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Editor asociado: Diego Santiago Alarcón
Introducción
En las aves la coloración de las plumas está determinada por dos pigmentos principales, la melanina y los carotenoides (van Grouw 2006, Hill 2010, Mancini et al., 2010). En algunos casos, la coloración de las plumas llega a presentar anormalidades o aberraciones que son resultado de factores genéticos o ambientales (Bensch et al., 2000, Møller y Mousseau 2001, McGraw et al., 2003, Ayala-Pérez et al., 2014). Entre estas aberraciones se encuentra el leucismo, que es un desorden hereditario que afecta la transferencia y depósito de pigmentos en las plumas durante su formación y crecimiento (van Grouw 2006, Hill 2010, Rodríguez-Ruíz et al., 2014). Se caracteriza por la disminución o ausencia total o parcial de la melanina, lo que provoca plumas blancas en algunas partes o en todo el cuerpo, y generalmente los individuos conservan la coloración normal en patas, pico y ojos (van Grouw 2006, Mancini et al., 2010, Nogueira y Alves 2011, Rodríguez-Ruíz et al., 2017). Rodríguez-Ruíz et al. (2017) distinguen dos tipos de leucismo: el total que implica una “ausencia de melanina en plumaje y partes blandas del cuerpo al azar, con diferentes grados de afectación sin dañar la coloración del iris ocular” y el leucismo parcial en el que podemos obsevar un “aspecto blanco en diversas partes del cuerpo, total o parcialmente y ojos normales. Se exhibe simetría bilateral con patrón en la deposición de melanina. Se presenta en las regiones corporales marginales en el ave”.
En México, en los últimos años, se ha observado un aumento en el número de casos reportados de aves con coloración aberrante, la mayor cantidad de registros se han realizado para especies de hábitos terrestres (López-Ortega y Carbó-Ramírez 2010, Tinajero y Rodríguez-Estrella 2010, Carbó-Ramírez et al., 2011, Cortinas-Salazar y Contreras-Balderas 2014, Rodríguez-Ruíz et al., 2014, Tinajero y Rodríguez-Estrella 2014, Ayala-Pérez et al., 2015, González-Arrieta y Zuria 2015, Rodríguez-Ruíz et al., 2015, Hernández-Valdez et al., 2016, Palacios-Vázquez 2016, Reséndiz-Cruz y Caballero-Jiménez 2016, Rodríguez-Ruíz et al., 2017). Sin embargo, los registros de colo ración aberrante para la avifauna acuática del país son escasos (Castillo-Guerrero et al., 2005, Ayala-Pérez et al., 2013, 2014; Martínez-Guerrero et al., 2017) y a la fecha no se habían reportado aberraciones de coloración en las especies que aquí documentamos: el ibis cara blanca (Plegadis chihi), la gallineta frente roja (Gallinula galeata), la gallareta americana (Fulica americana) y el chorlo tildío (Charadrius vociferus). Las cuatro especies son estrictamente de hábitos acuáticos y tienen amplia distribución en México (Ryder y Manry 1994, Howell y Webb 1995, Jackson y Jackson 2000, Bannor y Kiviat 2002, Brisbin et al., 2002). Los individuos con coloración aberrante los observamos en la Laguna de Zumpango, Estado de México. Las cuatro especies son frecuentes en este humedal y pueden encontrarse poblaciones residentes reproductivas y migratorias (Rodríguez-Casanova 2017, Rodríguez-Casanova y Zuria 2018).
Área de estudio
La Laguna de Zumpango se ubica al norte de la Cuenca de México a los 19º47’25” N, 99º7’51” O (Figura 1), abarca parte de los municipios de Zumpango y Teoloyucan en el Estado de México (IMTA 2012). La laguna forma parte de la Región Hidrológica Prioritaria “Remanentes del Complejo Lacustre de la Cuenca de México”, en donde se presentan problemas de contaminación y eutrofización por influencia urbana, agrícola e industrial, pérdida de hábitats terrestre-acuático, así como crecimiento urbano sin planificación (Maldonado 2005, Sandre 2006, IMTA 2012, CONABIO 2017).
