Introducción

La polinización es uno de los servicios ecosistémicos fundamentales para los seres humanos (^{Potts et al., 2016}). Más de 87% de las especies de plantas con flores son polinizadas por polinización animal. Los seres humanos nos beneficiamos de estas especies de plantas al utilizarlas como alimento, medicina, ornato, forraje, entre otros usos (^{Potts et al., 2016}; ^{Ollerton et al., 2011}). Además, los organismos polinizadores mantienen procesos ecosistémicos, ecológicos y evolutivos. El valor económico total de los servicios de polinización en todo el mundo se estimó en 2005 en 215 mil millones de dólares (^{Gallai y Vaissière, 2009}). Los insectos, aves y mamíferos polinizadores juegan un papel esencial para más de 70% de los cultivos de los cuales nos alimentamos (^{Eilers et al., 2011}; ^{Klein et al., 2007}), siendo los insectos los principales polinizadores, en particular las abejas (^{Potts et al., 2016}).

Sin embargo, en la actualidad existe una pérdida sustancial de diversidad y abundancia de especies, lo que nos sitúa en la sexta extinción masiva (^{Barnosky et al., 2011}). La velocidad del actual proceso de extinción es prácticamente sin precedentes y se debe íntegramente a los impactos de la actividad antropogénica en la naturaleza que conducen a una transformación extensa de los ecosistemas naturales, propiciando la aparición de enfermedades, el movimiento de especies invasoras, la extinción de especies y la transformación de las funciones ecológicas (^{Barnosky et al., 2011}). La disminución en la diversidad y abundancia de especies de polinizadores puede resultar en una pérdida de los servicios de polinización que podría afectar significativamente el mantenimiento de la diversidad de plantas silvestres, la estabilidad de los ecosistemas, la producción agrícola, la seguridad alimentaria y el bienestar humano (^{Garibaldi et al., 2013}; ^{Kremen et al., 2004}).

Un número creciente de estudios muestra que los polinizadores están disminuyendo en todo el mundo (^{Van Dyck et al., 2009}; ^{Potts et al., 2016}; ^{Abrol, 2011}). La comunidad científica ha advertido sobre las consecuencias ecológicas, sociales y humanas de la desaparición de polinizadores en poblaciones que continúan disminuyendo rápidamente. Esto ha generado interés en estudiarlos y la necesidad de conservarlos tanto en ambientes antropizados agrícolas y urbanos, como en su ambiente natural (^{Winfree et al., 2011}; ^{Harrison y Winfree, 2015}), particularmente en regiones de alta diversidad como lo es México.

En el reciente estudio sobre polinizadores realizado por el IPBES (Intergovernmental Science-Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services, por sus siglas en inglés), se reconoce el hecho de que para amplias regiones del mundo, el desconocimiento sobre los polinizadores es la regla (^{Vizentin-Bugoni et al., 2018}), este es un ejemplo de los “shortcomings” o huecos en el conocimiento de la biodiversidad discutidos por ^{Hortal et al. (2015)}. Cuatro huecos importantes son el Linneano (falta de conocimiento sobre la taxonomía), el Wallaceano (falta de conocimiento sobre las distribuciones), el Prestoniano (falta de conocimiento sobre los números) y el Eltoniano (falta de conocimiento sobre las interacciones).

¿Cuál es la condición de México al respecto? México cuenta con un catálogo parcial de sus especies. El último inventario proporciona casi 100,000 especies conocidas para México, pero se siguen descubriendo nuevas especies cada año (^{Sarukhán, 2006}). Específicamente para los gremios de los polinizadores, no se cuenta con un listado de especies. En este trabajo se presenta por primera vez una aproximación a la lista de especies de polinizadores de México de los órdenes Hymenoptera, Lepidoptera, Apodiformes y Chiroptera. Esta lista debe crecer para un conocimiento más completo con información de otros grupos de polinizadores como algunas especies de insectos dípteros y coleópteros, y otras especies de mamíferos que pueden ser polinizadores ocasionales. Tener una lista de especies es un primer paso hacia subsanar otros huecos de conocimiento de los polinizadores. Contar con esta lista nos permitió realizar intentos para llenar parcialmente los huecos Wallaceano y Eltoniano. Asimismo, reportamos el estado de conservación de las especies polinizadoras según lo informado en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (actualizada en 2019) y la ^{UICN (2020)}.

