Introducción

Una deformidad en el pico de las aves se define como cualquier irregularidad, suficientemente diferente de lo normal para atraer la atención del observador (^{Pomeroy 1962}). Las aves con picos deformes presentan el trastorno de queratina aviar, el cual consiste en un crecimiento epidérmico anormalmente rápido de la ramfoteca (cobertura externa del pico), la cual está compuesta de queratina (^{Zylberberg et al. 2016}; ²⁰¹⁸). Dichas deformidades del pico pueden ser elongaciones o acortamientos maxilares; los alargamientos pueden cruzarse lateral o verticalmente (^{Verea y Verea 2010}, ^{Márquez-Luna et al. 2015}). Los picos son imprescindibles para la supervivencia de las aves, ya que son utilizados para alimentarse, manipular su alimento, acicalarse, defenderse, construir nidos y emitir cantos (^{Quiroga y Lammertink 2018}, ^{Hodges et al. 2019}). Cuando las aves presentan deformidades en el pico se afecta su salud por desnutrición, mayor presencia de ectoparásitos, y de manera general su vida en su ambiente y en su población (^{Pomeroy 1962}, ^{Thompson y Terkanian 1991}, ^{Hodges et al. 2019}).

Las deformidades en picos de aves son raras, pues presentan una incidencia menor que 1% en condiciones naturales (^{Pomeroy 1962}, ^{Craves 1994}, ^{Hodges et al. 2019}). Sin embargo, recientemente en Alaska se ha observado un incremento en la frecuencia del trastorno de queratina aviar (^{Van-Hemert y Handel 2010}), ocurriendo en hasta el 6% de los individuos del carbonero de capa negra (Poecile atricapillus), y 16.9% de los individuos del cuervo del noroeste (Corvus caurinus). Adicionalmente, en Alaska se ha encontrado una relación positiva entre las aves que presentan el trastorno de queratina aviar y la presencia del virus poecivirus (^{Zylberberg et al. 2016}; ²⁰¹⁸).

En Norteamérica, las deformidades de pico de aves se han registrado en alrededor de 40 especies de aves, incluyendo acuáticas (Anatidae), páridos (Paridae), cuervos (Corvidae), rapaces (Accipitridae, Falconidae), centzontles, pitacoches (Mimidae), tordos y calandrias (Icteridae), principalmente (^{Pomeroy 1962}, ^{Craves et al. 1994}, ^{Handel et al. 2010}, ^{Zylberberg et al. 2018}). Para el resto del continente se han documentado deformidades del pico en al menos 70 especies. La mayoría han sido documentadas en Argentina (^{Parkes 1969}, ^{Gorosito et al. 2016}, ^{Bianchini y Arenas 2018}, ^{Quiroga y Lammertink 2018}, ^{Wioneczak y Wioneczak 2021}) y Brasil (^{De Oliveira-Souza et al. 2016}, ^{Purificação 2019}).

En México, sólo cuatro casos de aves con pico deforme han sido reportados (^{Contreras-Balderas y Garcia-Salas 1991}, ^{Tinajero y Rodríguez-Estrella 2011}, ^{Blancas-Calva 2013}, ^{Márquez-Luna et al. 2015}). Estos incluyen el zafiro orejas blancas (Hylocharis leucotis) (^{Márquez-Luna et al. 2015}), el aguililla cola roja (Buteo jamaicensis) (^{Tinajero y Rodríguez-Estrella 2011}), el cuicacoche pico curvo (Toxostoa curvisrostre) (^{Contreras-Balderas y Garcia-Salas 1991}) y el tordo cabeza café (Molothrus ater) (^{Blancas-Calva 2013}). Hasta ahora no se ha documentado deformidad de pico en el carbonero cresta negra (Baeolophus atricristatus), que se distribuye desde Texas en Estados Unidos hasta Coahuila, Nuevo León, Tamaulipas, San Luis Potosí y norte de Veracruz en México (^{Patten y Smith-Patten 2020}). Aquí se presentan los primeros casos de deformidad de pico en esta especie.

Observaciones

La presente observación fue realizada en el poblado Ranchito de Juárez (21°57′31′′ N y 100°36′36′′ O), perteneciente al municipio de Zaragoza, ubicado a 40 km al sureste de la ciudad de San Luis Potosí. El área es un poblado pequeño con casas dispersas y rodeado del bosque de pino piñonero (Pinus cembroides). El sitio en específico correspondió al jardín de una casa con un comedero rústico para aves, en el cual de manera regular se colocan diversos alimentos para atraer las aves canoras (semillas, frutas, pan, masa de maíz, tortilla) propias del lugar.

Entre las aves que visitaron el comedero se incluye el carbonero cresta negra, que es un ave de tamaño mediano de 15 cm de largo, y un peso de 15.2-18.4 g (^{Patten y Smith-Patten 2020}). El plumaje tiene una coloración gris en sus partes superiores (nuca, espalda, rabadilla y cola), las partes inferiores son grisáceas pálidas (garganta, pecho, abdomen, vientre) y los costados (flancos) son de un color amarillo pálido (^{Sibley 2001}). Los registros se obtuvieron al realizar la observación sistematizada (09:00 a 11:30 h) de aves en el comedero, con binoculares 10x42 marca Vortex, a una distancia menor de 10 m. Adicionalmente, se documentaron los registros con fotografías.