Figura 1 Ubicación geográfica de la Laguna de Zumpango, Estado de México. Se incluyen los registros puntuales (puntos negros) en los sitios donde fueron observados los individuos de las aves acuáticas con leucismo parcial.
Durante mucho tiempo se han efectuado procesos de desecación y transvase de agua no tratada a la Laguna de Zumpango, que fue uno de los más importantes vasos reguladores del agua para irrigar terrenos agrícolas en la zona norte de la entidad (Maldonado 2005, Sandre 2006). A pesar de que el agua de la laguna ha sido catalogada como apta para uso agrícola, no se le considera adecuada para el desarrollo de vida acuática debido a que los niveles de contaminantes tóxicos sobrepasan los establecidos por la normatividad en materia de la calidad del agua (IMTA 2012).
Registros
A continuación, presentamos la descripción de los individuos con coloración aberrante que observamos en la Laguna de Zumpango entre el 2014 y el 2017. Utilizamos la propuesta de Rodríguez-Ruíz et al. (2017) para determinar la anomalía de cada individuo.
Ibis cara blanca (Plegadis chihi)
Esta especie habita en cuerpos de agua dulce y cuenta con poblaciones residentes en el centro del país (Ryder y Manry 1994, Howell y Webb 1995). En la Laguna de Zumpango se pueden observar grandes parvadas de hasta 2,000 individuos (Rodríguez-Casanova 2017). Hemos registrado las áreas de reproducción y descanso en el interior del humedal, mientras que los sitios de alimentación corresponden a los terrenos agrícolas circundantes a la laguna. Los adultos reproductivos tienen plumaje café-cobrizo en el cuerpo, plumas iridiscentes en alas y cabeza. Presentan plumaje blanco alrededor del ojo y en el lore. El pico es alargado y curvo, se torna rosado al igual que las patas durante la temporada reproductiva. Las crías presentan plumón negro en todo el cuerpo, con plumón blanco en la corona y garganta, el pico es rosado con anillos negros y las patas tienen coloración clara (Figura 2A).
Figura 2 A) Polluelo de Ibis cara blanca (Plegadis chihi) registrado en la Laguna de Zumpango con coloración normal a los 3-4 días de edad. B) Polluelo recién eclosionado con leucismo parcial, C) el mismo individuo con leucismo parcial a los 22 días de edad y D) a los 36 días de edad (fotos: Araceli J. Rodríguez-Casanova).
El 13 de junio de 2015 encontramos un polluelo recién eclosionado cubierto completamente por plumón blanco, con coloración clara (rosada) en pico y patas (Figura 2B). Debido a que las crías de esta especie son altriciales y abren los ojos a los 2 días de edad (Ryder y Manry 1994, Baicich y Harrison 2005) no fue posible observar el iris del ojo. El polluelo se encontraba en un nido entre el tule (Scirpus validus, 19º48’07” N, 99º8’41” O) y fue la primer cría eclosionada de una puesta de dos huevos.
El 27 de junio de 2015 observamos en el nido dos crías de entre 13-15 días de edad, el polluelo con leucismo y otra cría con coloración normal. En ese momento determinamos que se trataba de un individuo con leucismo parcial, ya que en la mayor parte del cuerpo el plumaje presentó coloración blanca con plumas oscuras dispersas. El pico y las patas tuvieron coloración clara (grisácea) con manchas oscuras y blancas. El iris del ojo presentó pigmentación oscura.
Registramos a la cría en cuatro ocasiones más. El 4 de julio de 2015, a los 22 días de edad (Figura 2C), el individuo estaba cerca del nido entre el tule, realizando sus primeros intentos de vuelo. Los siguientes avistamientos fueron los días 11 y 18 de julio de 2015, a los 29 y 36 días de edad; en estas ocasiones observamos al volantón en un manchón de tule cercano a su nido junto con otros individuos de la misma especie realizando sus actividades normales (alimentación, acicalamiento y vuelo; Figura 2D).
