Atoyac de Álvarez, Guerrero. The proposed method is practical, cheap and without complicated calculations; for improving it, it would be necessary to incorporate information regarding relative humidity, rainfall, phenology and species of citrus. Its usefulness lies by helping for decision making about actions for detection, monitoring, sampling and vector control.

Keywords: citrus greening disease, geographic information systems, interpolation, risk.

 

Introducción

La citricultura mundial se encuentra bajo una seria amenaza por la ocurrencia del Huanglongbing (HLB), la enfermedad más devastadora de los cítricos a nivel global (da Graca, 1991; Bové y Garnier, 2002; da Graca y Korsten, 2004; Bové, 2006), incluso superior en importancia a la tristeza de los cítricos (Virus Tristeza de los Cítricos), cuyos efectos catastróficos causaron la muerte de más de 116 millones de árboles de cítricos en el mundo (Roistacher y Bar-Joseph 1987; Rocha-Peña et al. 1995; Román et al., 2004). La primera detección de HLB en el Continente Americano fue en el año 2004, en el estado de Sao Paulo, Brasil. Desde su confirmación en Florida, E.U.A., en 2005, la dispersión de la enfermedad y su vector a través del Caribe, América Central y del Norte, ha sido considerablemente rápida (Gottwald et al., 2007; National Research Council. 2010). Las pérdidas por efectos de esta enfermedad son cuantiosas; tan solo en África y Asia, causó la muerte de 60 millones de árboles (da Graca y Korsten, 2004; Thohirah et al., 2009); en Sao Paulo, Brasil, en el período de 2005-2013 fue responsable de la eliminación de aproximadamente 35 millones de árboles (Portal Frutícola, 2014). En México, a través de acciones emprendidas en la Campaña Fitosanitaria de Prioridad Nacional contra el HLB, se detectó por primera vez en julio de 2009, en árboles de traspatio del Municipio de Tizimín, Yucatán; actualmente, la enfermedad ha sido detectada en 14 de los 23 estados citrícolas del país (SENASICA, 2014).

El impacto económico y social estimado del HLB, a tres años de establecido, en un escenario de alta presencia en México, sería la pérdida de 1.7 millones de toneladas y 112.2 millones de jornales, siendo, más vulnerable el cultivo de la naranja. Respecto a la exportación mexicana de cítricos frescos procesados, implicaría la reducción en el ingreso de divisas al país de 157 millones de dólares con respecto al año 2008 (Salcedo et al., 2010). Hoy en día, el limón mexicano también ha sido afectado por esta enfermedad. En abril de 2010, se informó de su presencia en la región productora de este cítrico en Tecomán, Colima, donde el Comité Estatal de Sanidad Vegetal de este estado (CESAVECOL) detectó más de 1 200 plantas sintomáticas en 140 huertas comerciales en los municipios de Tecomán, Armería, Manzanillo y Coquimatlán, desde los límites con el Estado de Michoacán hasta los del Estado de Jalisco, México; información precisa de las pérdidas de rendimiento que causa el HLB a través del tiempo es difícil de recabar debido a que es normal derribar los árboles positivos a dicha enfermedad (Flores et al., 2010; Robles et al., 2013).

El psílido asiático de los cítricos, Diaphorina citri (D. citri) Kuwayama (Hemiptera: Liviidae), además de que en infestaciones fuertes puede matar los brotes vegetativos o causar la abscisión de las hojas de los cítricos (Halbert y Manjunath, 2004), es el vector de Candidatus Liberibacter spp., una α-protobacteria restringida al floema, considerada como el agente putativo del HLB (Bové y Garnier, 2002; da Graca y Korsten, 2004; Bové, 2006). Las mayores infestaciones de D. citri pueden ocurrir en cualquier momento, siempre que existan condiciones ambientales favorables y disponibilidad de brotes vegetativos, cuya producción depende del clima, edad y variedad de la planta (Liu y Tsai, 2000; Medina et al., 2007; Hall et al., 2013). Por su parte, Aurambout et al. (2009) señala que la presencia y abundancia de D. citri es influenciada por múltiples componentes bióticos y abióticos, sobresalen de estos últimos la temperatura, humedad relativa y precipitación.

