Introducción

Los insectos son un grupo taxonómico muy diverso se menciona a más de un millón de especies identificadas en el mundo (^{Engel y Grimaldi, 2004}), los cuales varían en formas, tamaños y colores (^{Lokeshwari y Shantibala, 2010}); muchos de ellos son aprovechados para su comercialización como mascotas (^{Villegas et al., 2005}). Sin embargo, estos también se utilizan para el consumo humano (^{Costa-Neto, 2002}). En México se han registrado entre 535 a 549 especies comestibles, las cuales se comercializan en el centro, sur y sureste del país, alcanzando precios altos como platillos gourmet (^{Ramos-Elorduy y Pino-Moreno, 2005}; ^{Costa-Neto y Ramos-Elorduy, 2006}; ^{Ramos-Elorduy et al., 2008}). Los órdenes con especies de mayor consumo son: Hymenoptera, Orthoptera, Hemiptera y Coleoptera; constituyendo medios de identidad entre diferentes etnias.

En el orden Hymenoptera se incluyen las hormigas en la familia Formicidae, cuya diversidad está determinada por la latitud y altitud (^{Kusnezov, 1975}). La mayor distribución de hormigas ocurre en bosques tropicales y subtropicales de baja altitud, así como en los desiertos cálidos de todo el mundo (^{Brown et al., 1973}).

Una especie importante de la familia Formicidae es Liometopum apiculatum, de la cual las larvas y pupas de sus estados reproductivos (zánganos o princesas), conocidas como escamoles, representan ingresos económicos y alimenticios para las comunidades rurales (^{Ramos-Elorduy et al., 1984}; ^{Dufour, 1987}; ^{Ramos-Elorduy, 1991}; ²⁰⁰⁵; ²⁰⁰⁸; ^{Ramos-Elorduy et al., 2006}). En el Altiplano Potosino-Zacatecano esta especie también representa un ingreso económico importante y se recolectan de manera artesanal durante marzo y abril y, en ocasiones, hasta mayo, dependiendo de la temperatura y la precipitación (^{Cuadrillero-Aguilar, 1980}; ^{Ramos-Elorduy et al., 1988}; ^{Velasco-Corona et al., 2007}). Algunos autores reportan que este recurso se aprovecha en cantidades variables, las cuales oscilan desde 137 g a 3 kg por nido (^{Ramos-Elorduy et al., 1986}; ^{Ambrosio-Arzate et al., 2010}; ^{Cruz-Labana et al., 2014}).

Sin embargo, a pesar de su importancia económica, alimenticia y su papel ecológico, L. apiculatum ha sido poco estudiada. Los estudios recientes se refieren a la etno-entomológica que tienen las comunidades rurales con la hormiga (^{Dinwiddie et al., 2013}), su biología (^{Lara-Juarez et al., 2015}), a los componentes del hábitat que explican la presencia de la hormiga (^{Cruz-Labana et al., 2014}), e incluso hasta su relación trofobiótica con otros insectos (^{Velasco-Corona et al., 2007}), y ninguno explica cómo el tamaño de la colonia y los sustratos de anidación afectan su producción. Por ello, los objetivos del presente trabajo fueron comparar el rendimiento de nidos (perturbados vs conservados) y determinar cómo el tamaño poblacional de la hormiga escamolera y el sustrato de anidación afectan el rendimiento de escamol y calidad del nido de Liometopum apiculatum en cuatro comunidades del Altiplano Potosino-Zacatecano.

Metodología

El presente trabajo se realizó durante el periodo de recolecta de escamol (marzo y abril) de 2010 en cuatro comunidades de los municipios de Ahualulco, San Luis Potosí y Pinos, Zacatecas (Figura 1). Las cabeceras de dichos municipios se ubican en las coordenadas 22° 24’ N, 101°10’ W y 22° 16’ N, 101° 34’ W. Ahualulco, San Luis Potosí tiene una altitud promedio de 1850 m y Pinos, Zacatecas de 2419 m. De acuerdo con ^{García (1998)}, el clima para ambos municipios corresponde al semi-árido templado (BS₁kw) y la vegetación; en su mayoría, corresponde a matorral micrófilo, crassicaule y rosetófilo, con algunas zonas de zacatal (^{Rzedowsky, 1978}; ^{Rzedowsky y Huerta, 1994}).

