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Introducción
Los psitácidos pueden consumir una amplia gama de recursos en su dieta (Renton et al. 2015). Sin embargo, son consideradas especies principalmente granívoras (Janzen 1981, Galetti 1993, Renton 2001, Renton et al. 2015). El consumo de estos recursos es necesario para la obtención de agua y nutrientes como proteínas, lípidos y carbohidratos, los cuales son necesarios para la obtención de energía (Marquardt y Howard 1998, Harper 2000, Contreras-González et al. 2009). Estos nutrientes pueden ser adquiridos a través del consumo de frutos, semillas, flores, polen y néctar (Koutsos et al. 2001, Kristosch y Marcondes-Machado 2001, Renton 2001). Pero son principalmente las semillas las que cubren sus requerimientos nutricionales quizá debido a su alto contenido nutricional y disponibilidad a lo largo de las diferentes temporadas del año (Koutsos et al. 2001, Renton 2001, Francisco et al. 2002, Renton 2006).
Aunque se han desarrollado diversos estudios sobre la guacamaya verde (Ara militaris) dentro de su área de distribución en México, muy pocos de ellos presentan información sobre su alimentación; sin embargo se han podido obtener datos que muestran que su dieta está compuesta por frutos y semillas de 62 especies de plantas (Anexo 1). Uno de los sitios donde se ha estudiado con mayor detalle la dieta de la guacamaya es en la zona semiseca de la Reserva de la Biosfera Tehuacán-Cuicatlán (Contreras-González 2007, Arizmendi 2008, Contreras-González et al. 2009), que ha proporcionado el mayor listado de especies potenciales para la alimentación de este psitácido, el cual, aunque con una variación en el número de individuos registrados, permanece la mayor parte del año en la Reserva, aprovechando los recursos disponibles.
Dentro de las familias de plantas utilizadas por la guacamaya verde, se encuentran principalmente Burseraceae y Euphorbiaceae, con ocho y siete especies respectivamente (Loza-Salas 1997, Contreras-González 2007, Contreras-González et al. 2009, Rivera-Ortíz et al. 2013). Con base en los estudios que se han realizado en relación con la alimentación y el hábitat de este psitácido, especies como el coco de cerro (Cyrtocarpa procera), el cacalosúchil (Plumeria rubra), la ceiba (Ceiba pentandra) y el habillo (Hura polyandra) son las plantas que presentan un mayor número de registros en su dieta (Juárez et al. 2012).
El habillo (familia Euphorbiaceae), en México, es una especie pionera común en los bosques tropicales subcaducifolios y caducifolios de ambas vertientes; este árbol puede alcanzar hasta los 20 m de alto (Pennington y Sarukhán 1998, Pineda-Herrera et al. 2015). Los frutos se caracterizan por su forma de cápsula y cuando llegan a la madurez estallan para propagar sus semillas (Figura 1; Pennington y Sarukhán 1998). En el arroyo Las Iglesias, localidad de Salazares, municipio de Tepic, Nayarit, el habillo es una de las especies más representativas, de cuyas semillas inmaduras se alimenta la guacamaya verde durante la temporada reproductiva, las cuales son un recurso alimenticio relevante para este psitácido. En este estudio describimos las propiedades alimenticias de esta especie.