En algunos estudios sobre la presencia y abundancia D. citri en México, se delimitó la distribución espacial de su hábitat y su tasa de crecimiento poblacional; para tal efecto, Torres et al. (2013) analizaron series históricas diarias de temperatura y precipitación de todo el país y clasificaron las zonas citrícolas, en relación con la probabilidad de presentar condiciones favorables, para la reproducción continua y acelerada de D. citri. López-Collado et al. (2013) estimaron la distribución del hábitat y tasas de crecimiento poblacional de D. citri con el programa MaxEnt, el cual emplea capas bioclimáticas y datos puntuales de localización y distribución geográfica de la tasa de desarrollo y crecimiento poblacional. Mediante el ajuste de un modelo no-lineal, se utilizó la temperatura media anual como variable predictiva de su presencia potencial en un área determinada. Debido a que la delimitación o identificación de áreas de riesgo de desarrollo de la enfermedad o el vector es vital para la planeación de su manejo, el presente estudio se realizó con el objetivo de delimitar las zonas de riesgo de presencia y abundancia del vector del HLB en México, a través del uso de sistemas de información geográfica (SIG), modelación climática y técnicas de interpolación espacial.

 

Materiales y métodos

Para delimitar las áreas de riesgo agroclimático de D. citri se efectuaron dos etapas. La primera consistió en procesar la información climática y la referente a la superficie plantada de cítricos en el ámbito municipal; la segunda etapa consistió en integrar la información resultante a un SIG, para calcular el índice de riesgo potencial medio, a partir del cual se realizó la interpolación espacial. Cada proceso implicó los subprocesos señalados en la Figura 1, y explicados en líneas subsecuentes.

 

Proceso de la información climática

Para el cálculo de dos índices asociados al desarrollo de D. citri, generaciones potenciales y días favorables, se emplearon datos diarios del periodo 1980-2010, procedentes de 3 333 estaciones del Servicio Meteorológico Nacional (SMN), los cuales se integraron para su procesamiento, consulta y análisis en el SICLIMA-INIFAP desarrollado por Díaz y Cortina (2010); dicho sistema generó una base de datos con resultados de cálculo de temperaturas mínimas, máximas y medias históricas diarias para cada estación. En este sistema se implementaron las fórmulas básicas para obtener las normales de temperatura.

Donde: i= estación 1 ... estación 3 333; j= 1 ... 365; k= año 1 ... año n de cada estación

Donde: i= estación 1 ... estación 3 333; j= 1 ... 365; k= año 1 ... año n de cada estación

Donde: i= estación 1 ... estación 3 333; j= 1 ... 365

Grados día (GD): se define como la tasa de crecimiento o desarrollo biológico en plantas e insectos, su base es la cantidad de calor que una planta o insecto acumula durante una estación de crecimiento. Cada especie, sean cultivos, insectos, o enfermedades, se adaptan para desarrollarse a una temperatura base y disminuir su crecimiento a una temperatura máxima (Oliver, 2005); uno de los métodos más empleados es el método residual (Torres, 1995). En el caso de D. citri se consideró la temperatura umbral de 13.5°C (Nava et al., 2007), la cual se restó a la temperatura media diaria histórica del día j(tmed_j). La operación queda definida como:

Donde: tmed_j= (tmin_j + tmax_j)/2; j= 1 ... 365

Número de generaciones potenciales (NGP): de acuerdo con Nava et al. (2007), se requieren 211 GD para completar el desarrollo de una generación de D. citri; para tal efecto, se procedió a realizar el cálculo de generaciones potenciales con una temperatura umbral de 13.5° C para cada una de las 3 333 estaciones con la siguiente fórmula.

Donde: i= estación 1 ... estación 3 333; j= 1 ... 365; k= año 1 ... año n de cada estación; Tbase= 13.5 °C; NDT= Número de días totales; GD= 211; NAT= Número de años totales.

Índice de Generaciones Potenciales (IGP): una vez calculado el número de generaciones potenciales para cada estación, se calculó el índice de generaciones potenciales con respecto al máximo identificado en todas las estaciones, esto se hizo con la siguiente fórmula.

Número de días con condiciones favorables (NDCF): un día favorable es cuando la temperatura mínima es mayor a 15°C, y la máxima menor a 32°C, estos valores son descritos por Moschini et al. (2010) como temperaturas de confort para el desarrollo de D. citri y se puede expresar como:

Donde:

NAT= Número de años totales; i= estación 1 ... estación 3 333; j= 1 ... 365; k= año 1 ... año n de cada estación.