El 26 de mayo de 2018 se observó a tres individuos de carbonero cresta negra con pico deforme, los cuales presentaban diferentes longitudes de pico (mandíbulas superiores). Dos de los individuos correspondían a machos adultos, identificados por las características de su plumaje (^{Sibley 2001}). Los machos adultos (Figura 1a y 1c) presentaron un copete de color negro a diferencia de las hembras, y en los machos inmaduros sus copetes tienen plumas de color gris (^{Sibley 2001}, ^{Patten y Smith-Patten 2020}).

Figura 1 Fotografías de carbonero cresta negra (Baeolophus atricristatus). a, b, c) Individuos con pico deforme, fotografiado el 26 de mayo de 2018 en Ranchito de Juárez, Zaragoza, San Luis Potosí (Fotografía Romeo Tinajero). El segmento en color naranja indica la longitud de la mandíbula superior y es donde cuza o termina con la mandíbula inferior. d) Individuo macho juvenil o hembra juvenil/adulta con pico normal (Fotografía: Agustín Hernández H., Laguna del Mante, Ciudad Valles, San Luis Potosí). e) Individuo macho adulto con pico normal (Fotografía Arnulfo Moreno, Miquihuana, Tamaulipas, México). 

El primer individuo con pico deforme fue observado a las 09:34 h (Figura 1a). El pico del ave era notoriamente anormal, pues presentaba la mandíbula superior (rinoteca) con un crecimiento considerablemente mayor a lo usual (doble de la longitud) y cruzado sobre la mandíbula inferior (Figura 1a), este tipo de anormalidad es llamado elongación. Luego a las 09:35 h llegó otro individuo, al cual no fue posible identificar el sexo, pero presentaba la mandíbula superior con un alargamiento tres veces a lo usual (Figura 1b). Posteriormente, a las 10:52 h, llegó otro individuo macho adulto al comedero para alimentarse, también presentaba un alargamiento de la mandíbula superior, el cual era ligeramente mayor a lo usual (Figura 1c) y cruzado con la mandíbula inferior. Luego a las 11:21 h regreso el primer individuo observado para continuar alimentándose en el comedero.

Durante la mañana se observaron otras especies de aves que llegaron para alimentarse al mismo sitio, como: el mulato azul (Melanotis caerulescens), la tángara encinera (Piranga flava), el mirlo pardo (Turdus grayi), y el gorrión ceja blanca (Spizella passerina). Todas ellas fueron observadas con binoculares y se registró que presentaron picos con crecimiento normal. En otra visita al sitio, cinco días después, el 31 de mayo de 2018, el carbonero cresta negra con mandíbula superior (doble de longitud, Figura 1a) con el trastorno de queratina aviar fue observado nuevamente, y luego se le observó que visitaba de manera frecuente ese comedero para aves

Discusión

Estas observaciones documentan los primeros casos del trastorno de queratina aviar en el carbonero cresta negra. Estos registros son relevantes pues representan los primeros casos de pico deforme en una especie de la familia Paridae en México. El tipo de deformidad encontrado (elongación) es uno de los más frecuentes en aves silvestres de Norteamérica y Europa (^{Pomeroy 1962}, ^{Van-Hemert y Handel 2010}, ^{British Trust for Ornithology, 2022}). No obstante, en Brasil, se ha encontrado que la deformidad de pico más común es el de pico cruzado (38%), mientras que la elongación representó el 15% de los casos analizados (^{Purificação 2019}).

Las visitas frecuentes de los carboneros cresta negra al comedero de aves podrían deberse a una mayor facilidad para alimentarse que en su hábitat natural. Sin embargo, la deformidad del pico no les impidió llegar a la edad adulta, cuando se comenzó a registrar en el comedero de atracción.

Se considera importante evaluar la prevalencia del trastorno de queratina aviar en la región. Las causas que originan estas deformidades han sido atribuidas a varios factores desde genéticos, contaminación ambiental, altas temperaturas, accidentes, heridas, desnutrición, hasta enfermedades por parásitos y virus (^{Pomeroy 1962}, ^{Sharp y Neill 1979}, ^Craves1994, ^{Rintoul 2005}, ^{Handel et al. 2010}, ^{Zylberberg et al. 2018}). Además, existen evidencias que el incremento de la incidencia de pico deforme está asociado a la contaminación ambiental (^{Ludwig et al. 1996}, ^{Ryckman et al. 1998}) y al poecivirus. Por lo cual, aunque no fue posible determinar la causa de esta anormalidad en el presente estudio, se recomienda evaluar la presencia de compuestos tóxicos en las plumas o en la sangre y del virus poecivirus como sus causas.