Artículos

 

Características de planta, suelo y productividad entre sorgo fertilizado e inoculado con micorriza arbuscular*

 

Plant traits, soil and productivity between fertilized sorghum and inoculated with arbuscular mycorrhizal

 

Arturo Díaz Franco¹, Jaime R. Salinas García¹, Fidel Espinosa Sandoval², María de los Ángeles Peña del Río³, Francisco R. de la Garza Requena² y Oscar Arath Grageda Cabrera^4§

 

¹ Campo Experimental Río Bravo-INIFAP. Carr. Matamoros-Reynosa, km 61.Apdo. Postal 172, 88900, Río Bravo, Tam., México. (diaz.arturo@inifap.gob.mx)

² Facultad de Ingeniería y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas. Centro Universitario Adolfo López Mateos, 87149, Cd. Victoria, Tamaulipas, México.

³ Campo Experimental General Terán, INIFAP. Carr. Montemorelos-China, km 31. Apdo. Postal 3, 67400, General Terán, N.L., México.

⁴ Campo Experimental Bajío. INIFAP. Carretera Celaya-San Miguel de Allende, km 6.5. Celaya, Guanajuato, México. C. P. 38110. Tel. 01 461 6115323. Ext. 233. §Autor para correspondencia: grageda.oscar@inifap.gob.mx.

 

* Recibido: junio de 2013
Aceptado: febrero de 2014

 

Resumen

La inoculación con hongos formadores de micorrizas es una alternativa para mejorar el balance biológico del suelo y reducir el uso de fertilización inorgánica (FI). Durante cinco años consecutivos (2002-2006), se determinaron algunas características de suelo y planta en sorgo cultivado con inoculación del hongo micorrízico Rhizofagus intraradices (RI) y testigo fertilizado con 60-20-00 (FI). El rendimiento de grano fue similar entre tratamientos durante los cinco años, aunque el inoculado con RI superó en 17.7% ($ 216.00 ha^-1) la relación beneficio-costo con relación a FI. El contenido de clorofila, altura de planta, biomasa pH, materia orgánica, conductividad eléctrica, P y K no presentaron significancia estadística entre los dos tratamientos. El N del suelo en FI superó con 6.7 mg kg^-1 al suelo con inoculación de RI. Por el contrario, la biomasa radical, el número de esporas de hongos micorrízicos arbusculares en el suelo y la emisión de CO₂ del suelo se incrementaron con la micorrización. El impacto de R. intraradices manifestó mayores rentabilidad de la producción de sorgo (ahorro de $ 926.00ha^-1) y actividad biológica en el suelo.

Palabras clave: Sorghum bicolor, Glomus intraradices, Rhizofagus intraradices, fertilidad de suelo, nutrición.

 

Abstract

Inoculation with mycorrhizal fungi is an alternative to improve the biological balance of the soil and reduce the use of inorganic fertilizer (IF). For five consecutive years (2002-2006), some characteristics of soil and plant sorghum grown with mycorrhizal fungi inoculation Rhizofagus intraradices (RI) and fertilized with 60-2000 control (FI) were determined. Grain yield was similar between treatments during the five years, although the inoculated RI exceeded 17.7 % ($ 216.00 ha^-1) benefit-cost relative to the FI relationship. Chlorophyll content, plant height, biomass, pH, organic matter, electrical conductivity, P and K showed no statistical significance between both treatments. The soil N with FI exceeded 6. 7 mg kg^-1 soil inoculation with RI. In contrast, root biomass, the number of spores of arbuscular mycorrhizal fungi in soil and soil CO₂ emission increased with mycorrhizae. The impact of R. intraradices showed higher profitability of sorghum production (savings of $ 926.00 ha^-1) and biological activity in the soil.

Keywords: Sorghum bicolor, Glomus intraradices, Rhizofagus intraradices, soil fertility, nutrition.

 

Introducción

El deterioro progresivo de los agroecositemas y el incremento de los costos en la producción, han dado origen a que la agricultura muestre productividad y rentabilidad insatisfactorias. En particular el sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench.] es el monocultivo de secano de mayor importancia en la región subtropical de Tamaulipas, cuyas limitaciones nutrimentales se han atendido mediante la adición de fertilizantes inorgánicos y su rentabilidad ha permanecido en el último decenio en un punto crítico para el productor (Salinas et al., 2006). Williams et al. (2006), señalaron que es urgente la generación de tecnologías que disminuyan los costos de producción y que maximicen la rentabilidad del sorgo. Sin embargo, Roldán et al. (2006) y Díaz et al. (2007a) mencionan que las nuevas tecnologías deben estar dentro del criterio de agricultura sostenible, a través del manejo de los recursos disponibles en forma racional.