Índice de días con condiciones favorables (IDCF): este índice fue calculado sobre la base de la información generada de DCF calculándose el cociente de días con condiciones favorables y el máximo registrado en todas las estaciones analizadas, la expresión asociada a este índice se muestra en la siguiente expresión:

 

Procesamiento de información sobre superficie cultivada de cítricos

En la página del Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP, 2014), se consultó la superficie plantada con cítricos en los municipios productores para el año agrícola 2008; la cual se procesó, para conformar una base de datos con una estructura de fácil integración a un SIG, con el fin de para diferenciar la superficie plantada en municipios productores de cítricos en México, en una cobertura poligonal (Figura 4). Después, se realizó un proceso cartográfico de asignación de datos por ubicación (spatial join), es decir, se trasladó la información de una cobertura poligonal (municipios) a una puntual (estaciones del SMN) para homogeneizar y facilitar el procesamiento de la información.

Superficie plantada de cítricos (SPC): se estimó con la siguiente ecuación:

Donde: i= municipio 1, 2, 3, ..., n

Cítricos considerados para el cálculo SPC: lima, limón, mandarina, naranja, tangerina y toronja.

Índice de superficie plantada con cítricos (ISPC): se estimó con la siguiente ecuación:

Índice de riesgo potencial medio (IRPM): Se calculó el promedio aritmético de los tres índices descritos con anterioridad y que se representa como:

Donde: IRPM= índice de riesgo potencial medio; IGP= índice de generaciones potenciales; IDCF= índice de días con condiciones favorables; ISPC= índice de superficie plantada con cítricos.

 

Interpolación espacial de datos puntuales

La información resultante se almacenó en una base de datos asociada a las estaciones climáticas, referenciadas a una ubicación geográfica con valores de longitud (X) y latitud (Y), estos datos se exportaron a ArcGis el cual permite asociar la base de datos a un mapa digital de puntos georreferenciados; este software incluye un módulo de análisis geoestadístico para realizar procesos de interpolación espacial, el cual recibe el nombre de Geostatistical Analyst. Un proceso de interpolación genera una superficie continua de datos conformada por celdas que representan la información de un espacio geográfico basado en un grupo de puntos equidistantes (Johnston et al., 2001).

En este estudio el proceso de interpolación espacial empleado fue el de Inverso de la Distancia Optimizado, este método calcula el valor de un punto ponderando las mediciones de puntos vecinos en relación con su distancia, asigna el mayor peso al punto más cercano y disminuye en proporción a la distancia del resto de puntos (Burrough, 1997). La ecuación básica de este método es:

Donde: p_e= es el dato que se requiere estimar en el sitio e; p_i= indica el valor correspondiente a la estación vecina i; N= representa el número total de estaciones cercanas al sitio e que se emplearán para estimar el dato del sitio i y w_i denota el peso de la estación i calculado mediante la expresión:

Donde: N= es el número total de estaciones; d_e,i= representa la distancia entre el sitio a estimar e y la estación i, y β= indica el valor de potencial empleado, el cual es optimizado por el software.

La interpolación espacial de datos se aplicó a los valores puntuales de IGP, IDCF e IRPM resultando en productos cartográficos con la dispersión espacial de cada indicador.

 

Resultados

Número de generaciones potenciales (NGP)

El máximo número de generaciones potenciales fue de 34 en el estado de Sonora y de 28 en Chiapas, Guerrero y Michoacán. Los valores de temperatura media anual asociados a estos máximos son: media de 23.2 a 29.7 ^oC, máxima de 30 a 37 ^oC y mínima de 13 a 22 ^oC; y una altitud de 50 a 420 metros sobre el nivel medio del mar (msnm). (Cuadro 1).

Sobre la base de las resultados de NGP de cada una de las estaciones climatológicas (información puntual), se generó una superficie continua de valores mediante el modelo de inverso de la distancia optimizado obteniendo el mapa mostrado en la Figura 2, donde se destaca que en todo el territorio de la península de Yucatán y Tabasco, en la mayor parte de Veracruz y Tamaulipas, el noreste de Nuevo León y este de San Luis Potosí, pueden desarrollarse entre 15 y 33 generaciones potenciales de D. citri. Respecto a los estados de la vertiente hacia el océano Pacífico, se forma una franja que inicia en el centro-sur de Sonora, se extiende a través del territorio sinaloense, decrece en el sur del estado de Nayarit, y se amplía otra vez desde Puerto Vallarta, Jalisco, cubriendo en su totalidad los estados de Colima, Guerrero y Chiapas; y algunas áreas del centro-sur de Michoacán, sur-oeste de Oaxaca e Istmo de Tehuantepec.