El último día que encontramos al individuo fue el 25 de julio de 2015, de aproximadamente 44 días de edad (Figura 3A). El juvenil fue observado cerca del nido interactuando con otros juveniles de la misma especie. Los juveniles de P. chihi con coloración normal presentan plumas café-verdosas iridiscentes en las alas, tienen el pico y patas oscuros. En la corona y barba presentan algunas plumas blancas que desaparecen después de las cinco semanas de edad (Figura 3B).
Figura 3 Juvenil de Ibis cara blanca (Plegadis chihi) a los 43-45 días de edad en la Laguna de Zumpango, A) individuo con leucismo parcial y B) individuos con coloración normal (fotos: Araceli J. Rodríguez-Casanova).
En México no existen reportes de aberración en el plumaje para P. chihi. En Norteamérica Lockerbie (1938) reportó un individuo con albinismo parcial en Utah, EUA. También existe un reporte fotográfico en la galería digital de Higgins (2008) que muestra un juvenil de P. chihi clasificado como albino en Utha, EUA. (https://utahbirds.org/birdsofutah/BirdsS-Z/WhiteFaceIbis7.htm). Al observar la coloración consideramos que también se trata de un caso de leucismo parcial. El registro de leucismo parcial que presentamos representa el primero de esta especie para México.
Gallineta frente roja (Gallinula galeata)
Esta gallineta habita lagos, lagunas y cuerpos de agua dulce ya sea abiertos o con vegetación acuática y tiene una amplia distribución en México (Howell y Webb 1995, Bannor y Kiviat 2002). En la Laguna de Zumpango la especie presenta baja abundancia (<50 individuos), aunque existe una colonia reproductiva (Rodríguez-Casanova y Zuria 2018). Los individuos adultos de G. galeata tienen plumaje negro en la cabeza y cuello, grisáceo-oscuro en el pecho y vientre, con flancos blancos, tiene escudo frontal y pico rojo con la punta amarilla, los ojos son color café-oscuro y las plumas de la cola son oscuras con plumas laterales blancas (Figura 4A). Los individuos juveniles presentan coloración blanca en algunas partes del cuerpo como en la garganta, cuello, flancos y vientre, el pico tiene coloración oscura (Figura 4B).
Figura 4 A) Individuo adulto de gallineta frente roja (Gallinula galeata) con plumaje normal registrado en la Laguna de Zumpango. B) Individuo juvenil de G. galeata con coloración normal. C) Individuo con leucismo parcial registrado en mayo de 2017, vista lateral izquierda y D) vista lateral derecha (fotos: Araceli J. Rodríguez-Casanova).
El 13 de mayo de 2017 observamos un individuo con coloración blanca en la cabeza, así como plumas blancas dispersas en el cuello y dorso. El resto del cuerpo, ojos, pico y escudo frontal presentaron coloración normal y con esto pudimos determinar que se trataba de un individuo adulto con leucismo parcial (Figuras 4C y D). El registro se realizó en la zona norte de la Laguna de Zumpango (19º48’15” N, 99º8’22” O); el individuo fue observado a 100 m de distancia del borde hacia el interior de la laguna, entre la vegetación. Observamos al individuo durante 10 minutos, tiempo durante el cual realizó sus actividades de manera normal (alimentación y acicalamiento) junto con otro individuo de la misma especie.
En México no existen reportes previos de aberración en el plumaje para G. galeata, por lo que el registro que presentamos representa el primero de esta especie para el país. En Norteamérica existen reportes fotográficos pero no se indica la fecha o el lugar de la observación.
Gallareta americana (Fulica americana)
Esta especie habita lagos, lagunas y cuerpos de agua dulce abiertos, tiene una amplia distribución en México (Howell y Webb 1995, Brisbin et al., 2002) y es una especie con importancia cinegética en el país (SEMARNAT 2008). En la Laguna de Zumpango presenta altas abundancias (más de 8,000 individuos) durante la temporada invernal y también se registró una colonia reproductiva (Rodríguez-Casanova y Zuria 2018). Los adultos de F. americana tienen plumaje grisáceo-oscuro en el cuerpo, la cabeza y cuello son negros, el pico y el escudo frontal son blancos con un punto rojo en el centro, las patas son lobuladas con coloración verdosa (Figuras 5A y B).