La agroecología contempla el mantenimiento del ambiente en los diversos sistemas agrícolas, así como el desarrollo de aspectos relacionados al continuo proceso de adaptación, cambio cultural y socioeconómico; todo ello mediante el uso de prácticas que son ecológicamente sanas, que satisfagan las necesidades de producción, que contribuyan con la economía y que mantengan los recursos naturales en equilibrio.

Una de las prácticas que encajan dentro de ese contexto es la inoculación con hongos micorrízicos arbusculares (HMA). La naturaleza simbiótica de las plantas con los HMA ha demostrado ser fundamental para la sostenibilidad de los ecosistemas, ya que son capaces de colonizar gran número de plantas terrestres. Los HMA interactúan con el suelo, planta, patógenos u otros microorganismos del suelo, y a través de diferentes mecanismos mejoran la nutrición y sanidad de la planta (Jeffries et al, 2003; Smith y Read, 2008). Esta tecnología representa una alternativa para mejorar el balance biológico en el suelo y reducir el uso de fertilizantes químicos y de otros compuestos agroquímicos en el sistema de producción.

Las plantas necesitan la inoculación de especies de HMA eficientes en situaciones como ausencia o poblaciones reducidas de HMA nativas, suelos erosionados, degradados, contaminados o con especies micorrízicas ineficientes (González, 2002). Los HMA son capaces de colonizar el sistema radical de las plantas e inducir una simbiosis que deriva diversos procesos fisiológicos y bioquímicos. Dentro de los beneficios que aporta a la planta la simbiosis con los HMA son: a) incrementan el área de exploración del sistema radical; b) disminuyen el estrés abiótico (sequía, salinidad, metales pesados); c) producen fitohormonas; d) facilitan la absorción de nutrimentos a la planta, principalmente P y elementos menores especialmente los inmóviles como Cu, Zn, y Fe; e) producen glomalina que mejora la estructura del suelo al aglutinar partículas del suelo, y; f) inducen una acción protectora contra algunos hongos patogénicos del suelo (Jeffries et al., 2003; Ferrera-Cerrato yAlarcón, 2008; Smith y Read, 2008).

En sorgo se ha observado que las plantas micorrizadas tienen mayor crecimiento, pigmentos fotosintéticos y conductancia estomatal en comparación con las plantas no micorrizadas (Ibrahim et al, 1990; Abdel y Mohamedin, 2000; Díaz y Garza, 2007). Bressan et al. (2001) informaron que los HMA contribuyeron al incremento de biomasa y a una mayor absorción de N, P, K, Zn y Cu por la planta. Caris et al. (1998) evidenciaron que las hifas de HMA transportan Fe⁺ del suelo a la planta de sorgo. También, la capacidad simbiótica de la micorrización, en sorgo indujo un contenido similar de proteína en el grano que la adición de N (80 kg ha^-1) en el suelo (Díaz et al., 2008a).

Por otro lado, en suelo no fertilizado e inoculado con micorriza incrementó la productividad del sorgo; además, esta práctica también resultó competitiva cuando se comparó con la fertilización química (Díaz et al., 2007a; Díaz et al, 2011). Sin embargo, poco se conoce sobre dicha competitividad en función al tiempo. La funcionalidad de los HMA influye directa e indirectamente, parcial o totalmente en las modificaciones de las propiedades fisicoquímicas del suelo a través del tiempo y, las variaciones dependen de las características del suelo y de su capacidad amortiguadora nutrimental en la interacción suelo-planta-HMA (Baera, 1991; Mader et al, 2000). Al respecto, la información sobre esas variaciones y el equilibrio nutrimental es limitada, a pesar de que esos aspectos son determinantes en el crecimiento y la producción de los cultivos (Robles y Baera, 2004).

Algunos productores del norte de Tamaulipas han incorporado la práctica de inoculación de semilla con HMA al manejo agronómico del sorgo durante siete años consecutivos y sin el uso de fertilización inorgánica. El objetivo del estudio fue comparar el manejo del sorgo inoculado con el HMA (R. intraradices) vs fertilización inorgánica, en el rendimiento de grano, componentes del rendimiento, relación beneficio costo y fertilidad del suelo durante cinco años.

