Notas de investigación

 

Fecundidad y alimentación de Tamarixia triozae (Hymenoptera: Eulophidae) sobre el psílido de la papa Bactericera cockerelli*

 

Fertility and feeding of Tamarixia triozae (Hymenoptera: Eulophidae) on potato psyllid Bactericera cockerelli

 

Claudia Cerón-González¹, J. Refugio Lomeli-Flores^1§, Esteban Rodríguez-Leyva¹ y Alfonso Torres-Ruíz²

 

¹ Posgrado en Fitosanidad, Entomología y Acarología- Colegio de Postgraduados. Carretera México-Texcoco km 36.5, Montecillo, Texcoco, Estado de México, 56230. C. P. 56230. Tel: 5959520200. (cleroga_ga@hotmail.com; esteban@colpos.mx). ^§Autor para correspondencia: jrlomelif@hotmail.com.

² Koppert México, Circuito Nte. 82, Parque industrial El Marqués, 76246. El Marqués, Querétaro, México. (atorres@koppert.com.mx).

 

* Recibido: enero de 2014
Aceptado: abril de 2014

 

Resumen

Tamarixia triozae es un ectoparasitoide sinovigénico que se alimenta sobre su huésped, el psílido de la papa (Bactericera cockerelli), esto le confiere ventaja como agente de control biológico, ya que elimina ninfas del psílido por oviposición y depredación. Para determinar el potencial de T. triozae en la regulación de poblaciones de B. cockerelli, en el presente estudio se determinó la fecundidad media y capacidad depredadora bajo condiciones de laboratorio (25±1 °C, 70±10% HR y 12:12 h L:O). Las hembras de T. triozae vivieron 30.9 días (10-59 días). Cada hembra consumió en promedio 181 ninfas (31- 529 ninfas) y tuvo una fecundidad media de 130 huevos (28-316 huevos), lo cual implica que para producir cada huevo, una hembra requiere consumir en promedio 1.39 ninfas de B. cockerelli.

Palabras clave: Tamarixia triozae, Bactericera cockerelli, control biológico, depredación, parasitoides.

 

Abstract

Tamarixia triozae is an ectoparasitoid that feeds on its host, the potato psyllid (Bactericera cockerelli), this gives advantage as a biological control agent because it removes psyllid nymphs for oviposition and predation. In order to determine the potential of T. Triozae in regulating populations of B. cockerelli, in this study the mean fertility and predatory capacity was determined under laboratory conditions (25 ± 1 °C, 70 ± 10% RH and 12:12 h L: D). The females of T. Trioza and lived 30.9 days (10-59 days). Each female nymphs consumed on average 181 (31-529 nymphs) and had a mean of 130 eggs fertility (28-316 eggs), which implies that each egg to produce a female requires consuming on average 1.39 nymphs of B. cockerelli.

Keywords: Tamarixia triozae, Bactericera cockerelli, biological control, predation, parasites.

 

El conocimiento de la biología reproductiva en parasitoides es un elemento clave para determinar su potencial en un programa de control biológico (Jervis et al., 2001). Esta información permite tomar decisiones para la cría masiva y su posible aplicación en campo de la especie en estudio. Tamarixia triozae (Burks) es un ectoparasitoide sinovigénico con hábitos de depredación sobre su hospedero, el psílido de la papa Bactericera cockerelli (Sulc.) (Johnson, 1971; Rojas, 2010). En Estados Unidos de América se reportan porcentajes de parasitismo menores de 20% (Butler y Trumble 2012).

Sin embargo, en México existen registros de parasitismo de hasta 80% en cultivos de chile y jitomate en regiones productoras de los estados de Oaxaca y San Luis Potosí, principalmente en huertas con reducida aplicación de insecticidas (Bravo y López, 2007; Garza et al., 2007). Éste parasitoides se encuentra presente de forma natural desde el norte de EE.UU. hasta el sur de México (Johnson, 1971; Lomeli-Flores y Bueno, 2002), por lo que se considera como un agente de control biológico potencial del psílido de la papa, mediante liberaciones masivas, por lo que el objetivo del presente trabajo consistió en determinar la capacidad depredadora y la fecundidad de hembras de T. triozae a través del tiempo al utilizar como presa/huésped al psílido de la papa.