Figura 5 A) Individuo adulto de gallareta americana (Fulica americana) con plumaje normal registrado en la Laguna de Zumpango. B) Vista dorsal de F. americana con coloración normal. C) Individuo con leucismo parcial registrado en enero de 2017. D) Individuo con leucismo parcial registrado en abril de 2017 (fotos: Araceli J. Rodríguez-Casanova).
El 29 de enero de 2017 observamos un adulto con leucismo parcial, ya que presentó coloración blanca en la cabeza (corona), cuello, dorso y cola; el escudo frontal presentó coloración amarilla y los ojos tuvieron color normal (rojo en los adultos, Figura 5C). Realizamos el registro en la zona noroeste de la Laguna de Zumpango (19º46’46” N, 99º9’28” O). Observamos al individuo durante 10 minutos, tiempo en el cual llevó a cabo de manera normal actividades como alimentación, acicalamiento, emitió algunas vocalizaciones y presentó comportamiento agresivo con otros individuos de su especie.
El 23 de abril de 2017 registramos al mismo individuo adulto (Figura 5D) cerca del borde del humedal (30 m) en la zona noroeste de la laguna. Seguimos al individuo durante cinco minutos, tiempo en el cual observamos que se alimentó junto con otros individuos de la misma especie.
El leucismo parcial en F. americana ha sido reportado en varias ocasiones, principalmente en Norteamérica. Por ejemplo, la Colección de la Academia de Ciencias Naturales de Filadelfia cuenta con dos individuos con leucismo parcial (Brisbin et al. 2002). Existen registros fotográficos informales como el de Binch (2004) que muestra un individuo con leucismo parcial en Utha, EUA. (https://www.utahbirds.org/featarts/2008/AlbinoBirdPhotos.htm). Laskowski (2007), fotografió un individuo con leucismo, sin embargo no se indica el lugar donde fue observado (http://birding.about.com/od/identifyingbirds/ss/pictures-of-leucistic-birds.htm#step7). Furseth (2011) fotografió un individuo con leucismo en Prado Regional Park, California, EUA (http://www.davesbirds.com/American%20Coot.html). El registro que presentamos representa el primero para México.
Chorlo tildío (Charadrius vociferus)
Este chorlito habita áreas abiertas como campos agrícolas, lagunas y lagos, tiene una amplia distribución que va del norte de Canadá al centro de México (Howell y Webb 1995, Jackson y Jackson 2000). Es un ave playera solitaria que llega a formar pequeños grupos durante la temporada reproductiva en la Laguna de Zumpango, y es común en los terrenos agrícolas adyacentes al humedal. Los adultos presentan plumaje café-cobrizo a naranja oscuro en la cabeza, dorso, rabadilla y cola. La frente, cuello y pecho son blancos con líneas negras, el pico es negro y las patas rosadas (Figura 6A).
Figura 6 A) Individuo adulto de chorlo tildío (Charadrius vociferus) con coloración normal registrado en la Laguna de Zumpango. B) Individuo con leucismo parcial en la misma laguna (fotos: Araceli J. Rodríguez-Casanova).
El 15 de agosto de 2014 observamos un adulto con coloración blanca en el plumaje de la mayor parte del cuerpo, con algunas plumas oscuras en el dorso, pecho y cola; el color del pico y los ojos eran oscuros y las patas rosadas, por lo que determinamos que se trataba de individuos con leucismo parcial (Figura 6B). El registro se realizó en la zona este de la laguna (19º46’54” N, 99º7’15” O). Observamos al individuo durante 10 minutos, tiempo en el cual interactuó con otros individuos de la misma especie que se encontraban cerca y presentaban coloración normal.