 

Materiales y métodos

Localización

Esta investigación se desarrolló en condiciones de secano en el Campo Experimental Río Bravo del INIFAP, Río Bravo, Tam., México, localizado a 25° 57' latitud norte, 98° 01' longitud oeste y altitud de 30 m. Es un área semiárida (subtropical), con temperatura media anual de 23 °C y precipitación promedio anual de 635 mm. El análisis físico y químico del suelo mostró que se trata de un Vertisol con una textura arcillosa y pH de 7.9 (FAO, 1999).

Manejo experimental

Durante cinco años, de 2002 a 2006, una rotación anual de cultivo sorgo-descanso fue realizada, i. e. un cultivo de sorgo en el ciclo otoño-invierno y un periodo de barbecho en el ciclo primavera-verano; los residuos del cultivo se incorporaron al suelo. El híbrido de sorgo para grano que se utilizó fue 'Pioneer 82G63'. La siembra fue mecanizada, con humedad residual, ésta se realizó a finales de enero y principios de febrero. Los tratamientos fueron: 1) inoculación con micorriza arbuscular R. intraradices (Micorriza INIFAP^MR) (Díaz et al., 2007a) y; 2) testigo con fertilización inorgánica en presiembra, la dosis recomendada para secano es de 6020-00 (Montes y Aguirre, 1992). El diseño experimental fue de bloques al azar con tres repeticiones. Las parcelas fueron de seis surcos de 0.8 m de ancho y de 52 m de longitud. Para el manejo agronómico y fitosanitario, las indicaciones locales fueron consideradas (Rosales y Montes, 2005).

Variables y muestreos

El rendimiento de grano se estimó por triplicado en cada uno de los tratamientos. Cada muestreo se realizó en dos surcos de 10 m de longitud. Las panojas se cosecharon y trillaron y la humedad de grano se ajustó al 14% después de la cosecha en todos las unidades experimentales. La relación beneficio-costo (B/C; valores 2007) se estimó a nivel anual a través de la ecuación: B/C= RGxP/C, donde RG es el rendimiento de grano. P el precio. C el costo (Montes y Aguirre, 1992). El costo del inoculante micorrízico fue de $ 45.00 ha^-1.

En el quinto año se midieron algunas características de planta y de suelo. En floración, se cuantificó el índice de clorofila a través del determinador Minolta SPAD 502, es decir, se usó un método indirecto no destructivo para estimar la actividad fotosintética. Dicho índice consideró 25 muestreos por parcela, hechos en la parte central de la hoja bandera; en madurez se registraron altura de planta, biomasa foliar fresca y seca, así como biomasa radical.

Al término del ciclo del cultivo, muestreos compuestos de suelo se hicieron en cada una de las unidades experimentales a una profundidad de 30 cm. Éstos, a su vez, se dividieron en tres sub-muestras para determinar: a) Emisión de CO₂, b) conteo de esporas y c) análisis físico y químico.

Análisis de suelo

Las determinaciones para el análisis químico fueron: pH (1:2 suelo-agua); materia orgánica medida con el método de dicromato de potasio; conductividad eléctrica en pasta saturada con potenciómetro; nitrógeno inorgánico (NO₃-N) estimado a través del método de ácido salicílico; el P se obtuvo por el método de Olsen; y el K mediante el método de absorción atómica (Van Loon, 1980). La extracción de esporas del suelo fue mediante el procedimiento de tamizado y decantación; posteriormente, el conteo de esporas se realizó en 100 g de suelo (Gerderman y Nicholson, 1963). Para la emisión de CO₂ se utilizó el método del sistema automático de medida cerrado con el respirómetro PBI-Dansensor (modelo Check Mate II) (Anderson, 1982).

Análisis estadístico

Los datos se sometieron a análisis de varianza mediante un diseño experimental de bloques completos al azar. Con la prueba de F se estimó la diferenciación entre los dos tratamientos evaluados. Para el caso del rendimiento de grano se hicieron análisis por año, además se realizó un análisis acumulativo que comprendió los cinco años (20022006). Los análisis estadísticos se realizaron con el programa Statgraphics Plus (Manugistics, Inc., 1997).