 

Número de días con condiciones favorables (NDCF)

Los valores máximos de días favorables correspondieron a los estados de Chiapas y Guerrero, donde prácticamente los 365 días del año son favorables para el desarrollo de D. citri (Cuadro 2). Las temperaturas medias asociadas a estos máximos son de 22 a 25 ^oC, las máximas de 26 a 30 ^oC y las mínimas de 18 a 21 ^oC, y la altitud desde los 80 hasta los 1 220 msnm. Lo anterior sugiere que las temperaturas favorables se pueden presentar tanto en partes bajas como en las relativamente altas. Con base en los datos de temperatura de la estación climatológica finca San Cristóbal, Chiapas, se encontró que 361 de los 365 días del año, se presentan condiciones favorables para la presencia potencial de D. citri.

Una vez realizada la interpolación espacial de NDCF, se obtuvo el mapa que se presenta en la Figura 3, donde sobresale el número de días con condiciones favorables para el desarrollo de D. citri en los estados de la vertiente del Golfo de México, destaca una franja en el este de Tamaulipas donde es posible que existan de 74 a 350 días con condiciones favorables, en tanto que el estado de Veracruz presenta rangos de entre 99 y 350, para este estado se observa que en la región del Cofre de Perote, a partir de la cota altitudinal de 1200 msnm, existe un descenso abrupto de días con condiciones favorables, debido a la disminución de la temperatura por efecto de un gradiente altitudinal, lo cual puede establecerse como barrera natural límite del potencial de desarrollo de D. citri. Lo anterior podría significar una oportunidad de establecer cítricos de climas templados que no estarían bajo la amenaza potencial de Huanglongbing. En cuanto a los estados ubicados en el litoral del Océano Pacífico, se observa que en la mayor parte del Estado de Chiapas y en la región norte de Oaxaca, resultaron con más de 136 días con condiciones favorables.

 

Índice de superficie plantada (ISP) de cítricos en México

Se obtuvo la información de la superficie plantada de cítricos de cada uno de los municipios del país. La distribución geográfica de este indicador (Figura 4). Los municipios con mayor extensión de superficie se ubican en los estados de Veracruz, Tamaulipas, Tabasco, Michoacán y Colima, con superficies que van de 10 mil a 55 mil ha, en tanto que para estados como Sonora, Nuevo León y Michoacán se registran superficies en los municipios de entre 5 y 10 mil ha.

 

Índice de riesgo promedio (IRPM)

Una vez calculados los índices anteriores, se procedió al cálculo del índice de riesgo promedio puntual, basado en la ecuación 11, para cada estación considerada en el presente estudio. Al igual que los índices anteriores, a partir de la información puntual y mediante técnicas de interpolación espacial se obtuvo la representación geográfica de la Figura 5, donde los tonos van de blancos (menor riesgo) a gris intenso (mayor riesgo). Lo anterior permitió presentar en un solo mapa los tres índices parciales. Es posible observar los estados con las condiciones más apropiadas para que D. citri pueda desarrollarse considerando los tres índices: superficie plantada, generaciones potenciales y días favorables. Es importante destacar que por arriba de la cota altitudinal de 1,200 msnm, se forma una barrera física natural que podría impedir la presencia potencial de D. citri.

Las estaciones climatológicas con mayores índices de riesgo puntual promediado (IRPM), se ubican en el norte de Veracruz: Álamo, Martínez de la Torre y Papantla; y la de Atoyac de Álvarez en el estado de Guerrero. Los valores más altos a nivel nacional corresponden a la estación de Álamo Temapache del estado de Veracruz con valores de IRPM de 0.64, con una temperatura cercana entre 24 y 25.5 °C y con una altitud media sobre el nivel medio del mar por debajo de los 50 metros. Las zonas más propensas para que se desarrolle D. citri son las superficies costeras, siendo las frontales Golfo de México, donde existen las condiciones más favorables para su desarrollo. Destaca además que el sureste y norte del estado de Veracruz y los estados de Quintana Roo y Chiapas, predominan índices de riesgo altos. En la costa del pacifico los estados de Oaxaca, Guerrero y Michoacán presentan clases intermedias de riesgo (Figura 5).

 

Discución

Los diferentes índices obtenidos en el estudio generaron información que es relevante para el manejo del Huanglongbing en México; por ejemplo, en el IGP, índice de generaciones potenciales, los municipios de Rosario, Sonora, y Pichucalco, Chiapas, resultaron con 34 y 28 generaciones potenciales anuales, respectivamente (Cuadro 1); lo que podría considerarse como las áreas donde confluyen las condiciones de temperatura para producir este número de generaciones, las cuales al traslaparse resultarán en densidades poblacionales con niveles excesivamente altos e infestaciones resultantes severas. En lo referente al IDCF, índice de días con condiciones favorable para el desarrollo de D. citri, mostró que las localidades de Tuzantán, Chiapas, y Atoyac de Álvarez,