En el Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas, ubicado en Texcoco, Estado de México, se produjeron en ausencia de insecticidas los organismos Tamarixia triozae y Bactericera cockerelli, en invernaderos y cámaras de cría, sobre plantas de jitomate (Solanum lycopersicum L.) variedad Río Grande. Ambas especies se mantienen en cría desde 2010 de acuerdo con la metodología descrita por Rojas (2010) y Luna-Cruz et al. (2011). Para la producción de ninfas del psílido se utilizaron plantas de jitomate de 30 días de edad colocadas en macetas dentro de jaulas entomológicas, de 90 x 90 x 95 cm, cubierta con organza.

Para la producción de parasitoides se usaron cuatro jaulas de 40 x 30 x 30 cm, también cubiertas con organza, en donde se expusieron ninfas de 4° y 5° ínstar de B. cockerelli a 200 adultos de T. triozae por un periodo de 72 h. Las plantas se revisaron después de dos semanas, se recolectaron las ninfas con signos de parasitismo caracterizado por la adquisición de un color cobrizo y la adhesión del cuerpo a la hoja (Rojas, 2010). Las ninfas parasitadas se llevaron a una cámara bioclimática (25 ± 1 °C, 70±10% HR y fotoperiodo 12:12 L:O.) y se colocaron en una jaula de acrílico de 50 x 50 x 35 cm con tela de organza en una de sus paredes para permitir ventilación, lo anterior permitió la colecta de adultos del parasitoide de una edad conocida. Los adultos emergidos se separaron diariamente y alimentaron con líneas de miel hasta su utilización en los experimentos.

La unidad experimental, para determinar fecundidad y depredación, consistió en una caja Petri de 4.5 cm de diámetro y 1.5 cm de profundidad con tres orificios laterales sellados con tela organza para favorecer la ventilación. Al fondo de cada caja Petri se colocó un disco foliar de jitomate, del mismo diámetro de la caja Petri, sobre papel húmedo y sobre cada disco se depositaron 12 ninfas de 4° y 5° ínstar durante los primero siete días; a partir del octavo día se colocaron otras 12 ninfas de la misma edad; de esta forma se tuvieron 24 ninfas en cada repetición por día, lo anterior fue debido a que en estudios previos se indica que a partir de ese tiempo la ovoposición se incrementa (Rojas 2010).

Finalmente en la caja Petri se introdujo una pareja de T. triozae no mayor de 24 h de edad. En la tapa de la caja Petri se colocó una línea fina de miel, un hisopo de algodón húmedo con el fin de proporcionar alimento y agua a los parasitoides. Se realizaron 20 repeticiones, una pareja de parasitoides representó una repetición. Cada 24 h y hasta la muerte de las hembras, cada pareja se transfirió a una nueva caja Petri acondicionada como se indicó arriba y con ninfas. En las ninfas expuestas las 24 h anteriores se cuantificó, bajo un microscopio estereoscópico, el número de huevos y el número de ninfas muertas por alimentación. Las ninfas parasitadas se identificaron por la presencia del huevo, localizado ventralmente entre las patas (observación personal); mientras que las ninfas con daño por alimentación se identificaron por su apariencia seca o deshidratada, con al menos un punto necrótico y presentar un encorvamiento o flexión en forma de "v" (Vega-Chávez, 2010). Todo el estudio se desarrolló en cámaras climáticas a 25 ± 1 °C, 70±10% HR y fotoperiodo 12:12 L:O.

