Notas de investigación

 

Nutrición de la planta y calidad de fruto de pimiento asociado con micorriza arbuscular en invernadero*

 

Plant nutrition and fruit quality of pepper associated with arbuscular mycorrhizal in greenhouse

 

Arturo Díaz Franco¹, Manuel Alvarado Carrillo¹, Flor Ortiz Chairez¹ y Oscar Grageda Cabrera^2§

 

¹Campo Experimental Río Bravo, INIFAP. Carretera. Matamoros-Reynosa km 61, Río Bravo, Tamaulipas, C. P. 88900, México, Tel. 899341045 (diaz.arturo@inifap.gob.mx; alvarado.manuel@inifap.gob.mx; ortiz.flor@inifap.gob.mx).

²Campo Experimental Bajío, INIFAP. Carretera. Celaya-San Miguel de Allende, Celaya, Guanajuato, C. P. 38110, México, Tel. 4616115323 (grageda.oscar@inifap.gob.mx). ^§Autor para correspondencia: grageda.oscar@inifap.gob.mx.

 

* Recibido: junio de 2012
Aceptado: enero de 2013

 

Resumen

La actividad simbiótica que presentan los hongos formadores de micorrizas puede constituir un componente biotecnológico importante para el incremento de la productividad hortícola. Dentro de los beneficios que aporta la simbiosis HMA-planta hospedante, se encuentra la promoción del crecimiento y mayor nutrición mineral de la planta. La producción hortícola en invernadero ha tenido una creciente expansión en México, debido a que tiene ventajas no solo en las demandas de los consumidores, sino por la alta productividad generada. No obstante, son múltiples los factores que procedidos de diferentes prácticas agronómicas del cultivo se manifiestan en la calidad de la producción. Por lo que se evaluó la nutrición y la calidad de fruto de pimiento (cv. 'Valeria'), por efecto de la inoculación con el hongo micorrízico arbuscular (HMA) Rhizofagus intraradices, en invernadero. El cultivo fue manejado con sistema de fertiriego y la inoculación del HMA fue en el trasplante. Las plantas inoculadas mostraron incrementos en índice de clorofila, contenidos foliares de N, P, Fe y Zn, y colonización micorrízica, comparados con plantas no inoculadas. También se manifestaron diferencias en la calidad de fruto. Por tamaño, los frutos de plantas no inoculadas alcanzaron el grado 2, mientras que con el HMA alcanzaron el grado 1, con un incremento de peso de 30%. La inoculación con el HMA representa un manejo biotecnológico que puede ser adicionado dentro de las prácticas de producción hortícola en invernadero.

Palabras clave: Capsicum annuum, Glomus intraradices, Rhizofagus intraradice, calidad de fruto, nutrición.

 

Abstract

The symbiotic activity that mycorrhizal fungi present may constitute a major biotechnological component to increase horticultural productivity. Among the benefits of the AMF-host plant symbiosis, is growth promotion and greater mineral nutrition of the plant. The horticultural production in greenhouse has had an increasing expansion in Mexico, because it has advantages, not only in consumer demand but by the high productivity generated. However, there are multiple factors that proceed from different agricultural practices that express in quality of production. Nutrition and fruit quality of pepper (cv. 'Valeria') was evaluated, by effect of inoculation with arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) Rhizofagus intraradices, in greenhouse. The crop was handled with a fertigation system and HMA inoculation was in transplantation. The inoculated plants showed an increase in chlorophyll index, leaf contents of N, P, Fe and Zn, and mycorrhizal colonization, compared with non-inoculated plants. Also showed differences in fruit quality; by size, the fruits from non-inoculated plants reached grade 2, while the AMF reached level 1, with a weight gain of 30%. Inoculation with the AMF represents a biotech management that can be added within the horticultural production practices in greenhouse.

Key words: Capsicum annuum, Glomus intraradices, Rhizofagus intraradice, fruit quality, nutrition.