Guerrero, presentaron los valores mayores (Cuadro 2), es decir, podría considerarse que son las localidades en el país donde el insecto encontraría posiblemente las condiciones ideales para su desarrollo. En lo que respecta al IRPM, el índice de riesgo promedio, el valor máximo se registró en los municipios de Álamo Temapache, Martínez de la Torre, y Papantla, Veracruz, y Atoyac de Álvarez, Guerrero (Cuadro 3), lo que los convierte en las zonas más propensas para que se desarrolle D. citri y en las cuales por la cantidad de especímenes del vector que se producirían, se podría acelerar el proceso epidémico una vez que exista la presencia del patógeno en la zona; en el escenario de ocurrencia de infección, dichas localidades podrían convertirse en una fuente altamente generadora de inóculo (Gutiérrez y Luigi, 2013). Por lo antes descrito, consideramos que en la modelación de zonas potenciales para la distribución de D. citri es apropiado contemplar índices diversos, ya que pudiera resultar que zonas con elevado índice de generaciones potenciales, no necesariamente fuesen las de mayor número de días favorables, lo que generaría confusiones, predicciones o interpretaciones erróneas; la consideración y análisis de dichos índices serviría para respaldar inferencias mejores de los resultados.

La información que es pronosticado por nuestro estudio presenta desviaciones respecto a lo existente en forma natural en el país; por ejemplo, actualmente Huanglongbing ha sido registrado en cuatro municipios del estado de Guerrero (Acapulco, Florencio Villareal, La Unión de Isidoro Montes de Oca, Petatlán) (SENASICA 2014); Atoyac de Álvarez, con valores altos de los índices IDCF e IRPM (Cuadros 2 y 3), permanece libre del patógeno, más se encuentra en las cercanías entre Acapulco y Petatlán; será de interés seguir al menos la intensidad de la enfermedad para conocer su desarrollo en un área que aparentemente favorece abundancia máxima del vector. Una respuesta similar a la anterior ocurre para el estado de Chiapas, donde existen infecciones por HLB en los municipios de Palenque, Ocosingo, Marqués de Comillas, y Benémerito de Las Américas (SENASICA, 2014). Pichucalco (IGP alto) y Tuzantán (IDCF máximo) (Cuadros 1 y 2) están libres de HLB.

Sobre la presencia de la enfermedad en Chiapas, es necesario indicar que se carece de un patrón de la epidemia claramente asociado con el posible desplazamiento natural del vector, ya que los municipios afectados están distantes (SENASICA, 2014); es probable que componentes antropocéntricos estuviesen relacionados con la aparición de la enfermedad en las áreas afectadas. Dichos factores por el momento no se han incluido en el modelo, ya que es difícil distinguir tendencias de su influencia que pudiesen convertirse en datos validos para el sistema, ya que generalmente pueden suceder en forma accidental, circunstancial u ocurrir en una forma muy disgregada, y difícil de comparar por ejemplo con la información que analiza Gottwald et al. (2013) para detectar la enfermedad en medios urbanos en Estados Unidos de América.

Los pronósticos del modelo podrían ser mejorados con la incorporación de otras variables; por ejemplo la precipitación pluvial, humedad relativa, dirección y velocidad del viento, y la fenología del cultivo, sobre todo la etapa de brotación de yemas vegetativas, que es la fase de mayor riesgo de infestación por D. citri (Hall y Albrigo, 2007; Hall et al., 2013).

Para los factores antropocéntricos se deberá de buscar una forma para ponderar su influencia. También, será necesario incluir y asignar una ponderación a posibles vías de entrada de especies invasoras; por ejemplo, las detecciones iniciales de árboles infectados por HLB ocurrieron en áreas cercanas a zonas turísticas o puertos marítimos de intercambio comercial (Península de Yucatán; Puerto Vallarta, Jalisco; Nuevo Vallarta, Nayarit; Manzanillo, Colima. Posteriormente Mazatlán, Sinaloa; Baja California Sur, y Acapulco, Guerrero (SENASICA, 2014). Si bien podría ser relativamente tarde para el caso de Huanglongbing, la metodología se considera que serviría para aplicarla contra las amenazas que existen sobre la agricultura nacional (Pimentel et al., 2005; Hlasny, 2011; SEANASICA, 2014).

En el estado actual del modelo, es innegable su contribución potencial a la planeación para realizar el manejo regional que se ha planteado para solucionar el problema (Bassanezi et al., 2013; SENASICA, 2014).