Figura 1 Comunidades del Altiplano Potosino-Zacatecano estudiadas: Ipiña, Ahualulco, San Luis Potosí; Jesús María, Saldaña y Santiago, Pinos, Zacatecas. 

En las cuatro comunidades seleccionadas para la recolecta de escamol de L. apiculatum y para localizar colonias y nidos de la hormiga escamolera se llevó a cabo un muestreo sistemático. Este consistió en realizar recorridos por las comunidades seleccionadas en horarios de 6:00 a 16:00 horas con el apoyo de un guía recolector y tomando en cuenta la técnica tradicional utilizada por los recolectores de escamoles de la zona, la cual consistió en: a) buscar los caminos de forrajeo de la hormiga; b) ubicar el nido en la intersección de los caminos; y c) excavar y extraer el escamol. Una vez extraído el escamol, este se cribó, se lavó y se pesó.

Para cada nido se registraron las siguientes variables: condición del nido (perturbado vs conservado) determinada con base en su estado de conservación; calidad del nido (muy buena, buena, regular, mala y muy mala, característica determinada con base en el aprovechamiento anterior del nido); cantidad de hormigas (escasa, regular y abundante), tipo de sustrato de anidación y rendimiento de escamol (g). La cantidad de hormigas de la colonia se cuantificó de forma visual. Asimismo, a los nidos encontrados se les registraron sus coordenadas UTM con un Sistema de Posicionamiento Global. Con esta información se crearon los puntos de referencia de cada nido y se elaboró el mapa de su localización con un Sistema de Información Geográfica (SIG) en el software ArcGis 10.1 (^{ESRI, 2012}).

Para determinar la abundancia de nidos se utilizó el Índice de Abundancias Relativas (IAR) (^{Jenks et al., 2011}) con modificaciones para el presente estudio: IAR=(Ncond/NT)x100; donde Ncond: número nidos con cierto tipo de condición, NT: número total de nidos. Para obtener el número de nidos con diferente condición por comunidad se determinó la Densidad Relativa (DP) de nidos perturbados y conservados de acuerdo con la ecuación de Hayne por franjas (^{Martella et al., 2012}) modificada para el presente estudio. La ecuación que la describe es: DP=(1/F)x[Σ(z _j/D _j)]; donde F: número de localidades muestreadas, z _j: número de nidos con cierta condición por localidad, D _j: distancia de recorrido por zona. El programa utilizado para calcular este índice fue Excel 2013 (^{Microsoft, 2013}).

Para determinar la frecuencia de nidos con cierta calidad se realizó un análisis tendencial-gráfico de Frecuencia de Observación (FO) (^{Curts, 1993}) modificado, como a continuación se detalla: FO=(No. de nidos con muchas hormigas con cierta calidad / No. total de nidos con muchas hormigas)x100. Para determinar la asociación en función de la cantidad de hormigas y el rendimiento del nido, en términos de su calidad, se elaboró una tabla de contingencia de x ² , utilizando como nivel de asociación los valores estandarizados. Se obtuvo el estadístico Chi-cuadrado de Pearson (^{Agresti, 2003}) y para ajustar el tamaño de muestreo se utilizó el programa R-Commander (^{R, 2014}) donde se simuló el “test” de x ² en 2000 repeticiones.

La información de rendimiento de escamol se homogenizó para poderla utilizar de forma cualitativa, donde el peso en limpio del escamol se categorizó en producción escasa y producción abundante. Para ello, el peso del escamol limpio se clasificó como de bajo rendimiento cuando sus valores fueron ≤ mediana y de alto rendimiento cuando sus valores fueron > mediana. Las FO se utilizaron para determinar las preferencias por sustratos de anidación de L. apiculatum.