Métodos
Sitio de estudio
Realizamos el estudio en el arroyo Las Iglesias, ubicado cerca de la comunidad de Salazares, municipio de Tepic, Nayarit, donde registramos la presencia de la guacamaya verde. El sitio se ubica en las coordenadas extremas 21°40’39.01” N - 21°39’22.43” N y 104°58’28.27” W - 104°58’40.28” W (Figura 2); y presenta un gradiente de elevación de 100-400 msnm, con una elevación promedio de 166 msnm. Este arroyo forma una corriente natural de agua, corriente que fluye continuamente, incluso en temporada de secas. El clima es cálido subhúmedo (Aw1), el cual ocurre principalmente en la planicie costera, así como en algunos valles y cañones situados en la zona montañosa (García 1981). La temperatura es mayor de 22°C y su temperatura media mensual más baja es superior a 18°C, mientras que la precipitación total anual es superior a 1200 mm y con un porcentaje de lluvia invernal menor de 5%; este tipo de clima ocurre en un 60% de la superficie total de Nayarit (García 1981). En las orillas del arroyo se puede encontrar vegetación riparia que incluye plantas parcialmente sumergidas, así como formaciones arbóreas y arbustivas. Existe también una porción de bosque tropical subcaducifolio en buen estado de conservación, el cual se caracteriza por ser uno de los bosques más complejos por su estructura, así como por su composición florística (Rzedowski 1978, Rivera-Ortíz et al. 2013, Conabio 2014). La comunidad arbórea es densa y cerrada y la altura de los árboles oscila entre 15 y 28 m, conforman un dosel uniforme, con troncos derechos y esbeltos; algunas de las especies de árboles más comunes en el sitio de estudio son capomo (Brosimum alicastrum), matapalo (Ficus sp.), Prunus cortapico, cuajilote (Bursera arborea), habillo (H. polyandra), ceiba (C. pentandra), laurel (Licaria cervantesii), palo de fraile (Couepia polyandra), palo de rosa (Tabebuia rosea), entre otras (Rivera-Ortíz et al. 2013; Salcedo-Hernández obs. personal), aunque en otras localidades se ha reportado un número de 60 especies, incluidos árboles y arbustos característicos del bosque tropical subcaducifolio (Rzedowski 1978, Rivera-Ortíz et al. 2013).
Uso del habillo por la guacamaya verde
Durante los meses de enero a diciembre de 2016 realizamos recorridos en un transecto de 2.5 km a una velocidad constante de 1.0 km/h una vez por mes a lo largo del arroyo Las Iglesias. Este muestreo fue en la temporada reproductiva (noviembre a mayo) y no reproductiva (junio a octubre) de la guacamaya verde.
Para analizar los recursos utilizados por la guacamaya colectamos frutos de los mismos árboles de habillo donde observamos a las guacamayas alimentándose. Colectamos aleatoriamente un total de diez frutos, los cuales tuvieron una coloración verde claro que indicó su estado inmaduro, que es la forma en que lo consume la guacamaya verde. Una evaluación del peso fresco de los frutos y el número y peso de las semillas lo obtuvimos a partir de la muestra de los frutos recolectados (media ± DE). Posteriormente, en el laboratorio, seleccionamos al azar cinco de los diez frutos para obtener sus semillas, las cuales congelamos hasta su análisis bromatológico para obtener sus propiedades nutrimentales (media ± DE). Luego enviamos las muestras congeladas al laboratorio de Alimentos de la Unidad Académica de Químico Farmacobiólogo de la Universidad Autónoma de Nayarit, donde cuantificaron el contenido de proteínas totales mediante el método de micro-Kjendahl (Izhaki 1993, Levey et al. 2000), carbohidratos mediante el método de Antrona (Clegg 1956), lípidos totales (método por Soxhlet; James 1999) y humedad mediante la diferencia de peso fresco y peso seco (FAO 1993). Las concentraciones de minerales en las semillas no fueron evaluadas.
Resultados
Uso del habillo por la guacamaya verde
Si bien el trabajo de campo lo realizamos durante un año (2016), sólo durante la temporada reproductiva (octubre, noviembre - abril, mayo; Forshaw 1989, Íñigo 1999, Bonilla-Ruz y Reyes-Macedo 2006, Rubio et al. 2007, De la Parra-Martínez et al. 2015) observamos varias veces a individuos de guacamayas únicamente descansar en árboles de habillo. Sólo en cuatro ocasiones observamos a individuos de guacamaya verde alimentarse de los frutos inmaduros del habillo. En dos momentos más, cuando recolectamos frutos, observamos a una pareja de guacamayas alimentarse de las semillas: rasgan con el pico la testa de cada una de las valvas que conforman el fruto en forma de cápsula, desprenden la testa y finalmente comen las semillas inmaduras (Figura 3), dejan sólo la columela del fruto (Martínez et al. 2002) al descubierto, ya sea en la rama del árbol o tirada en el suelo junto con las valvas separadas (Figura 4). Este mismo comportamiento de alimentación lo observamos en una investigación previa en la población de la guacamaya verde en la Sierra de Vallejo al sur del estado de Nayarit (datos no publicados).