Existen registros previos de coloración aberrante para la especie en Norteamérica, Palmer-Ball y Boggs (1989) registraron un individuo albino en los campos de McElroy, Wisconsin, EUA. También existen registros fotográficos informales para la especie como el de Shultz (2006) de un individuo con leucismo parcial en Lake Wheeler, Wake Country, en Carolina del Norte, EUA. (https://www.carolinabirdclub.org/gallery/Shultz/leuc_kill.html). En el Conteo Navideño de aves, Codorus Bird Club (2007) fotografió un individuo con leucismo en Codorus State Park en Pensilvania, EUA (http://www.pbase.com/rcm1840/leucistic_killdeer). El registro más reciente fue el realizado en el Antshrike’s Bird Blog (2016) en donde identificaron un individuo con leucismo en Delta Lake, Nueva York, EUA (http://antshrike.blogspot.mx/2016/01/delta-lake-11216.html). A la fecha no existían registros de coloración aberrante para esta especie en México, por lo que este registro representa el primer caso para el país.
Discusión
Las aberraciones de color en el plumaje pueden ser resultado de factores genéticos o ambientales (Bensch et al., 2000). En general, los patrones de coloración en poblaciones de aves silvestres suelen ser estables y la aparición de aberraciones de coloración son poco frecuentes (Bensch et al. 2000). Se ha visto que se presentan con mayor frecuencia en sitios con perturbación ambiental (Møller y Mousseau 2001), por ejemplo, en áreas con disturbio relacionado con actividades como la agricultura y la ganadería (Rodríguez-Ruíz et al. 2017), así como en zonas urbanas (López-Ortega y Carbó-Ramírez 2010, Carbó-Ramírez et al. 2011, Rodríguez-Ruíz et al. 2014, González-Arrieta y Zuria 2015). Estas aberraciones de la coloración en fauna silvestre son seleccionadas negativamente y se consideran una desventaja para el individuo, ya sea por ser más visibles para los depredadores o por representar una dificultad para encontrar pareja (Acosta 2007, Torres y Franke 2008).
A pesar de tratarse de aves acuáticas con amplia distribución en México y con importancia ecológica y económica, no existía información publicada en donde se reportaran aberraciones de coloración en el plumaje para estas cuatro especies. En Norteamérica, estas especies se han visto amenazadas por la pérdida y destrucción de su hábitat, el uso excesivo de pesticidas y contaminantes en zonas agrícolas, así como por disturbio en sus colonias reproductivas (Ryder y Manry 1994, Jackson y Jackson 2000, Bannor y Kiviat 2002, Brisbin et al., 2002). En el caso de humedales como la Laguna de Zumpango, que presentan alto grado de perturbación antropogénica y contaminación, es importante monitorear este tipo de aberraciones, ya que pueden aportar información sobre los factores que las ocasionan. En particular, el agua de la Laguna de Zumpango ha sido catalogada como no apta para la vida acuática por las altas concentraciones de contaminantes registradas, y a pesar de ello se utiliza para irrigar terrenos agrícolas de la zona norte de la entidad (IMTA 2012), además de que en la laguna se realizan actividades pesqueras y es hábitat de una gran diversidad de plantas y animales.
No existen datos suficientes que permitan determinar cuáles son los factores que provocan estas aberraciones en la coloración. Algunos autores (e.g., Møller y Mousseau 2001) han sugerido que pueden ser más frecuentes en sitios contaminados. Sin embargo, se requieren estudios comparativos para conocer si realmente aparecen con mayor frecuencia en ambientes perturbados y contaminados, así como estudios genéticos para determinar los factores que las ocasionan. También se sabe muy poco sobre las consecuencias en sobrevivencia, éxito reproductivo y comportamiento que tienen los individuos afectados. Los cuatro casos de leucismo parcial aquí reportados contribuyen al conocimiento sobre las aberraciones de coloración en el plumaje de la avifauna mexicana. Se requiere priorizar acciones que mitiguen el impacto atropogénico causado a estos ecosistemas y a la fauna silvestre que habita en ellos.
