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Editora asociada: Claudia Elizabeth Moreno Ortega
Introducción
El término especie introducida se refiere a las especies que son trasladadas fuera de su área de distribución natural, por acción humana directa o indirecta (Aguirre-Muñoz et al. 2009). Si se trasladan especies cuya distribución se encuentra circunscrita a un mismo país, se le considera translocación, y si son de otras regiones del mundo se trata de una introducción intencional, de tipo involuntario o negligente. A nivel internacional, la introducción de especies exóticas, o no nativas, representa la segunda causa de pérdida de biodiversidad (SCBD 2009, CANEI 2010).
Una especie exótica es considerada invasora cuando se encuentra fuera de su área de distribución natural y es capaz de sobrevivir, tener descendencia y establecerse en ecosistemas naturales o semi-naturales, y tiende a amenazar la diversidad biológica nativa, la economía o la salud pública (Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2011a). Por lo anterior, la fuga de especies ornamentales debe ser motivo de alerta para la conservación de flora y fauna nativas (Álvarez-Romero et al. 2008). Cuando una especie se convierte en invasora afecta a otros organismos, altera ciclos biogeoquímicos y niveles tróficos, se convierte en competidor o depredador, puede hibridar, diseminar enfermedades o actuar como parásito o patógeno de especies nativas y condicionar su supervivencia (Aguirre-Muñoz et al. 2009). Resultados de Blackburn et al. (2009) y GEIB (2009) , indican que de 5 a 20% de las especies introducidas podrían convertirse en invasoras.
En México se han estimado 724 especies invasoras de flora y fauna, de las cuales 30 corresponden a la avifauna (Aguirre-Muñoz et al. 2009). Estas invasiones, en sinergia con la deforestación, los cambios tanto climático como de uso del suelo, han llevado a la extinción a 216 especies de vertebrados (Ceballos y Eccardi 2003), de las cuales 12 corresponden a aves, y de éstas cinco eran consideradas endémicas (Ceballos y Márquez 2000, González-García y Gómez 2003, Ríos-Muñoz 2003). Por esta situación, la Ley General de Vida Silvestre en México ha prohibido la importación, introducción o liberación de especies exóticas en ecosistemas naturales (DOF 2014).
Calocitta colliei
La urraca-hermosa cara negra (Calocitta colliei) es un córvido neotropical de 58 a 76 cm de longitud. Esta especie presenta plumaje de color azul intenso en dorso, nuca y cola larga, márgenes y región ventral color blanco, pico y patas negruzcas, cabeza, cresta y pecho negros, y un parche azul en el ojo. El hecho de que C. colliei habite en bosques tropicales caducifolios o subperennifolios, cultivos agrícolas o bosques en sucesión secundaria, sugiere que su presencia en áreas urbanas depende de parches de vegetación (MacGregor-Fors 2005). La especie se ha reportado desde el nivel del mar hasta 1800 m. Se ha documentado como una especie gregaria que se asocia en parvadas con otros córvidos. Su alimentación es de tipo omnívora, a base de restos de comida humana, así como depredadora de huevos y polluelos de otras especies de aves, por lo que potencialmente afectaría a especies nativas (Amador et al. 2009). Presenta una tasa reproductiva de entre tres y siete huevos por puesta (Howell y Webb 1995, Stotz et al. 1996), así como una estrecha relación de crianza cooperativa (Ekman y Ericson 2006).
Es una especie endémica del occidente de México. Su área de distribución original es desde el sureste de Sonora y suroeste de Chihuahua, límites entre Durango, Nayarit y Sinaloa, centro y oriente de Jalisco, Colima y parte de Michoacán (AOU 1998, Howell y Webb 1995, MacGregor-Fors 2005, Navarro y Peterson 2007, Rodríguez-Flores et al. 2010, Álvarez-Jara et al. 2012) hasta Guerrero (aVerAves 2016). Otras regiones de la República Mexicana donde se le ha observado: en las ciudades de Puebla y León; sureste de Chihuahua; suroeste de Zacatecas; Jalisco; Ciudad de México; Morelos; Tlaxcala; Zacatecas; Tijuana, Baja California (aVerAves 2016) y Baja California Sur (Amador et al. 2009, aVerAves 2016). Avistamientos similares han ocurrido en California y Arizona, EEUU, cuyos registros incluyen individuos que estuvieron en cautiverio y fueron liberados o escaparon para establecerse en ecosistemas naturales (AOU 1998, Erickson et al. 2001, Haas 2004, Amador et al. 2009, Haas 2014). En el presente estudio reportamos 13 registros de C. colliei en nueve sitios en los límites urbanos de Ciudad Victoria, Tamaulipas.