 

Resultados

Producción y características de planta

El rendimiento de sorgo entre la inoculación con R. intraradices y la fertilización química no presentó diferencia estadística significativa durante los cinco años de evaluación. Ello propició que la práctica con el HMA superara en la relación B/C a la fertilización química (60-20-00) en todos los años del estudio. En el quinto año, el precio del sorgo fue de $ 1 920.00 t ha^-1; el costo de producción por hectárea en temporal con la inoculación del HMA fue de $ 2 274.00, mientras que el costo de la fertilización inorgánica fue de $ 3 200.00. En promedio, un incremento de 17.7% de rentabilidad se registró para el HMA, con respecto a la fertilización química (Cuadro 1). Los valores del índice de clorofila (como un reflejo del estatus nutrimental), altura de planta y la biomasa foliar fresca y seca no mostraron diferencias significativas entre el sorgo cultivado anualmente con inoculación micorrízica y el referido a la fertilización inorgánica en el último año de evaluación. Por el contrario, a la inoculación con HMA se asoció una biomasa radical (10.2 g) mayor de manera significativa que la relacionada con el manejo fertilizado (Cuadro 2).

Características de suelo

El análisis químico del suelo indicó que los valores de pH, materia orgánica, conductividad eléctrica, P y K, no presentaron modificaciones después de cinco años entre tratamientos. No obstante, la concentración de N asociada al tratamiento fertilizado (37-8 mg kg^-1) resultó significativamente superior (p= 0.042) (Cuadro 3).

En lo que respecta a las variables biológicas del suelo, la cuantificación de esporas de HMA fue mayor (p= 0.045) por efecto de la inoculación micorrizógena. Este tratamiento tuvo 87 esporas más (16%) que el de la fertilización sintética. También, la práctica inoculación con hongo micorrízico incrementó significativamente las emisiones de CO₂, mismo que fue mayor (77%) a las de la fertilización sintética (Cuadro 3).

 

Discusión

La inoculación con R. intraradices mantuvo un rendimiento competitivo al nivel del tratamiento fertilizado, mediante el sistema sorgo-descanso durante los cinco años continuos. Por lo tanto, la práctica de inocular con el HMA promovió una producción de sorgo eficiente y rentable, debido al menor costo por insumos y sin impacto negativo por contaminación de suelo y agua, como sucede con la fertilización química. Lo anterior refleja lo experimentado por algunos productores de sorgo que han utilizado el HMA durante seis años o más sin la adición de fertilizantes.

En el último ciclo de cultivo no se observaron diferencias significativas en el índice de clorofila, altura de planta y biomasa foliar, en el sorgo cultivado con el sistema de monocultivo y la inoculación con R. intraradices y la fertilización química. Sin embargo, el desarrollo radical fue significativamente mayor con el tratamiento de inoculación. Esta característica ha sido observada, comúnmente, en otros estudios (Díaz et al., 2007b; Díaz et al., 2008b) y puede ser atribuida a la acción de las fitohormonas producidas por los HMA en la simbiosis (Ferrera-Cerrato y Alarcón, 2008; González, 2002).

La cantidad de N en el suelo donde se llevó a cabo la inoculación con el HMA decreció significativamente, lo cual puede ser una indicación del agotamiento del elemento por la falta de su reposición. Aunque este desequilibrio fue tangible, no se manifestó a través del índice de clorofila, la biomasa foliar, ni en el rendimiento de grano. Bressan et al. (2001) informaron que los HMA en sorgo y soya, contribuyeron en el incremento de biomasa y a una mayor absorción de N, P, K, Zn y Cu por la planta.

En un estudio hecho con maíz en macetas, durante cinco ciclos consecutivos, Robles y Baera (2004) concluyeron que los valores de las variables medidas en la planta se redujeron con el tiempo en el tratamiento inoculado, comparado con el fertilizado, al parecer debido al agotamiento de la fertilidad del suelo por la extracción continua de nutrimentos por el cultivo. Por el contrario, Díaz et al. (2008c) compararon maíz (Zea mays L.) de secano, inoculado con HMA y un testigo con la fórmula 60-20-00, y registraron que en tres años sucesivos tanto el contenido de clorofila como la producción de grano fue semejante en ambos tratamientos, variables que correlacionaron positivamente (r=0.93). En un estudio similar, Salinas et al. (2005) reportaron, que después de dos años, los niveles de materia orgánica, N, P y K en tres profundidades del suelo fueron semejantes cuando se compararon el frijol (Phaseolus vulgaris L.) fertilizado (40-20-00) y el inoculado con HMA no fertilizado.

