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Introducción
El calentamiento global se ha convertido en un reto cada vez mayor en distintos ámbitos. Sin embargo, los retos que plantea son considerablemente mayores para los productores de leche (Gauly et al., 2012; Habeeb, Gad y Atta, 2018) ya que la producción láctea alta aumenta la temperatura corporal (Hansen, 2007); si a esto sumamos la temperatura ambiental, el efecto es el estrés calórico (Allen, Hall, Collier y Smith, 2015). Cuando se prolonga, el estrés calórico se vuelve crónico, con el subsecuente incremento de enfermedades y la reducción de la calidad y cantidad de la leche producida (Polsky y von Keyserlingk, 2017), todo esto causado por el incremento en la producción de cortisol (Kadzere, Murphy, Silanikove y Maltz, 2002).
Con la intención de comprender mejor los factores climáticos que afectan más al ganado bovino, durante décadas se ha monitoreado la influencia del frío, el calor y la humedad (Armstrong, 1994; Stull, y otros, 2008; Yano, Shimadzu y Endo, 2014), a partir de estos datos se han desarrollado fórmulas para definir un valor único: el Índice de Temperatura y Humedad (THI) (National Research Counsil, 1971; Bianca, 1962; Thom, 1959; Yousef y Leonard, 1985; Mader, Davis y Brown-Brandl, 2006; West, 1994; Berman, Horovitz, Kaim y Gacitua, 2016). Este índice ha servido como parámetro para estudiar los efectos del clima sobre el ganado lechero. Algunos de esos estudios han comprobado la asociación del THI con la producción de leche en distintas épocas del año (Könyves et al., 2017; Gantner, Mijić, Kuterovac, Solić y Gantner, 2011; Bohmanova, Misztal y Cole, 2007) y diversos puntos geográficos (Bouraoui, Lahmar, Majdoub, Djemali y Belyea, 2002; Zare-Tamami, Hafezian, Rahimi-Mianji, Abdullahpour y Gholizadeh, 2018; Osei-Amponsah et al., 2020), así como su relación con los efectos a corto plazo del estrés calórico sobre la fisiología de la vaca (Nascimento et al., 2019).
El estrés a corto plazo o estrés agudo no es un problema para el bienestar del ganado ni para su producción, y sus efectos no pueden considerarse perjudiciales, pues son necesarios para recuperar la homeostasis ante los factores estresantes; por tanto, no deben ser considerados como marcadores del bienestar animal. Por otra parte, si el factor estresante, en este caso el clima, es constante, los efectos fisiológicos mediados por el cortisol se vuelven perjudiciales para su bienestar (Moberg, 2000).
La medición de la cantidad del cortisol como marcador de estrés crónico está limitada por la muestra que se use, ya que se produce de manera constante y es su incremento en la sangre el que muestra el estrés de los últimos minutos, por lo que puede ser influenciado por el estrés de la toma de la muestra (Sheriff, Dantzer, Delehanty, Palme y Boonstra, 2011). Por su parte, el cortisol contenido en la saliva muestra el estrés de las últimas horas (Sheriff, Dantzer, Delehanty, Palme, y Boonstra, 2011) y la producción de la saliva puede variar demasiado con el consumo de agua y alimentación (Russell, Koren, Rieder y Van Uum, 2011). Finalmente, para usar el cortisol en el excremento se deberá tener la certeza del sujeto del que proviene cada excreta (Carlitz et al., 2016). En los últimos años, se ha usado la medición del cortisol acumulado en el pelo durante su crecimiento en distintas especies; se obtiene mediante una muestra cuya recolección no es invasiva y contiene el cortisol producido a lo largo de semanas a meses, o incluso años; las fluctuaciones diarias por eventos ocasionales no se reflejan, por lo que es una muestra que representa bien el estrés crónico (Meyer y Novak, 2012).
Diversos estudios realizados en varias especies de mamíferos han comprobado la mayor acumulación de cortisol en el pelo ante estresores como la desnutrición (Bryan, Darimont, Paquet, Wynne-Edwards y Smits, 2013), enfermedades (Trevisan et al., 2017; Park, Kim, Shin y Hwang, 2016) y el clima (Comin et al., 2011). Específicamente en vacas, se ha mostrado un incremento en los niveles de cortisol capilar en la transición de primavera a verano, principalmente en las regiones frías (Uetake et al., 2018).