 

Introducción

La industria de la horticultura protegida en México es un sector en franco crecimiento, con gran potencial de desarrollo, dada la demanda generada en el mercado de los Estados Unidos de América, principalmente, por las hortalizas frescas producidas en forma inocua en estos ambientes; de éstas, las que tienen mayor demanda son berenjena, calabacita, chile verde, lechuga y pepino (Castellanos, 2004). Las condiciones de producción son heterogéneas, desde invernaderos de vidrio de alta y mediana tecnología, hasta instalaciones económicas como son los bioespacios o casas sombras (Castellanos, 2004; Muñoz, 2004a). Sin embargo, independiente del nivel tecnológico del invernadero, son múltiples los factores que, procedidos de diferentes prácticas agronómicas del cultivo, se manifiestan en la nutrición de la planta y en la cantidad y la calidad de la producción (Muñoz, 2004b). Además, la industria hortícola demanda ahora prácticas que reduzcan los costos, minimicen el uso de agroquímicos e incrementen el uso eficiente del agua (Davies et al., 2000). En este sentido Montero et al. (2010) señalan que es importante desarrollar estudios para definir estrategias de fertilización biológica en la producción hortícola de invernadero.

La inoculación de hongos micorrízicos arbusculares (HMA) es una práctica que ha tenido beneficios en la producción agrícola. La actividad simbiótica que presentan los hongos formadores de micorrizas puede constituir un componente biotecnológico importante para el incremento de la productividad hortícola (Vosatka et al., 1999; Sharma y Adholeya, 2000; Kaya et al., 2003). Dentro de los beneficios que aporta la simbiosis HMA-planta hospedante, se tienen: promoción del crecimiento y mayor absorción de nutrimentos minerales (Carpio et al., 2005; Russo y Perkins, 2010); tolerancia a ciertos patógenos del suelo (Khalil et al., 1998; Graham, 2001) así como a condiciones abióticas adversas (Davies et al., 2002; Kaya et al., 2003). Por lo tanto, la inoculación micorrízica representa una práctica que puede ser incorporada con beneficios a los sistemas de producción hortícola en invernadero (Davies et al., 2000; Carpio et al., 2005).

Aunque es amplio el conocimiento sobre los impactos de los HMA en hortalizas producidas en campo, poco se conoce sobre sus efectos en condiciones de invernadero. Algunos estudios se han realizado utilizando HMA para estimular la productividad de tomate en invernadero (Plenchette et al., 2006; Al-Karaki, 2009). En particular con pimiento, el trabajo precedente bajo condiciones de invernadero es el de Russo y Perkins (2010), quienes estudiaron la influencia de la inoculación de bacterias promotoras de crecimiento vegetal y HMA sobre algunas características químicas foliares y rendimiento de fruto. Por lo que el objetivo de este trabajo fue evaluar el estatus nutrimental y la calidad de fruto de pimiento, con la inoculación de micorriza arbuscular en condiciones de invernadero.

El estudio se realizó en Río Bravo, Tamaulipas en un invernadero de baja tecnología (Muñoz, 2004a). El híbrido de pimiento utilizado fue 'Valeria', sembrado el 27 de agosto y trasplantado en el invernadero el 3 de noviembre de 2009. El manejo de todo el ensayo fue a través de fertiriego, con una fertilización programada en función al estado fenológico de la planta de un total de 425 kg N ha^-1, 125 kg P₂O₅ ha^-1, 660 kg K₂O ha^-1, 110 kg Ca ha^-1 y 55 kg Mg ha^-1 (Rincón, 2002). El riego se realizó a través de un sistema de goteo con mangueras como líneas regantes superficiales y goteros espaciados a 60 cm, con un goteo individual de 8 L h^-1. Los riegos se aplicaron cuando los tensiómetros ubicados a 20 cm de profundidad indicaron 20 centibars, aproximadamente dos riegos por semana. La poda se efectuó a dos tallos con una densidad de población de 2 plantas m^-2.

Se comparó el efecto de la inoculación con micorriza INIFAP^MR que contiene 80 esporas g^-1 de suelo más raicillas micorrizadas del hongo micorrízico arbuscular Rhizofagus intraradices (Schenck y Smith), contra el testigo sin inoculante. La inoculación se realizó con la adición de 1 g de inoculante planta^-1, el cepellón se cubrió con el inóculo al momento del trasplante (Montero et al., 2010). Cada tratamiento se estableció en camas de 4 m de largo (6.4 m²). El diseño experimental fue de bloques completos al azar con cuatro repeticiones. Durante la floración, se determinaron los valores SPAD de cinco hojas del tercio superior de la planta, mediante 25 lecturas por tratamiento, con un medidor portátil Minolta SPAD-502^®.