Análisis nutricionales
Los frutos que recolectamos mostraron un peso mínimo y máximo de 236.6 y 371.9 gr respectivamente, así como un peso promedio de 301.1 ± 45.4 gr; n =10). Además los frutos contuvieron un mínimo y un máximo de 12 y 14 semillas respectivamente, las cuales en fresco tuvieron un peso promedio de 4.3 ± 0.6 gr; n = 133) y un peso mínimo y máximo de 2.6 y 6.6 gr respectivamente. Los análisis bromatológicos los realizamos sobre un total de 66 semillas de cinco frutos que mostraron que las semillas de habillo presentan un alto porcentaje de humedad (28.6% ± 0.7), así como también de lípidos (28.1% ± 0.7), proteína cruda (22.7% ± 0.8) y un menor porcentaje de carbohidratos (17.5% ± 0.8).
Discusión
A pesar de que en este estudio pocas veces observamos individuos de la guacamaya verde alimentarse de frutos de habillo, existen diversas evidencias que muestran su consumo tanto en el arroyo Las Iglesias como en otras localidades de Nayarit (Sierra de Vallejo, Puebla y Figueroa obs. personal), pero también de Jalisco (Loza-Salas 1997) y Sinaloa (Juárez et al. 2012) donde se alimenta de estas semillas casi todo el año. Estas semillas se consideran de gran importancia en la dieta de la guacamaya verde durante la época reproductiva. Los resultados bromatológicos muestran que las semillas de habillo contienen equitativamente altos porcentajes de humedad, lípidos y proteínas, mientras que los resultados de otras especies de semillas muestran valores altos sólo para uno de estos nutrientes (Contreras-González et al. 2009, Ornelas et al. 2013).
Con base en nuestros datos durante la época reproductiva de la guacamaya verde el habillo le proporciona un importante porcentaje de agua, proteína cruda como sucede con las semillas de cacalosúchil (Plumeria rubra; 80%) y del cardón tetetzo (Neobuxbaumia tetetzo; 28%) respectivamente, al igual que un importante porcentaje de carbohidratos, como los aportados por Bunchosia montana (31.2%), parota (Enterolobium cyclocarpum; 60.5%) en la región semiseca de Tehuacán-Cuicatlán (Contreras-González 2007, Contreras-González et al. 2009), al igual que el capomo (72.5%) y el coquito de aceite (Attalea cohune; 49.1%) en el oeste de México (Ornelas et al. 2013).
El contenido de humedad en los alimentos es esencial para la digestión y metabolismo e importante para las aves en ambientes áridos, en donde en general la pérdida de agua evaporativa se cuadruplica cuando la temperatura se incrementa de 30 a 40°C y su remplazo es a través del alimento, especialmente en las aves nectarívoras, frugívoras e insectívoras (Gill 1994). Sin embargo, las aves que consumen alimentos secos como las semillas, experimentan una necesidad más grande para cubrir sus requerimientos de agua (Gill 1994), por lo que con base en nuestros resultados, consideramos que en el bosque tropical subcaducifolio de la vertiente del Pacífico, el habillo le proporciona a la guacamaya verde un importante aporte de agua, como también sucede en la región semiseca de Cuicatlán con las semillas del cacalosúchil (Contreras-González et al. 2009). Además en el sitio de estudio donde la temperatura tiene un rango de los 24 a los 43°C (Rivera-Ortíz et al. 2016), los nutrientes que contienen las semillas de habillo también pueden tener un papel relevante respecto a la producción de agua metabólica. El metabolismo de 1 gr de grasa produce 38.5 kilojouls de energía más 1.1 gr de agua, mientras que el metabolismo de 1 gr de carbohidratos o proteína produce aproximadamente 0.6 y 0.4 gr de agua respectivamente (Gill 1994), así la guacamaya verde puede cubrir, en parte, sus requerimientos de agua.