Descripción del área de estudio
Los registros de C. colliei corresponden a la zona urbana de Ciudad Victoria, municipio de Victoria, Tamaulipas, México, ciudad localizada en la Sierra Madre Oriental, entre las coordenadas 23°44’-23°24’ N y 98°57’-99°09’ O (Figura 1), a una elevación promedio de 320 msnm. Presenta un clima semicálido subhúmedo con lluvias en verano; la temperatura media anual es 24.3°C, con máximas de 45°C y mínimas por debajo de los 0°C. La precipitación media anual es 926 mm y la humedad relativa media anual de 71% (García 2004). La ciudad es pequeña, cuenta con un área urbana de 6216.84 ha, de las cuales aproximadamente 0.62% son jardines, parques y áreas verdes, con una notable diversidad de árboles frutales (INEGI 2014). La ciudad es relativamente reciente y está en proceso de desarrollo, por lo que en su planificación se pretende integrar un entorno verde con áreas dispersas y de tamaño (INEGI 2009) variable que, sumadas, comprenderían una superficie extensa (v.gr., terrenos baldíos en estado de sucesión o jardines de traspatio con especies arbóreas exóticas). Hacia la zona periurbana (en transición con la mancha urbana), aún se observa matorral mediano subinerme (Miranda y Hernández 1963, Gómez-Pompa 1971). En la cabecera municipal, la población humana presenta una densidad promedio que puede considerarse baja; es decir, contiene nueve viviendas/ha y 34 habitantes/ha (INEGI 2010). El 56% del territorio municipal poniente de Victoria no es apto para asentamientos humanos, actividades agropecuarias o industriales; en el territorio restante se desarrollan actividades agrícolas con predominancia de cítricos hacia el norte y ganadería extensiva hacia el sur (GMV 2013, INEGI 2014).
Figura 1 Ubicación espacial de los registros Calocitta colliei en ciudad Victoria, Tamaulipas, México. Los puntos señalados guardan correspondencia con los numerales del Cuadro 1. El polígono verde en el mapa de México representa la distribución potencial de la especie propuesta por Navarro y Peterson (2007). Abajo se señala la ubicación de la mancha urbana de Ciudad Victoria, en el municipio de Victoria, Tamaulipas.
Registros
Los registros de C. colliei derivan de observaciones ocasionales que realizamos tanto dentro como en la periferia de la zona urbana de Ciudad Victoria entre febrero de 2009 y mayo de 2015, donde los individuos fueron avistados en percha, forrajeo o vuelo. En el interior de la ciudad, C. colliei se registró en áreas con mayor densidad humana, como la zona centro y jardines de traspatio con árboles frutales. La especie también se moviliza a través de colonias y fraccionamientos con casas pequeñas (en terrenos de 8x20 m2 en promedio) y vegetación escasa en terrenos baldíos (cobertura arbórea menor a 20%). En cambio, en el área periurbana o borde de la ciudad, C. colliei fue observada, en parejas, bajo refugio de parches amplios conformados por huertos de cítricos (Cuadro 1).
Para asociar los registros puntuales de la especie con la densidad poblacional humana, utilizamos información del censo de población y vivienda a nivel de manzana urbana (INEGI 2010). La información fue visualizada en el sistema de información geográfica ArcGis 10 (ESRI 1999). A partir de la ubicación espacial de cada registro se desarrolló un análisis de proximidad, con un radio de 1 km de longitud (que representa el espacio de movilidad de individuos de C. colliei), a fin de realizar el recuento de la población en el área delimitada y determinar la densidad poblacional humana (Cuadro 1).