En el tercer corte de fruto, se hicieron análisis foliares para determinar el contenido nutrimental de N, P, Fe y Zn. El N se cuantificó mediante el método Kjieldahl con digestión rápida; el P con el método colorimétrico de molibdo-metavanadato de amonio, y el Fe y Zn mediante una digestión húmeda con mezcla de ácido nítrico–perclórico para después medirse con un espectrofotómetro de absorción atómica (Plenecassange et al., 1999). En cada corte se tomaron aleatoriamente 10 frutos por tratamiento, de los cuales se hicieron mediciones de tamaño en función al diámetro, largo y peso, para determinar los estándares de la calidad (Hochmuth et al., 2010).

En total se realizaron tres cortes de fruto antes de concluir el experimento. Después del último corte, de cada cama se muestrearon cinco plantas, que fueron sacadas con raíz a profundidad aproximada de 30 cm, en las cuales se cuantificó la colonización micorrízica radical. Las raíces se fijaron con formaldehido, ácido acético y etanol y después se aclararon y tiñeron (Phillips y Hayman, 1970). La colonización fue con base a la presencia total de estructuras fúngicas dentro de la raíz (hifas, arbúsculos y vesículas) (Giovannetti y Mosse, 1980). Los datos obtenidos se sometieron a análisis de varianza mediante el programa Statgraphics Plus (Manugistics, Inc., 1997).

El análisis estadístico indicó que la inoculación con R.intraradices incrementó significativamente el valor SPAD, el cual se correlaciona con el contenido de clorofila y la absorción de nutrimentos (Sims y Gamon, 2002), en comparación con las plantas testigo. El mayor valor SPAD se obtuvo en las plantas inoculadas (Cuadro 1). En otros estudios se ha reportado también que la inoculación de HMA incrementa los pigmentos fotosintéticos comparado con plantas no inoculadas (Abdel y Mohamedin, 2000; Carpio et al., 2005). El contenido de N foliar fue significativamente superior en plantas de pimiento inoculadas y correlacionó positivamente (r= 0.81) con los valores SPAD. Se ha informado de incrementos de N foliar atribuidos a la actividad simbiótica de hongos formadores de micorrizas (Kothari et al., 1990; Carpio et al., 2005; Loredo et al., 2007). En particular, Loredo et al. (2007), demostraron que R. intraradices fue promotor de una mayor concentración de N foliar, comparando con plantas de maíz no inoculadas, variable que fue correlacionada con los valores SPAD.

También, el contenido de P foliar se incrementó significativamente en las plantas inoculadas (Cuadro 1), este efecto puede ser debido a que los HMA incrementan la captación de agua y nutrimentos como P, N, K y Ca (Clark et al., 1999). Igualmente, el tratamiento con HMA incrementó el contenido foliar de los microelementos Fe y Zn, los cuales superaron 33 y 24% a las plantas testigo (Cuadro 1). La mayor acumulación de elementos menores en plantas inoculadas con HMA, ha sido reportado igualmente por Arihara y Karasawa (1999), Khalil et al. (1994) y Clark et al. (1999).

En cuanto a las características de fruto, en el promedio de los tres cortes, nuevamente la inoculación con R.intraradices promovió el mayor tamaño y peso. La inoculación con micorriza aumentó en 8 mm la longitud, en 8.9 mm el ancho y en 40 g el peso del fruto, comparado con el testigo. Cuando se compararon los tamaños de fruto obtenidos de los dos tratamientos con los estándares de calidad para la exportación (Hochmuth et al., 2010), se determinó que los de plantas inoculadas alcanzaron el grado 1 (> 6.35 cm de diámetro y largo), mientras que el testigo, no inoculado fue ubicado en el grado 2 (< 6.35 cm). Este impacto que tuvo el tratamiento con HMA en la calidad de fruto, puede estar estrechamente relacionado con la mejor condición de nutrición de la planta originada por el mismo simbionte. Carpio et al. (2005), utilizaron inoculantes micorrízicos comerciales en plantas de gloria de la mañana (Ipomoea carnea sp. fistulosa), los cuales manifestaron mayor crecimiento, contenido de N, P, K, clorofila y área foliar, así como planta comercializable.

No obstante el nivel de fertilización química suministrada al cultivo, el porcentaje de colonización micorrízica radical fue significativamente mayor en las plantas inoculadas, más del doble que la colonización radical presentada en el testigo colonizado por la micorriza nativa del suelo. Davies et al. (2000), al inocular R. intraradices en plantas de ornato con altos niveles de fertilización en invernadero, reportaron incrementos en el desarrollo de hifas intraradicales y colonización.