Se realizó una prueba de regresión simple, para determinar el grado de asociación entre la fecundidad total y el número de ninfas depredadas por hembras, durante toda su vida; y la relación entre fecundidad y sobrevivencia de hembras. Por otro lado, la dinámica de oviposición y depredación sobre el huésped por día se graficó, y la fecundidad y depredación por hembra entre semanas se comparó utilizando un análisis de varianza (Anova); en caso de encontrar diferencias significativas en oviposición y depredación entre semanas, se realizó una prueba de separación de medias Tukey (p= 0.05) con el programa Statistix 8.1.

Los resultados mostraron una relación positiva entre la fecundidad total de T. triozae y el total de ninfas consumidas por cada hembra (R²= 0.798; Y= 0.566× + 27.28) y, también entre fecundidad total y la sobrevivencia (R²= 0.792; Y= 8.24× + 73.38). Éstos resultados reafirman que en organismos sinovigénicos las hembras buscan activamente presas para obtener de la hemolinfa los nutrientes necesarios para la producción de huevos como fue señalado por Jervis et al. (2001), un mayor consumo de presas puede significar mayor fecundidad, aunque también las hembras más longevas (para este estudio 59 días) produjeron más huevos (529), comparado con las más jóvenes (10 d) que produjeron menor cantidad de huevos (31); este fenómeno ha sido observado en otros microhimenópetros como es el caso de Encarsia formosa Gahan (Burger et al., 2005).

Las hembras de T. triozae vivieron en promedio 30.9 días (10-59 d), cada hembra en promedio consumió 181 ninfas con un mínimo de 31, y un máximo de 529. La fecundidad media por hembra fue de 130 huevos (28-316 huevos), lo cual implica que para producir un huevo cada hembra requirió en promedio el consumo de 1.39 ninfas de B. cockerelli. Lo anterior indica que una sola hembra es capaz de eliminar en su vida en promedio 312 ninfas (75-789 ninfas), de las cuales 56% correspondieron a parasitismo y 44% restante a depredación.

Éstos datos difieren significativamente de los reportados por Chien et al. (1991) para la especie T. radiata (Waterston) quienes señalan que éste parasitoide es capaz de eliminar en promedio más de 500 ninfas, 80% por parasitismo y el restante 20% por depredación, ésta diferencia puede deberse a que T. radiata posiblemente obtenga beneficios directos al disponer de las excreciones azucaradas de su huésped (mielecilla) que no sólo contiene azúcares, sino también cantidades importantes de aminoácidos que los parasitoides pudieran utiliza para la producción de huevos, como lo indica Burger et al. (2005) en su estudio sobre E. formosa.

Tamarixia triozae mostró un período de pre-oviposición corto (Figura 1). La mayoría de las hembras (65%) iniciaron la oviposición al primer día del experimento, mientras que sólo 10% lo hizo al tercer día, aunque el promedio de huevos por hembra por día fue relativamente bajo (>3) en los primeros tres días. Lo que sugiere que las hembras de esta especie durante su estado larval adquieren parte de los nutrientes que utilizarán en la producción de los primeros huevos. Esto se ha demostrado en otras especies (Ueno y Ueno 2007), y se pudiera relacionar con la capacidad de buscar huépedes inmediatamente para ovipositar pero también para estimular, al mismo tiempo, el inicio del proceso de alimentación sobre el huésped.

Éste reducido periodo de pre-oviposición, permite que en un programa de control biológico por aumento se pueda liberar el parasitoide inmediatamente después de su emergencia, e incluso puede ser liberado en etapa de pupa ya que después de la emergencia tendrá capacidad de buscar hospederos. El incremento en fecundidad, después del tercer día, coincide con varios autores que plantean que los parasitoides sinovigénicos típicamente nacen con un número limitado de huevos y su incremento depende en gran medida de las presas que consuman los adultos (Jervis y Kidd 1986; Jervis et al., 2001; Ueno y Ueno, 2007), lo que se ve reflejado en el presente estudio, ya que después de la baja producción de huevos en los primeros días, la fecundidad como la depredación se incrementó paulatinamente.