Por otra parte, los lípidos proporcionan un máximo de energía de 9 kcal/gr, que es aproximadamente el doble de la provista por una cantidad similar de proteínas o carbohidratos (Stevens 2004) y son una fuente concentrada de energía, así como componentes estructurales de las células, facilitan la absorción intestinal y transporte de vitaminas solubles en grasa como la A, D, E y K (Koutsos et al. 2001). Durante la época reproductiva los lípidos son importantes para la formación de los huevos, mismos que están constituidos de 31% de grasa y cuando existe una insuficiencia en la dieta ocurre una reducción en el tamaño del huevo, una escasa cubierta de piel y poco crecimiento de las plumas en las aves (Harper 2000), por lo que la fructificación y consumo de semillas de habillo puede ser relevante durante la etapa reproductiva de este psitácido. Además, diversos estudios han demostrado que la guacamaya verde realiza tanto movimientos diarios como estacionales en busca de alimento, así como lugares para dormir o reproducirse (Gaucín 2000, Bonilla-Ruz et al. 2007, Arizmendi 2008, Rivera-Ortíz et al. 2008, Contreras-González et al. 2009, Juárez et al. 2012, Ramírez-Albores 2016), por lo que las reserva de lípidos en forma de grasa aportada por las semillas de habillo, como las de cacalosúchil, pueden ser de gran importancia durante la demanda metabólica para realizar dichos movimientos estacionales o de migración (Blem 1976, Podlesak y McWilliams 2007).
Los carbohidratos, por otra parte, son indispensables como una fuente de energía y son usados para producir precursores de nutrientes, sintetizar glicógeno o grasa a partir de la glucosa, incrementar la flora anaeróbica, eritrocitos y músculos y mejorar el sistema nervioso central. Además después de la eclosión de los pollos los carbohidratos son la fuente de nutrientes más importante (Uni et al. 1998). De esta forma se tienen registros del consumo de la guacamaya verde en el Estero el Salado, de hojas de Laguncularia racemosa (mangle blanco) y Rhizophora mangle (mangle rojo) que les proporciona un alto contenido de carbohidratos (43 y 49% respectivamente) y fibra (ambas plantas 29%) (Ornelas et al. 2013). Respecto al requerimiento de proteínas, éste es más alto en los pollos de los psitácidos cuando el crecimiento es rápido y se obtiene básicamente de frutos, semillas, follaje tierno, además de insectos y larvas (Scott y Kronfeld 1998), por lo que si bien el contenido de estos nutrientes en las semillas del habillo no es tan alto sí puede ser importante para la dieta de esta ave.
Aunque no evaluamos el contenido de minerales en las semillas, la fuente de estos nutrientes para la guacamaya son también frutos, otras semillas y materia animal. Adicionalmente se sabe que esta especie igual que otros psitácidos visitan saladeros o lugares en las orillas de ríos y paredes de acantilados cuyos sustratos contienen minerales como sal, calcio, fósforo y microminerales para consumirlos. En el sitio de estudio el consumo de arcilla que contiene estos minerales, principalmente sodio (Brightsmith y Muñoz-Najar 2004), puede ser parte de la dieta (C. Villar obs. personal). Sin embargo, también se ha sugerido que el consumo de arcilla permite atenuar la adsorción y neutralización de toxinas brindando al revestimiento intestinal protección a químicos pesados (Gilardi et al. 1999, Brightsmith et al. 2008). Lo anterior es importante para las guacamayas al consumir las semillas de habillo, las cuales son extremadamente tóxicas y laxantes (López 2002).
Los recursos alimenticios son claves durante el ciclo de vida de las aves (Pepper et al. 2000, Koutsos et al. 2001), mismos que cambian su disponibilidad dependiendo de la temporada del año (Foster 1977) y del lugar donde se encuentren (Ornelas et al. 2013). La dieta de la guacamaya verde incluye 62 especies de frutos y semillas, sin embargo existen pocos estudios detallados de la importancia de los nutrientes que le aportan a este psitácido, lo cual es esencial conocer para la conservación de la especie. Estos estudios permitirán conocer los movimientos locales o estacionales, la selección de sitios para reproducirse o alimentarse, así como otras características de la historia de vida de la guacamaya verde.