Para las características de fruto, en el promedio de los tres cortes, nuevamente la inoculación con R. intraradices promovió el mayor tamaño y peso. La inoculación con micorriza aumentó en 8 mm la longitud, en 8.9 mm el diámetro y en 40 g el peso del fruto, comparado con el testigo. Cuando se comparó el largo y ancho de fruto obtenidos de los dos tratamientos con los estándares de calidad para la exportación (Hochmuth et al., 2010), se determinó que los de plantas inoculadas alcanzaron el grado 1 (> 6.35 cm de diámetro y largo), mientras que el testigo, no inoculado fue ubicado en el grado 2 (< 6.35 cm). Este impacto que tuvo el HMA en la calidad de fruto, puede estar estrechamente relacionado con la mejor condición de nutrición de la planta originada por el mismo simbionte. Carpio et al. (2005), utilizaron inoculantes micorrízicos comerciales en plantas de gloria de la mañana (Ipomoea carnea sp. fistulosa), los cuales manifestaron mayor crecimiento, contenido de N, P, K, clorofila y área foliar, así como planta comercializable.

Es importante destacar que pese a las condiciones de fertilización implementadas para atender las necesidades nutrimentales del cultivo a través del fertiriego, la simbiosis micorrízica demostró los beneficios que aporta tanto en la nutrición de la planta como en una mayor productividad de pimiento, por lo que representa un manejo biotecnológico que puede ser adicionado dentro de las prácticas de producción hortícola en invernadero.

 

Conclusiones

La inoculación del hongo micorrízico R. intraradices (micorriza INIFAP^MR) a plantas de pimiento, bajo un sistema de fertiriego y en condiciones de invernadero favoreció el valor SPAD y la absorción de N, P, Fe y Zn. Además, promovió una mejor calidad del fruto al aumentar los valores de longitud, ancho y peso de fruto, el cual alcanzó la categoría de 1, comparado con el grado 2 de plantas no inoculadas.

 

Literatura citada

Abdel, F. G. and Mohamedin, A. H. 2000. Interactions between a vesicular-arbuscular mycorrhizal fungus and Streptomyces and their effects on sorghum plants. Biol. Fert. Soils 32:401-409.         [ Links ]

Al-Karaki, G. N. 2009. Nursery inoculation of tomato with arbuscular mycorrizal fungi and subsequent performance under irrigation with saline water. Sci. Hort. 109:1-7.         [ Links ]

Arihara, J. and Karasawa, T. 1999. Effect of previous crops on arbuscular mycorrhizal formation and growth of succeeding maize. Soli Sci. Plant Nutr. 46:43-51.         [ Links ]

Carpio, A. L.; Davies, F. T. and Arnold, M. A. 2005. Arbuscular mycorrhizal fungi, organic and inorganic controlled-release fertilizers: effect on growth and leachate of container-grown bush morning glory (Ipomoea carnea ssp. fistulosa) under high production temperatures. J. Amer. Soc. Hort. Sci. 130:131-139.         [ Links ]

Castellanos, Z. J. 2004. La industria de la horticultura protegida en México. In: Castellanos, Z. J. (ed.). Manual de producción hortícola en invernadero. 2ª. Ed. Intagri. México. 18-34 pp.         [ Links ]

Clark, R. B.; Zobel, R. W. and Zeto, S. K. 1999. Effects of mycorrhizal fungus isolates on mineral acquisition by Panicum virgatum in acidic soil. Mycorrhiza 9:167-176.         [ Links ]

Davies, F. T.; Olalde, P. V.; Aguilera, G. L.; Alvarado, M. J.; Ferrera, C. R. and Boutton, T. W. 2002. Alleviation of drought stress of chile ancho pepper (Capsicum annuum L.) with arbuscular mycorrhiza indigenous to Mexico. Sci. Hort. 92:347-359.         [ Links ]

Davies, F. T.; Saravia, G. J. A.; Carpio, L. and Estrada, L. A. A. 2000. Colonization and growth effects of the mycorrhizal fungus Glomus intraradices in a commercial nursery container production system. J. Environ. Hort. 18:247-251.         [ Links ]

Giovannetti, M. and Mosse, B. 1980. An evaluation of techniques for measuring vesicular-arbuscular mycorrhizal infection in roots. New Phytol. 84:489-499.         [ Links ]

Graham, J. H. 2001. What do root pathogens see in mycorrhizas? New Phytol. 149:357-359.         [ Links ]