El manejo con inoculación del HMA promovió una cantidad superior de esporas de HMA en el suelo, además de biomasa microbiana reflejada en el CO₂ emitido. Estos caracteres revelan una mayor actividad biológica en el suelo inoculado. Dentro de los agrosistemas sostenibles, es importante que el suelo mantenga un balance entre las propiedades biológicas, químicas y físicas (Alguacil et al., 2008; Smith y Read, 2008). Diferentes estudios han demostrado que la biomasa microbiana en el suelo es un indicador sensible de calidad del suelo dentro de una variedad de prácticas agronómicas (Ndiaye et al., 2000; Roldán et al., 2006). Las hifas extraradicales de los HMA asociadas con la producción de glomalina, tienen importancia en la formación de agregados estables en el suelo (González et al., 2004; Boire et al., 2006). Los suelos agregados son más resistentes a fuerzas erosivas, tienen mejor aireación, mejoran la diversidad y la actividad microbiana (Lupwayi et al., 1998; Palma et al., 2000). Harinikumar y Bagyaraj (1989), compararon la secuencia en la rotación de diferentes cultivos con y sin fertilización química en condiciones semiáridas y demostraron que en ausencia del fertilizante se observó una mayor actividad micorrízica arbuscular nativa.

Los microorganismos también juegan un papel importante en la fertilidad ya que modifican las características químicas del suelo, las cuales están sujetas a las interacciones particulares entre suelo-planta-microorganismos, lo que da como resultado su capacidad amortiguadora de fertilidad en el tiempo (Baera, 1991; Mader et al., 2000). En nuestro estudio, después de cada uno de los ciclos de cultivo del sorgo se involucró a un período de descanso (barbecho), por lo que este sistema provee materia orgánica al suelo. Según Alguacil et al. (2008), para el caso de sorgo en condiciones similares, los residuos se estiman en 1 t ha^-1 Al respecto, Radel et al. (2006) determinaron que la adición de residuos de trigo al suelo incrementó el rendimiento de materia seca y la adquisición mineral de las plantas de trigo.

Por otro lado, y en función al uso continuo del inoculante micorrízico, no están claras las consecuencias ecológicas en la diversidad de HMA nativos (por competencia o desplazamiento), debido al efecto de la introducción de cepas de HMA, particularmente de géneros fúngicos caracterizados por tener ‘agresividad’ para colonizar hospedantes (Schwartz et al., 2006; Ferrera-Cerrato y Alarcón, 2008; Tapia et al., 2008). Aunque Antunes et al. (2009) demostraron que la introducción de un inoculante comercial con base en R. intraradices interactuó directa o indirectamente de forma sinérgica en suelo perturbado o no, y sin impacto negativo en la competencia o estructura de las comunidades de HMA nativos.

El impacto que tuvo la inoculación de R. intraradices en sorgo en condiciones de secano, fue manifestado con el beneficio de la productividad y rentabilidad del sistema de producción, así como en el manejo de una biotecnología que promovió mayor actividad biológica en el suelo, como lo muestran las emisiones de CO₂. No obstante, en el futuro sería importante encontrar un punto de equilibrio económico de producción ya que con el tiempo se esperaría un decremento de la fertilidad en el suelo, tal como se reveló con el contenido de N en el suelo.

Las micorrizas no son substitutos de la fertilización, la inoculación con micorrizas no implica que se deje de fertilizar, sino que se incrementa el volumen de exploración del suelo, lo que favorece una mayor captación de agua y nutrimentos (Grageda y González, 2010). Por otro lado, los niveles de materia orgánica del suelo (MOS) declinan cuando los suelos son incorporados a la agricultura, hay que considerar que la MOS tiene un efecto tanto directo como indirecto sobre la disponibilidad de nutrimentos como N, P y S para el crecimiento vegetal. Cuando los suelos están sujetos a un laboreo intenso, el contenido de MOS desciende en un período de 10-30 años, hasta que se obtiene un nuevo nivel de equilibrio. Así se observó en un análisis hecho durante 60 años en suelos del cinturón del maíz (Cornbelt) en EE.UU., se encontró que cerca del 25% del N se perdió en los primeros 20 años, 10% en los segundos 20 años y 7% durante los terceros 20 años (Stevenson, 1982).