La cobertura vegetal urbana la estimamos mediante un análisis de clasificación supervisada sobre la imagen de satélite Pictometry 2008 (alta resolución), con la cual pudimos identificar la superficie aparentemente cubierta. La estandarización del método consideró 100 puntos de control distribuidos a lo largo de la zona urbana, que elegimos aleatoriamente para generar la cobertura de uso del suelo (archivo vectorial), en particular de áreas verdes, terrenos baldíos urbanos, parques, camellones de vialidades y áreas con jardines. Después fue elaborado un buffer que relacionó esas zonas con los interceptos (Figura 1). Finalmente obtuvimos la superficie del área verde urbana asociada a cada registro de C. colliei (Cuadro 1).
Discusión
En la última década se han generado, sobre México, estudios de ecología urbana que sustentan cambios en la composición, estructura y funcionamiento de la avifauna, los cuales son atribuidos a los humanos que modifican el hábitat de la avifauna (Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2009, MacGregor-Fors et al. 2009, 2010, Chávez-Zichinelli et al. 2010, Ortega-Álvarez y MacGregor-Fors 2011b, Rodríguez-Ruíz et al. 2011, Villegas-Patraca et al. 2012, Malagamba-Rubio et al. 2013, Chávez-Zichinelli et al. 2013, Camacho-Cervantes et al. 2014, Puga-Caballero et al. 2014).
La presencia de C. colliei en Ciudad Victoria parece obedecer a la interacción de tipo comensalismo con el humano (Álvarez-Romero et al. 2008). Esta relación ha demostrado que especies de aves que muestran cierto grado de tolerancia a áreas modificadas por perturbaciones antropogénicas, pueden desplazarse a nuevas zonas sin registro previo (Sekercioglu et al. 2004, Sekercioglu 2006). Esto es, aprovechan áreas alteradas para movilizarse entre remanentes de vegetación, en sucesión o urbana y exótica (MacGregor-Fors 2008, Martínez-Morales et al. 2010, Rodríguez-Ruíz et al. 2011). Esto ocurre con poblaciones de aves exóticas (Blair 1996, MacGregor-Fors 2008), lo cual provoca efectos negativos en las especies nativas (MacGregor-Fors y Schondube 2011).
El área verde urbana en Ciudad Victoria presenta plantas ornamentales y especies exóticas arbóreas de interés alimenticio; tal es el caso de frutos pulposos como como toronja (Citrus x paradisi MacFad), mandarina (Citrus reticulata Blanco), guayabo (Psidium guajaba L.), limón (Citrus limonum Risso), nogal [Carya ovata (Mill.) K. Koch], palma (Sabal mexicana Mart.), aguacate (Persea americana Mill.), higuera (Ficus carica L.), canelo (Melia azedarch L.), mango (Mangifera indica L.) y níspero (Eriobotrya japonica Lindl), complementadas con eucalipto (Eucaplyptus camaldulensis Dehnh), entre otras. Las áreas extensas con vegetación nativa en la periferia urbana carecen de las especies antes mencionadas, que podrían servir de alimento para C. colliei. Esto podría explicar la baja presencia de individuos hacia los límites de la mancha urbana. De manera similar, C. colliei evitaría visitar sitios con áreas verdes pequeñas y alta densidad humana sólo para reposo, sino más bien para movilizarse y protección temporal, posiblemente por el estrés ambiental provocado por la actividad de la ciudad. Al parecer prefiere áreas intermedias entre densidad humana y área verde urbana con presencia de árboles frutales para alimentarse y perchar (Figura 2). Por lo tanto, factores como composición y estructura de la vegetación dentro del área urbana, así como la densidad humana, condicionan la presencia y abundancia de especies de aves (Rivera 2013).
Figura 2 Individuos de Calocitta colliei en forrajeo posados sobre: a) guayabo (Psidium guajava) en un huerto familiar; b) palma (Sabal mexicana). Zona centro de Ciudad Victoria, Tamaulipas, México, el 15 de abril de 2009 (Foto: R.E. Hernández-Jasso).
Se ha generalizado que la diversidad de especies de aves nativas disminuye conforme aumenta la urbanización con dominancia de ciertas especies de aves no nativas (MacGregor Fors 2008), por ejemplo Passer domesticus, Columbia livia, Streptopelia decaocto, Quiscalus mexicanus, entre otras. Sin embargo, nuestros resultados parecen indicar que C. colliei prefiere áreas con niveles intermedios de urbanización donde se ha detectado que la diversidad de especies de aves puede ser mayor, en contraste a lo que ocurre tanto en la periferia como en el centro de las urbes (Rivera 2013). Dado que no se han registrado poblaciones en áreas naturales adyacentes a la ciudad, asumimos un establecimiento inicial dentro de la ciudad. La secuencia espacial de registros de C. colliei sugiere un evento de colonización y establecimiento (en el periodo de 2009 a 2015), lo cual exhibe tres áreas de traslape de registros de individuos en la ciudad (en un radio de 1 km2, Figura 1). Esto podría fundamentarse en la presencia de plantas cuyos frutos han servido a C. colliei como fuente alimenticia (Haas 2014).