Para determinar diferencias entre sustratos de anidación, rendimiento y sustrato de anidación se utilizó un Análisis de Varianza (ANOVA) (^{Fisher, 1993}; ^{Molinero, 2003}). Para este análisis se agruparon los sustratos en tres categorías: Nopal como “Sustrato 1”, Maguey como “Sustrato 2”, y el garabatillo (Mimosa biuncifera), mezquite (Prosopis laevigata), huizache (Acacia farnesiana), palma (Yucca spp.), garambullo (Myrtillocactus geometrizans), crucilla (Randia echinocarpa) y biznaga (Echinocactus spp.) incluyeron el “Sustrato 3”. La variable sustrato se tomó como todo aquel ítem en el cual la hormiga pudiese ubicar sus nidos. Para evitar un sesgo por el tamaño de muestra, igualmente se realizó una transformación de la variable de respuesta “Rendimiento en gramos (escamol limpio)” a Ln (Logaritmo Natural); para ello se utilizó el programa InfoStat v.2013 (^{Di Rienzo et al., 2013}).

Resultados y Discusión

En este estudio se encontraron y evaluaron 77 nidos en cuatro localidades del Altiplano Potosino-Zacatecano (Figura 2). De estos, 16 presentaron una condición conservada y en 61 estuvo perturbada; la densidad de conservados y perturbados fue de 2.25 y 4.14 nidos km^-1, respectivamente. La producción de los conservados fue de 543.1±-564.1 g y de los perturbados, de 169.2±-301.0 g (Cuadro 1). La densidad de nidos conservados y perturbados fue de 2.25 y 4.14 nidos km^-1, respectivamente. De las cuatro localidades, Ipiña, Ahualulco, San Luis Potosí produjo menos escamol y el sustrato de anidación en el que la hormiga escamolera produjo más escamol fue el “Nopal”. Una producción baja de escamol y una densidad alta de nidos perturbados son indicadores del uso intensivo de este recurso natural; por ello, se ha propuesto un mejor control, demandando legislar sobre el aprovechamiento de las larvas de la hormiga escamolera. Se insiste en la transferencia del conocimiento y una mejor organización de los recolectores para la producción (^{Ramos-Elorduy et al., 2006}; ^{Ambrosio-Arzate et al., 2010}; ^{Tarango-Arámbula, 2012}).

Figura 2 Nidos de la hormiga escamolera en cuatro localidades del Altiplano Potosino-Zacatecano; Ipiña (Ahualulco, San Luis Potosí); Jesús María, Saldaña y Santiago (Pinos, Zacatecas). 

De acuerdo con el análisis t-Student se registraron diferencias estadísticamente significativas (p<0.001) entre la producción de escamoles de nidos conservados vs perturbados (Cuadro 2).

Las FO identificaron una mejor calidad del nido cuando hubo una cantidad regular de hormigas (63%) y una mala calidad de éste con una cantidad escasa (100 %). Esto se confirmó a través del análisis de las desviaciones de lo esperado bajo independencias estandarizadas de Chi-cuadrada, el cual registró una asociación fuerte entre una muy mala calidad del nido con una cantidad escasa de hormigas (3.47) y una calidad del nido muy buena con una cantidad regular de hormigas (2.06) (p=0.001999) (Cuadro 3).

La cantidad de hormigas de L. apiculatum puede alcanzar los 250 000 individuos por nido (^{Hoey-Chamberlain et al., 2013}); sin embargo, un incremento excesivo de la población puede causar un decremento en la calidad del nido, bajando su productividad. La presente investigación solo evaluó aspectos básicos como la calidad del nido y su rendimiento sobre la relación del número de hormigas y sustratos de anidación con la calidad del nido. Sin embargo, el número mayor de nidos perturbados registrados en este estudio, los cuales se asocian con un rendimiento bajo de escamoles (Cuadro 1), sugiere la necesidad de emprender estudios a largo plazo que ayuden a explicar los factores que mejor determinan una mayor producción de escamoles.

La perturbación de los ecosistemas interviene en la diversidad del hábitat, sobre todo en la mirmecofauna del sitio; por ejemplo, en los ecosistemas muy perturbados la diversidad en hormigas decrece y las especies de hormigas generalistas se establecen y dominan a las poblaciones de otras especies (^{Alfonso et al., 2010}; ^{Ruiz-Cancino et al., 2010}; ^{Tizón et al., 2010}; ^{Chanatásig-Vaca et al., 2011}; ^{Martínez et al., 2015}). ^{Cruz-Labana et al. (2014)} realizaron un estudio de la hormiga escamolera en un tipo de vegetación similar a donde se desarrolló esta investigación, determinando que los hábitats que la hormiga escamolera prefiere son los moderadamente perturbados. Por ello, es importante manejar el hábitat de L. apiculatum y de sus nidos para evitar variaciones extremas en su tamaño poblacional que pongan en peligro a la colonia.