La productividad del sorgo a través de la inoculación micorrízica durante el período de evaluación fue constante; sin embargo, si la inoculación no se complementa con un programa efectivo de manejo sostenible (fertilización, labranza, rotación de cultivos, entre otros), el contenido de MOS y por consiguiente los rendimientos pueden decrecer en los próximos años, ya que durante el período de estudio se extrajo un promedio de 334 kg N ha^-1 y 86 kg P ha^-1 en ambos tratamientos.

 

Conclusiones

Durante cinco años consecutivos, el rendimiento de grano de sorgo fue similar entre el manejo testigo (con fertilización inorgánica en presiembra) y el que llevó fertilizante químico e inoculación del HMA R. intraradices. Sin embargo, con el HMA se obtuvo consistentemente el mayor beneficio-costo de la producción, que en promedio fue $ 216.00 ha^-1 comparado con la fertilización química.

En el quinto año, las variables como índice de clorofila, altura de planta y biomasa foliar fresca y seca, mostraron similitud entre el tratamiento fertilizado y el inoculado con el HMA. Aunque la inoculación con el HMA acrecentó significativamente la biomasa radical (10.2 g) en comparación con la fertilización química.

Los valores de pH, MOS, conductividad eléctrica, P y K en el suelo, fueron iguales estadísticamente entre los tratamientos fertilizado e inoculado con el HMA. Por el contrario, el contenido de N fue significativamente superior (6.7 mg kg^-1) con la fertilización inorgánica, en relación con la inoculación micorrízica. Las variables biológicas como el número de esporas de HMA y la emisión de CO₂ en el suelo, se incrementaron significativamente en 10 y 77% con la inoculación del HMA, respectivamente.

La producción se sorgo con la inoculación micorrízica se debe complementar con un programa de manejo sostenible para evitar la pérdida de fertilidad del suelo.

 

Agradecimientos

Se agradece el apoyo de la Fundación Produce Tamaulipas, A. C., al Patronato para la Investigación, Fomento y Sanidad Vegetal de Tamaulipas, al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, y a la Universidad Autónoma de Tamaulipas. También a Rosalío Navarro Cervantes y Juan Olvera Martínez, por su colaboración en los trabajos de campo.

 

Literatura citada

Abdel, F. G. y Mohamedin, A. H. 2000. Interactions between a vesicular-arbuscular mycorrhizal fungus and Streptomyces and their effects on sorghum plant. Biology and Fertility Soils. 32:401-409.         [ Links ]

Alguacil, M., Lumini, E., Roldán, A., Salinas-Gracía, J., Bonfante, P., and Bianciotto, V. 2008. The impact of tillage practices on arbuscular mycorrhizal fungal diversity in subtropical crops. Ecological Applications. 18:527-536.         [ Links ]

Anderson, J. P. 1982. Soil respiration. Pp. 837-871. In: Miller, A. L. and Keeney, D. R. (ed). Methods of Soil Analysis, Part 2. Chemical and Microbiological Properties. 2nd ed. Soil Science Society of America, Madison, Wisconsin, USA.         [ Links ]

Antunes, M. P., Koch, A., Dunfield, K., Hart, M., Downing, A., Rilling, M., and Klironomos J. 2009. Influence of commercial inoculation with Glomus intraradices on the structure and functioning of an AM fungal community from an agricultural site. Plant and Soil. 317: 257-266.         [ Links ]

Baera, J. M. 1991. Vesicular-arbuscular mycorrhizae as modifiers of soil fertility. Advanced Soil Science. 15:1-40.         [ Links ]

Boire, F., Rubio, R., Rouanet, J., Morales, A., Boire, G., and Rojas, C. 2006. Effects of tillage systems on soil characteristics, glomalin and mycorrhizal propagules in a Chilean Ultisol. Soil Tillage Research. 88:253-261.         [ Links ]

Bressan, W., Siqueira, J., Vasconcellos, C., and Purcino, A. 2001. Mycorrhizal fungi and phosphorus on growth, yield and nutrition of intercropped grain sorghum and soybean. Pesquisa Agropecuária Brasileira. 36:315-323.         [ Links ]

Caris, C., Hordt, W., Hawking, H., Romheld, V., and George, E. 1998. Studies of iron transport by arbuscular mycorrhizal hyphae from soil to peanut and sorghum plants. Mycorrhiza. 8:35-39.         [ Links ]

Díaz, F. A. y Garza, C. I. 2007. Crecimiento de genotipos de sorgo y cártamo asociados a la colonización micorrízica arbuscular en suelo con baja fertilidad. Universidad y Ciencia. 23: 15-20.         [ Links ]