Calocitta colliei, como otros córvidos, es especialista en depredar huevos y polluelos de otras aves (Ehrlich y McLaughlin 1988) y consumir especies de anfibios y reptiles (Lopes et al. 2005), así como usar los mismos recursos alimenticios de aves nativas (Mimus polyglottos, Piaya cayana, Columbina inca, Columbina passerina, Zenaida asiática, Zenaida macroura, Ortalis vetula, Psilorinus morio, Momotus momota, Icterus cucullatus, Icterus gularis, entre otras). Esto podría afectar negativamente a estas especies nativas, al desplazarlas y reducir sus poblaciones (Rodríguez y Anguiano 2008, Hernández-Díaz et al. 2015) y modificar la estructura, composición y dinámica de la comunidad de aves (Rivera 2013). En Ciudad Victoria, C. colliei podría tener depredadores como rapaces diurnas (p. ej. Buteo jamaicensis, Accipiter cooperi, Circus cyaneus, Buteo magnirostris, Buteo albonotatus, Micrastur semitorquatus, Buteo plagiatus, Buteogallus anthracinus) y nocturnas [Tyto alba y Asio stygius (Rodríguez-Ruíz 2007, Gómez-Moreno et al. 2016)], y domésticos como gatos (Felis silvestris catus) y perros (Canis lupus familiaris).
En 2009 se detectó la comercialización ilegal de 12 individuos de la especie en el centro de la ciudad (H.A. Garza-Torres, com. pers.); motivo que nos condujo a proponer que la distribución de C. colliei es un evento dado por la translocación. A pesar de lo anterior, aún se puede prevenir un crecimiento exponencial a corto plazo y la posible invasión de la especie, ya que los datos aportados por este estudio, aunque ocasionales, indican la ausencia de un crecimiento exponencial en el periodo de seis años; lo que nos indica que C. colliei en Ciudad Victoria es aún un problema de bajo impacto y sin riesgo grave para la biodiversidad. Sin embargo, estudios a largo plazo deberán de ser necesarios para monitorear estos individuos en la ciudad.
Potencialmente, la sobrevivencia de C. colliei y su desplazamiento hacia la planicie costera del Golfo de México o hacia estribaciones de la Sierra Madre Oriental, se facilitaría por la disposición de alimento en campos agrícolas, como huertos de mango (M. indica L.) y cítricos (Citrus spp.), cultivos de hortalizas, caña de azúcar (Saccharum officinarum L.), sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench.] y maíz (Zea mays L.) y áreas medianamente urbanizadas, sin abandonar por completo las áreas con impacto antropogénico, que actúan como barrera ecológica y limitan su estructura poblacional y distribución (MacGregor-Fors 2010). Por ello, las expectativas de crecimiento a escala regional de las poblaciones de C. colliei pueden ser preocupantes debido a que las condiciones ambientales serían similares a las de su área de distribución natural (Rodríguez-Flores et al. 2010).
Los registros en este estudio corresponden a la detección en etapa temprana de individuos de C. colliei, por lo que emitimos una alerta con el fin de generar alternativas para erradicarla o controlarla y evitar que se convierta en especie invasora. Por tal motivo, sugerimos medidas preventivas a escala local, generar información sobre la presencia y distribución de C. colliei, evaluar efectos sobre especies nativas a corto plazo (competencia, desplazamiento y otras interacciones ecológicas) y preferencias del hábitat en áreas urbanas. Consideramos necesario determinar el estatus actual de su población y tener un seguimiento puntual de sus movimientos, tasa de reproducción y expansión en nuevos sitios a colonizar. Esta información podría reducir el riesgo de que la especie logre propagarse en un futuro y permitiría diseñar planes de acción para minimizar impactos a especies nativas y programas de educación ambiental y difusión.