El ANOVA registró diferencias significativas entre el rendimiento y el sustrato de anidación (F _(2,2)= 7.55 p=0.0013). El sustrato de anidación “nopal” (36 %) produjo un rendimiento alto, mientras que el de “maguey” (54 %) indicó una producción baja; sin embargo, el sustrato “otros” participó más equitativamente en todas las categorías de rendimiento (Cuadro 1). Sin embargo, se observó que L. apiculatum produjo más escamol en el sustrato “nopal” y que esta especie pudiera seleccionar al nopal preferentemente para anidar, así como lo hacen otras para seleccionar sus sustratos forrajeros (^{Stradling, 1978}; ^{Rojas-Fernández, 2001}; ^{Cortes-Pérez et al., 2003}; ^{Pirk et al., 2004}) y de anidación en sus diferentes hábitats.

Es muy probable que Liometopum apiculatum presente un patrón similar al asociarse a hábitats con matorrales rosetófilos en zonas áridas y semiáridas de México (^{Esparza-Frausto et al., 2008}; ^{Cruz-Labana et al., 2014}); sin embargo, también parece tener una plasticidad sobre el uso de diferentes ecosistemas como lo reportan otros autores (^{Ramos-Elorduy et al., 1986}; ^{Velasco-Corona et al. 2007}; ^{Hoey-Chamberlain et al., 2013}).

La hormiga escamolera parece presentar un patrón de mayor productividad al asociarse a matorrales micrófilos, rosetófilos y crasicaule y, en específico, a estructuras vegetativas mayores como nopales (Opuntia spp.), magueyes (Agave spp.) y palmas (Yucca spp.) que le ofrecen sitios potenciales de anidación, de forrajeo, protección termal y la posibilidad de tener relaciones interespecíficas con otros insectos de los cuales se alimenta (^{Novoa et al. 2005}; ^{Velasco-Corona et al. 2007}; ^{Miranda et al. 2012}). Lo anterior puede explicarse con el estudio de ^{Novoa et al. (2005)}, quienes encontraron que Camponotus spp. prefiere estructuras vegetales como las cactáceas atraídas por sus azúcares y botones florales.

Si bien los sustratos de anidación tienen una influencia en la producción de escamol, también la longevidad del nido, entre otros factores, es importante (^{Juárez-Sandoval et al., 2010}). Este estudio aporta información básica sobre algunos factores involucrados en la producción de escamoles; sin embargo, para proporcionar un mejor manejo a las colonias de la hormiga escamolera y sus hábitats es necesario entender las variables que mejor explican su presencia; asimismo, se requiere conocer el tamaño real del nido y de las colonias, así como sus patrones y distancias de forrajeo (^{González-Espinosa, 1984}; ^{Gómez y Espadaler, 1996}; ^{Jofré y Medina, 2012}).

Conclusiones

Se registraron y evaluaron 77 nidos en cuatro localidades del Altiplano Potosino-Zacatecano. De ellos, 61 presentaron una condición perturbada y 16 una condición conservada.

La densidad de nidos conservados y perturbados fue de 2.25 y 4.14 nidos km^-1, respectivamente.

Los nidos con una condición conservada produjeron más escamoles (543.1 g) que los que la tuvieron perturbada (169.2 g).

Se registró una asociación fuerte entre una muy mala calidad del nido con una cantidad escasa de hormigas (3.47) y una muy buena con una cantidad regular.

Existe mayor relación en el rendimiento de las trabéculas en función de una muy buena calidad del nido, asociado cuando en este hay una cantidad “regular” de hormigas; caso contrario, una mala calidad está asociada a una cantidad “escasa de hormigas”.

De las cuatro localidades, Ipiña, Ahualulco, San Luis Potosí produjo menos escamol y el sustrato de anidación en el que la hormiga escamolera produjo más fue el “Nopal”.