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Introducción
Las anormalidades pigmentarias en la coloración del plumaje de aves son escasas en poblaciones silvestres (Bensch et al. 2000). Sin embargo, éstas son comunes en especies asociadas a ambientes urbanos y domésticos (Reséndiz-Cruz y Caballero-Jiménez 2016). Las aberraciones cromáticas se deben mayoritariamente a alteraciones genéticas (Acosta 2007) pero pueden ser causadas también por factores ambientales (Nemésio 2001) y alimenticios (McGraw et al. 2002, McGlothlin et al. 2007, Hudon et al. 2013). Dentro de las aberraciones existen varios tipos como el melanismo, el albinismo y el leucismo por mencionar sólo algunos comunes (Espinal et al. 2011), aunque es frecuente la denominación errónea de las anomalías (Herrera 2017). Es probable que el leucismo sea la anormalidad pigmentaria más frecuentemente reportada para aves (Comisso 2012), pero no necesariamente la que más ocurre. Esta condición se caracteriza por la pérdida de la pigmentación del plumaje ya sea total, o parcial cuando sólo aparecen partes del plumaje de color blanco o diluido (Nogueira y Alves 2011). En condición parcial el leucismo ocurre de manera simétrica bilateral (Rodríguez-Ruíz et al. 2017) de manera que si la pluma rectriz izquierda es totalmente blanca la derecha también o si un ala es totalmente blanca la otra también. En general se acepta que el leucismo no afecta el color del pico, de las patas ni de los ojos como sí sucede en el albinismo (Abreu et al. 2013, Herrera 2017). No obstante, estas partes blandas pueden llegar a presentar ausencia de pigmento en presencia de leucismo (Rodríguez-Ruíz et al. 2015).
El yigüirro (Turdus grayi), se distribuye desde el este de México hasta el norte de Colombia (Howell y Webb 1995) y desde el nivel del mar hasta los 2400 msnm (Garrigues y Dean 2014). En Costa Rica comúnmente es observado en áreas urbanas, cultivos agrícolas y ecotonos de bosque (Morton 1991), donde es abundante, aunque es menos numeroso en el noroeste seco y en las partes más altas de Costa Rica (Stiles y Skutch 1995).
El yigüirro tiene el plumaje de color canela uniforme con la cabeza y el dorso de color café claro, el pecho es marrón opaco pero el vientre es más claro, algo canela-ante, la garganta se distingue del resto por ser pálida y con rayas o listas café oliva (Peterson y Chalif 2008). El pico es amarillo verdoso, más encendido y amarillo en los tomios, patas gris parduzco y el iris café opaco (Stiles y Skutch 1995).
Registro
El 2 de agosto de 2018 a las 09:18 h observamos un yigüirro con una anormalidad pigmentaria en la Estación Biológica La Selva (LS). Esta estación está situada en las tierras bajas del Caribe en el noreste de Costa Rica (10°26’ N, 83°59’ W), entre 35-140 msnm (Boyle y Sigel 2015). El área protegida La Selva se compone de bosques primarios talados selectivamente, bosque primario, bosques secundarios sucesionales y abandonados, pastos y plantaciones, que suman 1,611 ha (McDade y Hartshorn 1994) y es un sitio reconocido internacionalmente por la cantidad de investigaciones que ahí se realizan. En este sentido es relevante registrar eventos biológicos que sean observados en La Selva. Observamos al yigüirro alimentándose de frutos de higo (Ficus colubrinae) cerca del área de laboratorios de la estación. El ave se comportaba de manera natural pero llamó nuestra atención por la presencia de las rectrices del margen de color blanco (Figura 1). Seguimos la clave dicotómica de Rodríguez-Ruíz et al. (2017) y concluimos que la anormalidad pigmentaria que presentaba el individuo observado era leucismo. Según esta clave (Rodríguez-Ruíz et al. 2017) este caso es leucismo, ya que hay “ausencia parcial de melanina con simetría bilateral, con plumas completamente blancas y rara vez ausencia de pigmento en partes blandas del cuerpo, pero nunca pérdida de coloración en el iris ocular. Puede presentar coloración por presencia de carotenos o refracción de luz en plumas por queratinas”, lo que se ajusta a las características del individuo observado.