Díaz, F. A., Jacques, C. H. y Peña del Río, M. 2008b. Productividad de sorgo en campo asociada con micorriza arbuscular y Azospirillum brasilense. Universidad y Ciencia. 24: 229-237.         [ Links ]

Díaz, F. A., Garza, C. I., Pecina, Q. V. y Montes, G. N. 2008a. Respuesta del sorgo a micorriza arbuscular y Azospirillum en estrés hídrico. Revista Fitotecnia Mexicana. 31:35-42.         [ Links ]

Díaz, F. A., Pecina, Q. V., Montes, G. N., Jacques, H. C. y Garza, C. I. 2011. Impacto de inoculantes microbianos en sorgo cultivado bajo déficit de humedad en el suelo. In: Oswald, U. (ed). Retos de la Investigación del Agua en México. CRIM-UNAM, CONACYT. México.         [ Links ]

Díaz, F. A., Salinas, G. J., Garza, C. I. y Mayek, P. N. 2008c. Impacto de labranza e inoculación micorrízica arbuscular sobre la pudrición carbonosa y rendimiento de maíz en condiciones semiáridas. Revista Fitotecnia Mexicana. 31:257-263.         [ Links ]

Díaz, F. A., Salinas, J. G., Peña del Río, M. y Montes, G. N. 2007a. Productividad del sorgo con inoculación de micorriza arbuscular. Campo Experimental Río Bravo, INIFAP. Folleto No. 18. Río Bravo, Tam. México. 21 p.         [ Links ]

Díaz, M. R., Díaz, F. A., Garza, C. I. y Ramírez, L. A. 2007b. Brassinoesteroides e inoculación con Glomus intraradices en el crecimiento y la producción de sorgo en campo. Terra Latinoamericana. 25:77-83.         [ Links ]

FAO. 1999. Soil Map of the World: Reference Base the Revised Legend. Food Agriculture Organization of the United Nations. 19 p.         [ Links ]

Ferrera-Cerrato, R. y Alarcón, A. 2008. Biotecnología de los hongos micorrízicos arbusculares. pp 25-38. In: Díaz, F. A.; Mayek, P. N. (ed). La Biofertilización como Tecnología Sostenible. Plaza y Valdés-CONACYT. México.         [ Links ]

Gerderman, J. W. and Nicolson, T. H. 1963. Spores of mycorrhizal endogene species extracted from soil by wet sieving and decanting. Transactions of the British Mycological Society. 46:235-244.         [ Links ]

González, C. M. 2002. Producción y control de calidad de inoculantes de hongos micorrízicos arbusculares. pp 36-46. In: Pérez, M. J., Alvarado L. J. y Ferrera-Cerrato, R. (Eds). Producción y Control de Calidad de Inoculantes Agrícolas y Forestales. CMIAF, CP, INIFAP, SMCS. México.         [ Links ]

González, C. M., Gutiérrez, M. C. y Wright, S. 2004. Hongos micorrízicos arbusculares en la agregación del suelo y su estabilidad. Terra Latinoamericana. 22:507-514.         [ Links ]

Grageda-Cabrera, O. A. y González-Figueroa, S. S. 2010. Micorriza INIFAP^MR. Todo lo que usted desea saber. Desplegable para productores No. 21. INIFAP. Celaya, Gto., México.         [ Links ]

Harinikumar, K. M. and Bagyaraj, D. J. 1989. Effect of cropping sequence, fertilizers and farmyard manure on vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi in different crops over three consecutive seasons. Biology and Fertility Soils. 7:173-175.         [ Links ]

Ibrahim, M. A., Campbell, W. F., Rupp, L. A., and Allen, E. B. 1990. Effects of mycorrhizae on sorghum growth, photosynthesis and stomatal conductance under drought conditions. Arid Soil Research Rehabilitation. 4:99-107.         [ Links ]

Jeffries, P. S., Gianinazzi, K. S., Perotto, K., Turnau, M., and Baera, J. M. 2003. The contribution of arbuscular mycorrhizal fungi in sustainable maintenance of plant health and soil fertility. Biology and Fertility Soils. 37:1-16.         [ Links ]

Lupwayi, N. Z., Rice, W., and Clayton, G. 1998. Soil microbial diversity and community structure under wheat as influenced by tillage and crop rotation. Soil Biology and Biochemistry. 30:1733-1741.         [ Links ]