Refiriéndose a oviposición y depredación de parasitoides que realizan alimentación sobre el huésped, Jervis y Kidd (1986) señalaron que el comportamiento puede ser concurrente o no concurrente. En este caso se refieren a la capacidad de los parasitoides para colocar huevos sobre los huéspedes de donde se alimentan (concurrente) o no usarlos para ambas actividades (no concurrente). De acuerdo a este señalamiento T. triozae estaría más en la segunda categoría (no concurrente), y aunque eso tiene que ver más con razones evolutivas en la manera de explotar los recursos (Jervis y Kidd 1986), y la relación tamaño huesped y parasitoide ya que en el caso de T. triozae un solo huésped no podría ser suficiente para ambas actividades.

Los máximos niveles de oviposición y depredación, en el presente estudio, se presentaron entre los días 10 y 38, con una fecundidad entre los 3 y 7 huevos por hembra por día y, un promedio de depredación entre los 4.5 y 10 ninfas por hembra por día, considerando un mayor número de ninfas parasitadas que depredadas. Finalmente después del día 38 se presentó una fluctuación caótica en donde en algunos días, la relación fecundidad/depredación fue menor a uno y otros mayor a tres, lo cual puede ser consecuencia de la edad de las hembras y no necesariamente de los niveles de consumo de presas.

Considerando que la relación entre fecundidad y alimentación sobre el hospedero es difícil de describir en una dinámica diaria, se realizó una comparación de fecundidad y depredación por hembra por semana (Figura 2). Aunque hubo hembras que vivieron 59 días (aproximadamente 8.5 semanas) en el análisis sólo se incluyeron las primeras cinco semanas, ya que más de 50% de las hembras murieron después de la quinta semana. Los resultados obtenidos señalan que el promedio de huevos producidos por hembra fue diferente significativamente entre la semana uno y las posteriores (F_4,82= 2.95; p= 0.025), en cambio no se obtuvieron diferencias significativas en los niveles de depredación entre semanas (F_4,82= 2.28; p= 0.07).

Asimismo, durante la primera semana se presentaron los más bajos niveles de parasitismo y depredación, con una relación fecundidad/depredación cercana a uno; mientras que en la semana tres y cinco una hembra en promedio produjo un poco más de 1.7 huevos por cada ninfa depredada, lo que permite confirmar que T. triozae es un parasitoide sinovigénico que desde su nacimiento es capaz de buscar su presa e iniciar la oviposición, incluso en hembras no apareadas ya que estudios previos, demuestran que en ausencia de machos las hembras de esta especie colocan huevos fértiles en la presa y que estos solo dan origen a machos.

Como conclusión, se puede señalar que T. triozae es una especie sinovigénica con alto potencial para el control del psílido de la papa, ya que una hembra puede eliminar más de 300 ninfas de este insecto; además disponen de un periodo de preoviposición corto (menor a un día) y su tasa de fecundidad puede verse influenciada por el número de presas consumidas y la longevidad de la hembra.

De acuerdo con lo anterior se recomienda que, en programas de cría masiva del parasitoide, se utilicen presas de alto valor nutrimental y no se mantengan las colonias más allá de cinco semanas para optimizar su uso, considerando que la sobrevivencia promedio obtenida es aproximadamente de 70% a esa fecha,. Adicionalmente, los resultados permiten inferir que este parasitoide puede ser liberado en campo inmediatamente después de que emerjan los adultos o incluso a nivel de pupa, ya que inician el parasitismo muy cerca a la emergencia de los adultos. No obstante lo anterior se sugiere realizar estudios relacionados con su eficiencia en condiciones de invernadero y campo abierto.

 

Agradecimientos

A CONACYT- México, por la beca completa para realizar estudios de Maestría en Ciencias otorgada al primer autor. Al proyecto INNOVAPYME 154411. "Desarrollo tecnológico para el control biológico de plagas en cultivos de jitomate y chile en ambientes protegidos", asignado a Koppert México S. A. de C. V., por el financiamiento parcial proporcionado para esta investigación y por la beca para concluir este escrito; y al grupo de Control Biológico del Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas.