A pesar de que el THI ha mostrado relación con efectos del estrés a corto plazo, no se ha comprobado su relación con los efectos del estrés a largo plazo, lo que se puede evaluar gracias al cortisol capilar. Por ello el objetivo de este estudio fue comprobar la relación entre el cortisol capilar del ganado bovino lechero y el THI a lo largo de un año.
Método
Condiciones del estudio
El estudio contó con la aprobación del Comité de Ética de la Universidad De La Salle Bajío y se realizó en las instalaciones del Centro Agropecuario de Experimentación De La Salle (CADELS), ubicado en La Estancia, en León, Guanajuato México, a una altura de 1, 770 metros sobre el nivel del mar. En el sitio prevalece un clima templado semiseco con primaveras soleadas y baja humedad; en verano se presentan tardes lluviosas, otoños soleados con algunas lluvias e inviernos frescos con vientos fuertes.
En las instalaciones se cría y explota ganado lechero con el mínimo de manejo humano; se usa un sistema automatizado de corrales y un robot ordeñador (VMS V300®DeLaval), brindándole el mayor confort a las vacas durante todo su ciclo productivo. A pesar de la automatización, las instalaciones carecen de barreras que eviten el viento, así como de ventiladores o calefactores; por lo anterior, se consideró que es un modelo adecuado para el objetivo de la investigación: con poco estrés por el manejo o alimentación, y sin control del clima.
Sujetos de estudio y muestras
En febrero de 2016 se seleccionaron 50 vacas de raza Holstein en edad productiva (Tabla 1). Se les realizó un corte de pelo al ras de la piel de un área negra a la altura de la escápula; el área del corte fue registrada, y se repitió el corte en la misma zona cada dos meses. Las muestras fueron almacenadas hasta su procesamiento. Cuando se presentaron partos o enfermedades se excluyeron las mediciones del mes para descartar el estrés resultante (Tabla 2).
Tabla 1 Características de las vacas en el momento de la inclusión.
| Edades (meses) Ages (months) |
Partos previos Previous calves |
Gestantes Pregnant |
Lactantes Lactating |
Peso (Kg) Weight (Kg) |
Condición corporal (1-5) Body condition (1-5) |
| 22 ± 11.5 | 0.9 ± 0.3 | 2 | 7 | 581.9 + 61.3 | 3.25 + 0.7 |
Las edades de inclusión se representan como media y desviación estándar (n = 50).
Tabla 2 Exclusión de mediciones.
| 2016 | 2017 | ||||
| Abril - Mayo April - May |
Junio - Julio June - July |
Agosto - Septiembre August - September |
Octubre - Noviembre October - November |
Diciembre - Enero December - January |
Febrero - Marzo February - March |
| 0 | 1 | 0 | 1 | 12 | 8 |
Las mediciones excluidas se dieron por partos en todos los casos.
Extracción de cortisol
Adaptando los métodos usados por otros autores (Koren et al., 2002; Accorsi et al., 2008), cada muestra fue lavada dos o tres veces por agitación rigurosa con 2.5 ml de isopropanol, hasta que hubo turbidez (Davenport, Tiefenbacher, Lutz, Novak y Meyer, 2006). Después, la muestra de pelo fue secada con papel absorbente y cortada con tijera en fragmentos de aproximadamente 1 mm; 15 mg del pelo cortado fueron incubados en 2 ml de metanol durante 24 horas en agitación. Posteriormente, el alcohol fue recuperado y evaporado a 50°C bajo una corriente de aire. Finalmente, se agregaron 250 ul de buffer salino fosfatado (PBS) y se almacenó a 4°C hasta su análisis.
Medición de cortisol
Se utilizó un kit para ensayo inmuno-absorbente ligado a enzimas (ELISA) de alta sensibilidad (ALPCO® modelo 11-CORHU-E01-SLV; Salem, NH) siguiendo las instrucciones del fabricante. Cada muestra se procesó por duplicado, y la concentración de cortisol de cada una fue calculada usando la curva de calibración del kit. Finalmente, se calculó y ajustó la concentración de cortisol en picogramos por microgramo de la muestra de pelo, ajustando al peso inicial registrado.
Datos meteorológicos
De los reportes meteorológicos locales (Sistema de Agua Potable y Alcantarillado de León, SAPAL, s.f.), se obtuvieron las mediciones máximas y mínimas de temperatura, humedad relativa y velocidad del viento. Se calcularon los promedios correspondientes a cada periodo, así como los valores del índice de temperatura y humedad correspondientes, de acuerdo con la fórmula del National Research Council (NRC) (National Research Counsil, 1971).