Parte de la información que podría considerase de relevancia notoria en el presente estudio, es lo relacionado con la Cota altitudinal. En los mapas generados (Figura 2, 3 y 5) es posible observar que se produce un área clara, donde el desarrollo del insecto es limitado por el descenso en temperatura asociado con altitud y finalmente también por la ausencia de posibles hospederos (Figura 4 y 5). La información permite considerar explorar el establecimiento de cítricos que toleren condiciones frescas que sean adversas para el desarrollo del vector del Huanglongbing; esta estrategia ha sido utilizada con éxito en la citricultura de África y Asia, principalmente en China (da Graca, 1991; National Research Council, 2010). Será necesario validar la información de desarrollo del vector en esas zonas del país e iniciar a experimentar especies citrícolas con potencial para establecerse.

Es importante mencionar que los datos necesarios para efectuar la metodología propuesta en el presente estudio, son de fuentes públicas y de acceso fácil, su modelación es sencilla y práctica, requiere un mínimo de variables, sus cálculos matemáticos son sencillos y los procesos de fácil comprensión, esto a diferencia de otras metodologías como la propuesta por López-Collado et al. (2013), quienes utilizaron MaxEnt, un programa inductivo, de aprendizaje-máquina que emplea capas bioclimáticas y datos puntuales de localización. Estos autores, consideraron 19 capas bioclimáticas como entrada a su modelo, y aún con esta información, los resultados indicados son similares a los obtenidos en el presente estudio.

A pesar de la sencillez de nuestra metodología, el modelo obtenido también se considera que generó mejores predicciones que las producidas por Gutierrez y Luigi (2013) para el país; sin embargo, su estudio quizás por carecer de información climática regional, genera áreas que distan del escenario real que se registra en el país sobre presencia de Huanlongbing (SENASICA, 2014). Torres-Pacheco et al. (2013) aplicaron una metodología similar a la presente, considerando la presencia potencial de brotes vegetativos y la duración del periodo de crecimiento propuesto por FAO, con lo que logran aproximaciones relativamente más acordes a escenarios reales (SENASICA 2014).

Los estudios arriba indicados contribuyen a establecer las bases para integrar la modelación de riesgo, la cual ha sido hasta cierto punto desatendida en México, no obstante ser parte fundamental en la planeación e implementación de campañas de detección de enfermedades o control de poblaciones de plagas implementadas por instituciones enfocadas a esto como es el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) en México.

La modelación puntual y espacial de zonas de riesgo es fundamental en el entendimiento de la presencia potencial de cualquier plaga o enfermedad. Su cálculo puede ser de lo más sencillo considerando alguna variable, hasta lo más complicado integrando un complejo de variables y técnicas estadísticas y computacionales sofisticadas. Mediante el uso de la variable temperatura y la presencia potencial de hospederos, detectados mediante las zonas sembradas de cítricos, se obtuvo una representación cartográfica digital y una primera aproximación a la modelación de la presencia potencial de D. citri en México. Los resultados obtenidos podrían coadyuvar a la definición de protocolos de detección de hospedantes y/o árboles infectados por HLB, prever su infestación posible y monitorear su dispersión, y mediante su aprovechamiento en la planeación para la toma de decisiones, contribuir a optimizar el recurso económico y humano contemplado para el manejo del problema en el país.

 

Conclusiones

La modelación puntual y espacial de zonas de riesgo es fundamental en el entendimiento de la presencia potencial de cualquier plaga o enfermedad. Su cálculo puede ser de lo más sencillo considerando alguna variable, hasta lo más complicado considerando un complejo de variables y técnicas estadísticas y computacionales sofisticadas. Mediante el uso de la variable temperatura y la presencia potencial de hospederos, detectados mediante las zonas sembradas de cítricos, se obtuvo una representación cartográfica digital y una primera aproximación a la modelación de la presencia potencial de D. citri en México. Los resultados obtenidos podrían contribuir a la definición de protocolos de detección de hospedantes y/o árboles infectados por HLB, prever su infestación posible y monitorear su dispersión. Este modelo podría mejorarse incluyendo otras variables del clima y la fenología de cultivo, para lo cual es imprescindible su calibración, validación y significancia estadística.

 

Agradecimientos

Los resultados presentados, fueron financiados por los fondos para la investigación del proyecto FONSEC SAGARPA-CONACYT, número: 2009-108591.