 

Literatura citada

Bravo, M. E. y López, L. P. 2007. Principales plagas del chile de agua en los valles Centrales de Oaxaca. Agroproduce, Revista de la Fundación Produce Oaxaca A. C. 14-15 pp.         [ Links ]

Burger, J. M. S.; Kormany, A.; van Lenteren, J. C. and Vet, L. E. M. 2005. Importance of host feeding for parasitoids that attack honeydew-producing hosts. Ent. Exper. Applicata. 117: 47-154.         [ Links ]

Butler, D. C. and Trumble, J. 2012. The potato psyllid, Bactericera cockerelli (Sulc) (Hemiptera: Triozidae): life history, relationship to plant diseases, and management strategies. Terr. Arthropod. Rev. 5:87-111.         [ Links ]

Chien, C. C.; Chu, Y. I. and Ku, H. C. 1991. Parasitic strategy, morphology and life history of Tamarixia radiate (Hymenoptera: Eulophidae). Chin. J. Entomol. 11:264-281.         [ Links ]

Garza, U. E.; Rivas, M. A. y Moreno, Ch. J. G. 2007. Manejo integrado de las plagas del chile y jitomate en el Altiplano de San Luis Potosí. Campo experimental Sur de Tamaulipas. Sitio Experimental Ébano. INIFAP-CIRNE. San Luis Potosí, México. Folleto para productores Núm. 9. 47 pp.         [ Links ]

Jervis, M. A.; Heimpel, G. E.; Ferns, P: N.; Harvey, J. A. and Kidd, N. A. C. 2001. Life- history strategies in parasitoid wasps: a comparative analysis of 'Ovigeny'. J. An. Ecol. 70:442-458.         [ Links ]

Jervis, M. A. and Kidd, N. A. C. 1986. Host feeding strategies in hymenopteran parasitoids. Biol. Rev. 61:395-434.         [ Links ]

Johnson, T. E. 1971. The effectiveness of Tetrastichus triozae Burks (Hymenoptera: Eulophidae) as a biological control agent of Paratrioza cockerelli (Sulc.) (Homoptera: Psyllidae) in north central Colorado. M. S. Thesis. Colorado State Univ. Fort Collins, Colorado. 57 pp.         [ Links ]

Lomeli-Flores, J. R. y Bueno, R. 2002. Nuevo registro de Tamarixia triozae (Burks) parasitoide del psílido del tomate Paratrioza cockerelli (Sulc) (Homoptera: Psyllidae) en México. Folia Entomol. Mex. 41:375-376.         [ Links ]

Luna-Cruz, A.; Lomeli-Flores, J. R; Rodríguez-Leyva, E.; Ortega-Arenas, L. D. y Huerta-De la Peña, A. 2011. Toxicidad de cuatro insecticidas sobre Tamarixia triozae (Burks) (Hymenoptera: Eulophidae) y su hospedero Bactericera cockerelli (Sulc.) (Hemiptera: Triozidae), 2011. Acta Zool. Mex. 27:509-526.         [ Links ]

Rojas, P. 2010. Biología de Tamarixia triozae (Burks) (Hymenoptera: Eulophidae) parasitoide de Bactericera cockerelli (Sulc) (Hemiptera: Triozidae). Tesis de Maestría en Ciencias. Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas. Montecillo, Estado de México. 58 pp.         [ Links ]

Ueno, T. and Ueno, K. 2007. The effects on host-feeding on synovigenic egg development in an endoparasitic wasp Itoplectis naranyae. J. Insect Sci. 7:1-13.         [ Links ]

Vega-Chávez, J. L. 2010. Determinación de alimentación y preferencia de Tamarixia triozae (Burks) (Hymenoptera: Eulophidae) sobre estadíos de Bactericera cockerelli (Sulc.) (Hemiptera: Psillidae). Tesis de Licenciatura. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN). Buenavista, Saltillo, Coahuila, México. 35 pp.         [ Links ]