Análisis estadístico
Se empleó una prueba T de Student para muestras relacionadas para calcular los cambios en las concentraciones de cortisol a lo largo del año y verificar que los cambios fueran significativos. Se realizó un análisis de regresión múltiple paso a paso para identificar al parámetro climático con mayor influencia sobre la concentración de cortisol, incluyendo como variables independientes: la velocidad del viento, la temperatura ambiental promedio, la fluctuación térmica, temperaturas máximas y mínimas, la humedad relativa, precipitación pluvial y el THI. El paquete estadístico fue IBM SPSS Statistics 20th Version.
Resultados
Las condiciones climáticas fueron consistentes con los años anteriores. Con ellas se calculó el THI y se calcularon los promedios de cada bimestre para cada parámetro. Las muestras de pelo colectadas fueron procesadas para la extracción y medición del cortisol acumulado en cada bimestre (Tabla 3).
Tabla 3 Condiciones climáticas en los periodos evaluados y concentración de cortisol en el pelo.
| 2016 | 2017 | |||||
| Bimestre Bimester |
Abril - Mayo April - May |
Junio - Julio June - July |
Agosto - Septiembre August - September |
Octubre - Noviembre October - November |
Diciembre - Enero December - January |
Febrero - Marzo February - March |
| Cortisol (pg/mg) | 43.4 ± 6.49 | 34.13 ± 7.52* | 51.52 ± 5.52* | 41.14 ± 5.69* | 49.84 ± 7.52* | 44.65 ± 4.64* |
| Temperatura Temperature (°C) |
25.02 ± 1.32 | 22.70 ± 0.18 | 21.59 ± 0.1 | 18.82 ± 0.16 | 16.56 ± 0.29 | 19.07 ± 0.4 |
| Humedad Humidity (%) |
13.92 ± 8.32 | 28.18 ± 2.24 | 33.08 ± 0.46 | 29.36 ± 0.45 | 21.48 ± 0.53 | 14.98 ± 0.6 |
| THI | 68.40 ±1.3 | 67.20 ± 0.96 | 66.40 ± 0.15 | 63.10 ± 2.28 | 60.50 ± 1.41 | 62.80 ± 1.63 |
| Viento Wind (km/h) |
23.81 ± 5.16 | 22.65 ± 0.99 | 18.69 ± 0.15 | 18.72 ± 0.38 | 17.87 ± 0.38 | 20.87 ± 0.15 |
Los datos son presentados como media ± desviación estándar. * Diferencia significativa (p < 0.05) respecto al bimestre anterior, calculados con la prueba T de Student para muestras relacionadas.
El análisis de regresión lineal múltiple paso a paso descartó las variables de fluctuación térmica, precipitación pluvial y temperaturas máximas y mínimas. El modelo final es el siguiente:
Donde: Y es el nivel de cortisol capilar. Este modelo genera un coeficiente de determinación de 0.68 y un error cuadrático medio de 37.73. Los coeficientes de cada regresor se muestran en la Tabla 4, en ellos se puede ver que la variable independiente con mayor asociación es el THI.
Tabla 4 Coeficientes del modelo final.
| Modelo | Coeficientes no estandarizados | Coeficientes tipificados | t | Sig. | |
| B | Error típico | Beta | |||
| (Constante) | -482.594 | 133.870 | -3.605 | 0.000 | |
| Temperatura Temperature | -11.222 | 3.142 | -3.629 | -3.571 | 0.000 |
| Viento Wind | -6.487 | 0.459 | -1.673 | -14.130 | 0.000 |
| Humedad Humidity | -1.796 | 0.234 | -1.516 | -7.691 | 0.001 |
| THI | 14.417 | 3.175 | 4.667 | 4.541 | 0.000 |
Con la intención de ver más detalles de las interacciones de cada factor climático y su efecto sobre el cortisol, se graficaron las medias de las concentraciones bimestrales de cortisol, y sobre ellas las medias independientes de la temperatura, la humedad y la velocidad del viento (Fig. 1).
Fig. 1 Las medias de temperatura ambiental, de la velocidad del viento y de la humedad relativa representadas sobre las medias de los niveles de cortisol de las 50 vacas (columnas).
Agosto - septiembre fue el bimestre con concentraciones más altas de cortisol capilar y de humedad relativa. El segundo periodo con mayor concentración de cortisol fue diciembre - enero, el periodo más frío.