 

Literatura citada

Aurambout, J. P.; Finlay, K. J.; Luck, J.; Beattie, G. A. C. 2009. A concept model to estimate the potencial distribution of the Asiatic citrus psyllid (Diaphorina citri Kuwayama) in Australia under climate change- A means for assessing biosecurity risk. Ecol. Modell. 220:2512-2524.         [ Links ]

Bassanezi, R. B.; Montesino, L. H.; Gimenes-Fernandes, N.; Yamamoto, P. T.; Gottwald, T.; Amorim, L. and Bergamin Filho, A. 2013. Efficacy of area-wide inoculum reduction and vector control on temporal progress of huanglongbing in young sweet orange plantings. Plant Dis. 97:789-796.         [ Links ]

Bové, J. M. 2006. Huanglongbing: a destructive, newly-emerging, century-old disease of citrus. J. Plant Path. 88:7-37.         [ Links ]

Bové, J. M. and Garnier, M. 2002. Phloem-and xylem-restricted plant pathogenic bacteria. Plant Sci. 163(6):1083-1098.         [ Links ]

Burrough, P. 1997. Principles of geographical information systems, Oxford University Press. Oxford, UK. 332 p.         [ Links ]

da Graca, J. V. 1991. Citrus greening disease. Annu. Rev. Phytopathol. 29:109-136.         [ Links ]

da Graca, J. V. and Korsten, L. 2004. Citrus huanglongbing: review, present status and future strategies, In: Naqvi, S. A. M. H. (Ed.). Diseases of fruits and vegetables. Kluwer Academic Publishers. The Netherlands. 1: 229-245.         [ Links ]

Díaz, G. y Cortina, M. F. 2010. Sistema de Información Climática del INIFAP (SIClima-INIFAP). INIFAP. Centro de Investigación Regional Golfo Centro. Campo Experimental Xalapa. Xalapa, Veracruz. México. 7-9 pp.         [ Links ]

Flores, R.; Robles, M. M.; Velázquez, J. J. y Manzanilla, M. A. 2010. Situación actual del huanglongbing (HLB) en limón mexicano bajo las condiciones agroecológicas de Colima. In: Robles, M. M. V.M.; Medina, V. M.; Velázquez, J. J. y Manzanilla, M. A. (Ed.) Memorias del Primer Simposio Internacional sobre Mejoramiento Genético de Cítricos. Tecomán, Colima. México. 1-20.         [ Links ]

Gottwald, T. R.; da Graça, J. V. and Bassanezi, R. B. 2007. Citrus Huanglongbing: the pathogen and its impact. Online. Plant Health Progress doi:10.1094/PHP-2007-0906-01-RV.

Gottwald, T.; Luo, W. and McRoberts, N. 2013. Risk-based residential HLB/ACP survey for California, Texas and Arizona. In: proceedings of the 3^th International Research Conference on Huanlongbing-IRCHLB III. February 4-8 2013. Orlando, Florida, USA. 43-47 pp.         [ Links ]

Gutierrez, P. A. and Ponti, L. 2013. Prospective analysis of the geographic distribution and relative abundance of Asian citrus psyllid (Hemiptera: Liviidae) and citrus greening disease in North America and the Mediterranean Basin. Florida Entomol. 96(4):1375-1391.         [ Links ]

Halbert, S. E. and Manjunath, K. L. 2004. Asian citrus psyllids (Sternorrhyncha: Psyllidae) and greening disease of citrus: a literature review and assessment of risk in Florida. Fl. Entomol. 87(3):401-402.         [ Links ]

Hall, D. G. and Albrigo, L. G. 2007. Estimating the relative abundance of flush shoots in citrus, with implications on monitoring insects associated with flush. HortScience 42:364-368.         [ Links ]

Hall, D. G.; Richardson, M. L.; Ammar, E.-D. and Halbert, S. E. 2013. Asian citrus psyllid, Diaphorina citri, vector of citrus huanglongbing disease. Entomol. Exp. App. 146:207-223.         [ Links ]

Hlasny, V. 2011. The stock of invasive insect species and its economic determinants. J. Econ. Entomol. 104:764-772.         [ Links ]

Johnston, K. J.; Ver Hoef, M.; Krivoruchko, K. and Lucas, N. 2001. Using ArcGis geostatistical analyst. ESRI. New York, United States of America. 300 p.         [ Links ]

Liu, Y. H. and Tsai, J. H. 2000. Effects of temperature on biology and life table parameters of the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri Kuwayama (Homoptera: Psyllidae). Ann. Appl. Biol. 137:201-206.         [ Links ]

López-Collado, J.; López-Arroyo, J. I.; Robles-García, P. L. and Márquez-Santos, M. 2013. Geographic distribution of habitat, development, and population growth rates of the Asian citrus psyllid Diaphorina citri in Mexico. J. Insect Sci. 13(114):1-17.         [ Links ]