Mader, P., Endenhofer, S., Boller, T., Wienken, A., and Niggli, U. 2000. Arbuscular mycorrhizae in long-term field trail comparing low-input (organic, biological) and high-input (conventional) farming systems in a crop rotation. Biology and Fertility Soils. 31:150-156.         [ Links ]

Manugistic, Inc. 1997. Statgraphics Plus. Version 3.1 Rockville, MD.         [ Links ]

Montes, G. N. y Aguirre, R. J. 1992. La producción de sorgo de temporal en el norte de Tamaulipas. pp 54-63. In: Hess, L. M., Pérez, D. (ed). Manual de Cultivos del Norte de Tamaulipas. SARH, PIFSV, INIFAP. México.         [ Links ]

Ndiaye, E. L., Sandeno, J. M., McGrath, D., and Dick, P. 2000. Integrative biological indicators for detecting change in soil quality. American Journal of Alternative Agriculture. 15:26-36.         [ Links ]

Palma, R. M., Arrigo, N. M., Saubidet, M., and Conti, M. E. 2000. Chemical and biochemical properties as potential indicators of disturbances. Biology and Fertility Soils. 32:381-384.         [ Links ]

Radel, Y., Rubio, R. y Boire, F. 2006. Efecto de la adición de residuos de cosecha y de un hongo micorrizógeno sobre el crecimiento de trigo y parámetros químicos y biológicos de un Andisol. Agricultura Técnica (Chile). 66: 172-184.         [ Links ]

Robles, C. J. y Baera, M. 2004. Respuesta de la planta y del suelo a inoculación con Glomus intraradices y rizobacterias en maíz en cultivo intensivo. Terra Latinoamericana. 22:59-69.         [ Links ]

Roldán, A., Salinas-García, J., Alguacil, M. M., and Caravaca, F. 2006. Soil sustainability indicators following conservation tillage practices under subtropical maize and bean crops. Soil Tillage Research. 93:273-282.         [ Links ]

Rosales, R. E. y Montes, G. N. 2005. Tecnología para la producción de sorgo en el norte de Tamaulipas. Memoria Técnica No. 1. Campo Experimental Río Bravo, INIFAP. México. 74 p.         [ Links ]

Salinas, G. J., Alvarado, C. M. y Sánchez, C. R. 2006. Suelo y agua. pp 147-162. In: Rodríguez del Bosque, L. (ed). Campo Experimental Río Bravo: 50 Años de Investigación Agropecuaria en el Norte de Tamaulipas. Campo Experimental Río Bravo, INIFAP. Libro Técnico Núm. 1. México.         [ Links ]

Salinas, G. J.; Díaz, F.A.; Garza, C. E. y Garza, C. I. 2005. Efectos de labranza y biofertilización en propiedades del suelo que afectan a la sostenibilidad de la producción de frijol. Ciencia y Tecnología Alimentaria. 5:30-34.         [ Links ]

Schwartz, M. W., Hoeksema, D. J., Gehring, C. A., Johnson, M., Klironomos, L. K., Abbott, L. and Pringle, A. 2006. The promise and the potential consequences of the global transport of mycorrhizal fungal inoculum. Ecology Letters. 9: 501-515.         [ Links ]

Smith, S. E. and Read, D. J. 2008. Mycorrhizal Simbiosis. 3^th Edition. Academic Press, New York, USA. 605 pp.         [ Links ]

Stevenson, F. 1982. Humus chemistry: genesis, composition, reactions. New York: Wiley. 442 p.         [ Links ]

Tapia, G. J., Ferrera, C. R., Varela, F. L., Rodríguez, O. J., Lara, M. J., Soria, C. J., Cuellar, T. H., Tiscareño, I. M. A. y Cisneros, A. R. 2008. Caracterización e identificación morfológica de hongos formadores de micorriza arbuscular en cinco suelos salinos del estado de San Luis Potosí. Rev. Mex. Micología. 26:1-7.         [ Links ]

Van Loon, J. C. 1980. Analytical Atomic Absorption Spectroscopy. Academic Press, New York.         [ Links ]

Williams, A. H., Montes, G. N. y Pecina, Q. V. 2006. Sorgo. pp 32-35. In: Rodríguez del Bosque, L. (Ed). Campo Experimental Río Bravo: 50 Años de Investigación Agropecuaria en el Norte de Tamaulipas. Campo Experimental Río Bravo, INIFAP. Libro Técnico No. 1. México.         [ Links ]