Hochmuth, R. C.; Treadwell, D. D.; Simonne, H. E.; Landrum, B. L. and Davis, L. L. 2010. Growing bell peppers in soilless culture under open shade structures. University of Florida, IFAS Extension. Publ. HS-1113. 5 p.         [ Links ]

Kaya, C.; Higges, D.; Kirnak, H. and Tas, I. 2003. Mycorrhizal colonization improves fruit yield and water use efficiency in watermelon (Citrullus lanatus) grown under well-watered and water-stressed conditions. Plant Soil 253:287-292.         [ Links ]

Khalil, G.; García, R. E.; Ferrera, C. R.; Aguilar, L. A. y Larqué, S. M. 1998. La micorriza y materia orgánica como componentes del control biológico de Fusarium oxysporum en tomate. Rev. Mex. Fitopatol. 16:79-83.         [ Links ]

Khalil, S.; Loynochan, T. and Tabatabai, M. 1994. Mycorrhizal dependency and nutrient-uptake by improved and unimproved corn and soybean cultivars. Agron. Jour. 86:949-958.         [ Links ]

Kothari, S. K.; Marschner, H. and Romheld, V. 1990. Direct and indirect effects of VA mycorrhizal fungi and rizosphere microorganisms on acquisition of mineral nutrients by maize (Zea mays L.) in calcareous soil. New Phytol. 116:637-645.         [ Links ]

Loredo, O. C.; Beltrán, L. S. y Peña del Río, M. A. 2007. Uso de biofertilizantes para la producción de maíz forrajero en condiciones de temporal. Campo Experimental San Luis, INIFAP. Folleto científico Núm. 2. 60 p.         [ Links ]

Manugistics, Inc. 1997. Statgraphics Plus. Version 3.1. Rockville, MD.         [ Links ]

Montero, L.; Duarte, C.; Cun, R.; Cabrera, J. A. y González, P. J. 2010. Efectividad de biofertilizantes micorrízicos en el rendimiento del pimiento (Capsicum annuum L.) cultivado en diferentes condiciones de humedad del sustrato. Cultivos Trop. 31:11-14.         [ Links ]

Muñoz, R. J. J. 2004a. Estructuras de invernaderos y cubiertas de protección. In: Castellanos, Z. J. (ed.). Manual de Producción Hortícola en Invernadero. 2ª. Ed. Intagri. México. 18-34 pp.         [ Links ]

Muñoz, R. J. J. 2004b. Manejo del cultivo de pimiento en invernadero. In: Castellanos, Z. J. (ed.). Manual de producción hortícola en invernadero. 2ª. (Ed.) Intagri. México. 257-281 pp.         [ Links ]

Phillips, J. M. and Hayman, D. S. 1970. Improved procedures for clearing roots and staining parasitic vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi for rapid assessment of infection. Trans. Brit. Mycol. Soc. 55: 158-160.         [ Links ]

Plenchette, C.; Dauphin, C. C.; Meynard, J. M. and Fortin, J. A. 2006. Managing arbuscular mycorrhizal fungi in cropping systems. Can. J. Plant Sci. 85:31-40.         [ Links ]

Plenecassange, A.; Romero-Fierro, E. y López-Borrego, C. 1999. Manual de laboratorio para análisis de suelo, planta y agua. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias- ORSTOM. Gómez Palacio, Durango, México.         [ Links ]

Rincón, S. L.; Saes, J.; Balsolobre, E. y Pellicer, C. 2002. Crecimiento y absorción de nutrientes de pimiento grueso en cultivos bajo invernadero. Invest. Agr. Prod. Protec. Veg. 10:47-59.         [ Links ]

Russo, V. M. and Perkins, V. P. 2010. Yield and nutrient content of bell pepper pods from plants developed from seedlings inoculated, or not, with microorganisms. HortSci. 45:352-358.         [ Links ]

Sims, D. A. and Gamon, J. A. Relationships between leaf pigment content and spectral reflectance across a wide range of species, leaf structures and developmental stages. Remote Sensing of Environ. 81: 337-354.         [ Links ]

Sharma, M. P. and Adholeya, A. 2000. Enhanced growth and productivity following inoculation with indigenous AM fungi in four varieties of onion (Allium cepa L.) in an alfisol. Biol. Agr. Hort. 18:1-14.         [ Links ]

Vosatka, M.; Jansa, J.; Regvar, M.; Sramek, F. and Malcoma, R. 1999. Inoculation with mycorrhizal fungi a feasible biotechnology for horticulture. Annu. Rev. Bot. 39:219-224.         [ Links ]