Discusión y conclusiones
Es estrés calórico puede ser medido por parámetros fisiológicos como la temperatura corporal o la frecuencia respiratoria (da Costa, Feitosa, Montezuma Jr., de Souza y de Araújo, 2015), sin embargo, estos parámetros son adaptaciones del estrés agudo ante un clima adverso, lo cual no pone en riesgo el bienestar de la vaca (Trevisi y Bertoni, 2009). El estrés crónico necesita ser medido por parámetros que representen periodos mayores, lo cual sí es posible mediante la medición del cortisol acumulado en el pelo. Ya se ha estandarizado su medición para evaluación del estrés crónico por clima incluso descartando variables genéticas (Shi et al., 2021).
El objetivo de este estudio fue comprobar la relación entre el THI y el estrés crónico, medido por el cortisol capilar. No hay estudios previos que establezcan esta relación, por lo que es importante comprobarla, pues el THI se obtiene de mediciones climáticas, lo cual no refleja el estrés que sufre el organismo de las vacas. Por ello, se eligió como modelo una explotación donde el manejo es poco; se midió el cortisol acumulado en el pelo del ganado cada dos meses durante un año, descartando las mediciones que incluyeran el mes del parto u otros factores estresantes.
En este estudio se han controlado los principales factores que podrían causar estrés crónico y la elevación del cortisol capilar, incluyendo el manejo (Grandin, 1997); el establo donde se realizó el estudio es techado y automatizado desde los corrales hasta la máquina de ordeño, con lo que se minimiza el manejo. También fue controlado el estrés por una nutrición deficiente (Craine, Elmore, Olson y Tolleson, 2010) ya que en esta explotación la nutrición de cada vaca es vigilada, y la ración de alimento es formulada para cada vaca con base en su peso, optimizando así su condición corporal. La salud de los animales, otro factor que, de no cuidarse, genera estrés, está siempre vigilada por médicos veterinarios; para este estudio, cualquier vaca que hubiera enfermado o tenido alguna lesión habría sido excluida. Sin embargo, eso no ocurrió: sólo se excluyeron las mediciones del bimestre en que parió cada vaca, para evitar la posible elevación de los niveles de cortisol en los días previos al parto (Hudson, Mullford, Whittlestone y Payne, 1974), de esta manera el único factor que explica los cambios en los niveles de estrés crónico es el de los cambios climáticos a lo largo del año.
Las concentraciones resultantes de cortisol capilar son mayores a aquellas de otros estudios realizados en vacas. Es importante mencionar que el ganado de esta explotación fue seleccionado para ser altas productoras, las cuales suelen ser más susceptibles al estrés calórico (Coppock, Grant, Portzer, Charles y Escobosa, 1981) lo cual explicaría estos valores de cortisol.
Bucklin et al. (2009) consideran que el THI no es fiel en ganado mantenido bajo sombra, y a pesar de que los valores de THI fueron inferiores al umbral descrito por Brügeman et al. (2012) para causar estrés calórico, se encontraron variaciones significativas a lo largo del año, las cuales permitieron analizar su relación con los cambios del cortisol. Con el análisis de regresión múltiple, además se analizó la relación entre los cambios del cortisol con los parámetros independientes del clima, pero ninguno resultó un mejor regresor que el THI. Se consideró útil estudiar el efecto de cada factor climático sobre el cortisol capilar, para una mejor comprensión del efecto independiente que tiene cada parámetro.
Al trazar de manera individual la temperatura ambiental, la velocidad del viento y la humedad, se pueden identificar algunas de las influencias sobre el estrés que previamente fueron reportadas por otros autores. Un ejemplo es el periodo con mayor estrés: agosto - septiembre, fue también el periodo con mayor humedad (33 %) y poca velocidad de viento (18.7 km/h); ambos factores retrasan la disipación del calor corporal por la piel y respiración (Kibler y Brody, 1950), y a pesar de que la temperatura no es muy alta, sí es superior a la temperatura máxima considerada como confortable por Johnson (1987). El siguiente periodo con más estrés, diciembre-enero, coincide con el clima más frío; aunque la temperatura promedio no bajó del límite del confort, es posible que se presente estrés por hipoxia, ya que las moléculas de oxígeno se dispersan más en el frío (Wood, 1991).
Este parece ser el primer estudio que establece la relación del índice de temperatura y humedad (THI) con el estrés que sufre el organismo. El cortisol capilar es un parámetro directamente relacionado con el estrés crónico, responsable de efectos indeseables para la salud y para la producción del ganado. Este estudio muestra al THI como un parámetro confiable para monitorear el estrés del ganado bovino lechero, a pesar de tratarse de ganado bajo la sombra. Hacen falta estudios que establezcan la misma relación en animales en distintas condiciones y climas.