Medina, V. M.; Zapian, G.; Robles, M. M.; Pérez, O.; Orozco, M.; Williams, T. y Becerra, R. 2007. Fenología, eficiencia productiva y calidad de fruta de cultivares de Naranjo en el trópico seco de México, Rev. Fitotec. Mex. 30:133-143.         [ Links ]

Moschini, R. C.; Heit, G. E.; Conti, H. A.; Cazenave, G. y Cortese, L. 2010. Riesgo agroclimático de las áreas citrícolas de Argentina en relación a la abundancia de D. citri. SENASA. Buenos Aires, Argentina. 14 p.         [ Links ]

National Research Council (NRC). 2010. Strategic planning for the Florida citrus industry: addressing citrus greening disease. Washington, D.C. The National Academies Press. 1-4 pp.         [ Links ]

Nava, D. E.; Torres, M. L. G.; Rodríguez, M. D. L.; Bento, J. M. S. and Parra, J. R. P. 2007. Biology of Diaphorina citri (Hem., Psyllidae) on different hosts and at different temperatures. J. Appl. Entomol. 131(9-10):709-715.         [ Links ]

Oliver, J. E. 2005. Encyclopedia of world climatology (encyclopedia of earth sciences series). Springer. New York. 315 p.         [ Links ]

Pimentel, D.; Zuniga, R. and Morrison, D. 2005. Update on the environmental and economic costs associated with alien-invasive species in the United States. Ecol. Econom. 52(3):273-288.         [ Links ]

Portal frutícola. 2014. Entrevista al Dr. Renato B. Bassanezi. Fundecitrus. Sao Paulo presume de su éxito en la lucha contra el HLB.

Robles-González, M. M.; Velázquez-Monreal, J. J.; Manzanilla-Ramírez, M. Á.; Orozco-Santos, M.: Medina-Urrutia, V. M.; López-Arroyo, J. I. y Flores-Virgen, R. 2013. Síntomas del Huanglongbing (HLB) en árboles de limón mexicano [Citrus aurantifolia (Christm) Swingle] y su dispersión en el estado de Colima, México. Rev. Chapingo. 19(1):15-31.         [ Links ]

Rocha-Peña, M. A.; Lee, R. F.; Lastra, R.; Niblett, C. L.; Ochoa-Corona, F. M.; Garnsey, S. M. and Yokomi, R. K. 1995. Citrus tristeza virus and its aphid vector Toxoptera citricida: Threats to citrus production in the Caribbean and Central and North America. Plant. Dis. 79:437-443.         [ Links ]

Roistacher, C. N and Bar-Joseph, M. 1987. Aphid transmission of citrus tristeza virus: a review. Phytophylactica 19:163-167.         [ Links ]

Román, M. P.; Cambra, M.; Juárez, J.; Duran, N.; Tanaka, F. A. O.; Alves, E.; Kitajima, E. W.; Yamamoto, P. T.; Bassanezi, R. B.; Teixeira, D. C.; Jesus, W. C.; Ayres, A. J.; Gimenes, N.; Rabenstein, F. and Girotto, L. F. 2004. Sudden death of citrus in Brazil: a graft-trasmissible bud union disease. Plant Dis. 88(5):453-467.         [ Links ]

Salcedo, D.; Hinojosa, R.; Mora, G.; Covarrubias, I.; DePaolis, F.; Cíntora, F. y Mora, S. 2010. Evaluación del impacto económico de Huanglongbing (HLB) en la cadena citrícola mexicana. IICA-SAGARPA-SENASICA. México. 146 p.         [ Links ]

Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA). 2014. Huanglongbing de los cítricos. http://www.senasica.gob.mx/?id=4608.         [ Links ]

Sistema de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP). 2014. Datos de superficie plantada de cítricos. http://www.siap.gob.mx/.         [ Links ]

Thohirah, A.; Hajivand, S.; Kamaruzaman, S. and Siti Nor, A. A. 2009. Control of Huanglongbing (HLB) disease with reference to its occurrence in Malaysia . Afr. J. Biotech. 8(17):4007-4015.         [ Links ]

Torres-Pacheco, I.; López-Arroyo, J. I.; Aguirre-Gómez, J. A.; Guevara-González, R. G.; Yánez-López, R.; Hernández-Zul, M. I. and Quijano-Carranza, J. A. 2013. Potential distribution of Diaphorina citri (Hemiptera: Psyllidae) vector of huanglongbing in Mexico. Fl. Entomol. 96(1):36-47.         [ Links ]

Torres, R. E. 1995. Agrometeorología. 3^a. edición. Trillas. México. 70 p.         [ Links ]