Discusión
Se ha documentado que especies de aves aprovechadas como ornamentales o asociadas directamente a los asentamientos humanos son más vulnerables a presentar anormalidades pigmentarias (Nemésio 2001). La frecuencia de estas anormalidades parece ser más alta (1-2% vs. casi 0% en Passer domesticus) en ciudades en comparación con las áreas rurales (Møller y Mousseau 2001), probablemente debido a que los factores que causan el leucismo son más comunes en áreas urbanas con mayor grado de contaminación (Møller y Mousseau 2001, Campos et al. 2008). En México se ha observado una marcada relación entre los casos de anormalidades pigmentarias en áreas alteradas antropogénicamente (Rodríguez-Ruíz et al. 2015). Esto muestra una tendencia creciente en la probabilidad de registrar individuos con plumajes de coloraciones anormales posiblemente por el estrés ambiental que ocasionan diversas actividades humanas como la urbanización, agricultura y ganadería (Rodríguez-Ruíz et al. 2014).
Entre los factores citados como promotores del leucismo en las aves están la contaminación ambiental, senilidad, estrés, lesiones en los folículos, desórdenes fisiológicos y dieta (Reséndiz-Cruz y Caballero-Jiménez 2016). Otro posible factor causante de anormalidades pigmentarias en las aves, y otros vertebrados, es alta endogamia poblacional, ya que ésta favorecería mutaciones que aumentan la frecuencia de ciertos fenotipos (Summers 2009).
Tanto en las islas británicas como en Norteamérica, el género Turdus es el más afectado de los túrdidos (Reséndiz-Cruz y Caballero-Jiménez 2016). No obstante, y a pesar de que algunas especies pertenecientes al género Turdus son muy comunes en el Neotrópico, son muy pocos los casos de leucismo reportados para estas aves. El único registro de leucismo parcial para T. grayi es reciente y fue el primero para la familia Turdidae en México (Reséndiz-Cruz y Caballero-Jiménez 2016). Es posible que la incidencia de leucismo entre los túrdidos neotropicales sea mayor a lo que se conoce o se ha reportado, pues esta familia es la que presenta más casos de incidencia de leucismo en las aves de las islas británicas y la segunda en Norteamérica (Reséndiz-Cruz y Caballero-Jiménez 2016). Por otro lado se sabe de varios casos de leucismo en aves de Costa Rica, incluido T. grayi, pero no aparecen en publicaciones científicas como sí es el caso de Pelecanus occidentalis (Vargas-Masís y Arguedas-Rodríguez 2014). Debido a lo anteriormente discutido, este reporte no constituye en sí una novedad para la especie. Sin embargo, el haberse asociado esta condición genética a aspectos de origen antrópico merece su documentación y reporte, en especial en un sitio con alta influencia en el conocimiento de la biología tropical como La Selva.
Parece que el número de reportes de leucismo ha estado en aumento. Este incremento puede que se deba al aumento en el esfuerzo de trabajo de campo con técnicas de observación y captura de aves y el interés por reportarlos en revistas especializadas (Escobar-Anleu y Mora 2018). No obstante, las evidencias de casos actuales sugieren un aparente aumento de especies de aves silvestres con variación en la pigmentación (Rodríguez-Ruíz et al. 2017). En este sentido es deseable conocer las proporciones respectivas que afectan a individuos jóvenes y adultos de aves (Rodríguez-Pinilla y Gómez-Martínez 2011) y registrar su posible afección. En general sería importante documentar periódicamente o dar seguimiento temporal a especies e individuos con anormalidades pigmentarias en estado natural o silvestre, para entender con mayor claridad el porqué ocurren este tipo de anormalidades en el pigmento de las aves e inferir sobre los patrones espaciotemporales de su ocurrencia (Rodríguez-Ruíz et al. 2017). Esto también es importante porque no hay claridad sobre si los individuos leucísticos son seleccionados en contra o no (Espinal et al. 2016). Al menos en algunas poblaciones los individuos con anormalidades cromáticas son aceptados por otros individuos con pigmentación normal (Peles et al. 1995, Delibes et al. 2013). Por ejemplo dos individuos de ganso frente blanca (Anser albifrons) con leucismo formaban parte de un parvada de coloración normal observada en Durango, México (Martínez-Guerrero et al. 2017). No obstante, en algunos casos, los individuos con leucismo se aíslan y modifican su comportamiento (Torres y Franke 2008). Por otro lado se ha planteado la hipótesis de que los individuos con anormalidades pigmentarias no son seleccionados en contra debido a circunstancias particulares: especies introducidas en sitios en los que no tienen depredadores naturales (Delibes et al. 2013), o hábitats de alta calidad nutricional con buena cobertura vegetal (Peles et al. 1995, Kehas et al. 2005). No obstante, un problema potencial para individuos con anormalidades pigmentarias puede representar cambios en las interacciones intraespecíficas, tales como el ostracismo (McCardle 2012, Slavík et al. 2015).