Materiales y métodos

Se construyó una base de datos con información proveniente de la literatura científica, catálogos publicados y repositorios de datos y de información de polinizadores. En primer lugar, realizamos una búsqueda en la literatura sobre cuáles son los principales grupos de organismos reportados como polinizadores en el mundo. Identificamos especies de los principales grupos de animales polinizadores (insectos, aves y mamíferos) con un enfoque inclusivo, que incluye taxones nectarívoros o que se alimentan de polen, o que presentan estructuras especializadas que pueden contribuir a la polinización. Posteriormente realizamos un listado de las principales familias de polinizadores y buscamos en los catálogos de diversidad publicados para México cuáles son las especies reportadas para cada una de estas familias. Los nombres de las especies fueron obtenidos de la base de datos que está incluida en el disco del libro “El capital natural de México” (^{Ayala, 2008}; ^{Ibáñez-Bernal et al., 2008}; ^{Ocegueda y Llorente-Bousquets, 2008}; ^{Navarro y Gordillo, 2008}; ^{Ramírez et al., 2008}).

Usando métodos propuestos por ^{Soberón et al. (2007)} se realizó un análisis de completitud del conocimiento del número de especies, a diferentes grados de resolución. Este análisis permite obtener un índice 0 < C < 1 (relativo a la base de datos utilizada), donde valores cercanos a 1 significan listas faunísticas casi completas y valores cercanos a 0, condiciones de casi total inexistencia de información. Este índice se calculó para retículas de diferente grado de resolución (^{Soberón et al., 2007}), usando software R (^{R Core Team, 2017}).

Con la lista de especies realizamos una búsqueda en repositorios de información y bases de datos en línea de registros de presencias y de interacciones bióticas. A este efecto consideramos especies endémicas de México a aquellas que presentan registros de presencia exclusivamente en México y no endémicas aquellas que cuentan con registros de presencia en México y en otros lugares del mundo. Los datos de presencia se obtuvieron del portal del Global Biodiversity Information Facility (GBIF, https://www.gbif.org/es/). Usando la función “occ” del paquete “spocc” de R, se descargaron datos de presencia. Adicionalmente, realizamos una búsqueda de especies reportadas con interacción de polinización y visitante floral en el portal Global Biotic Interactions (GLOBI; https://www.globalbioticinteractions.org/; ^{Poelen et al., 2014}), consultado en agosto 2020. Como términos de consulta se usaron las relaciones “X pollinates Y” y “X visits Y”. Con estos resultados se crearon 2 matrices de interacción que tienen en las filas los nombres de las especies de polinizadores de México y en las columnas las plantas que visitan (^{Olesen y Jordano, 2002}). Esto se realizó para polinizadores y visitantes, las matrices aparecen en el Apéndice. Finalmente, para documentar el estatus de conservación de cada especie realizamos una consulta en el listado de especies amenazadas publicado en la NOM-059-SEMARNAT-2010 en su versión actualizada del 2019 (https://www.dof.gob.mx/nota_detalle.php?codigo=5578808&fecha=14/11/2019). Asimismo, se realizó una búsqueda del estatus de conservación de cada especie en la Lista Roja disponible en el portal de la UICN, consultada en junio 2020 (https://www.iucnredlist.org/), con ello obtuvimos qué especies de nuestro listado han sido evaluadas y en qué categoría de riesgo se encuentran.

Resultados

Nuestra búsqueda de datos sugiere que México cuenta con al menos 2,405 especies dentro de los principales grupos de polinizadores, incluidos insectos polinizadores de los órdenes Hymenoptera (2,128 spp.) y Lepidoptera (202 spp.), y especies de vertebrados polinizadores dentro de los órdenes Apodiformes (58 spp.) y Chiroptera (17 spp.). El resumen del listado de especies de las principales familias de polinizadores de México es presentado en la Tabla 1 y Figura 1.

Figura 1 Porcentaje de especies de polinizadores de México para los Hymenoptera, Lepidoptera, Apodiformes y Chiroptera. Para el orden Hymenoptera se presenta la cantidad de especies registradas para cada familia en el histograma de barras azul. 

El listado de las especies de polinizadores es presentado en Apéndice 1. Esta tabla incluye la información taxonómica: filo, clase, orden y familia a la que pertenece cada especie. Además, incluye la información sobre: a) endemismo, considerando si es una especie que cuenta con registros de presencia exclusivamente en México; b) número de registros brutos y depurados, obtenidos de GBIF, c) estado de conservación, considerando lo reportado en las evaluaciones de riesgo asentadas por la NOM-059-SEMARNAT-2010 y la Lista Roja de la UICN consultada en 2020; d) información para cada especie sobre si ha sido reportada alguna interacción como polinizador o visitante floral y el nombre de los taxones en los cuales se ha reportado esta interacción.

El patrón espacial de conocimiento de la biodiversidad de polinizadores está muy sesgado. En las Figuras 3 y 4 se presentan mapas de índices de completitud de las listas obtenidas (^{Soberón et al., 2007}). Se sabe que la distribución espacial del conocimiento es dependiente de la escala de observación (^{Soberón et al., 2007}). Este es el caso para los polinizadores de México (Figs. 3, 4). Los mapas muestran que la concentración del conocimiento disponible en bases de datos públicas se concentra en el centro del país y en la península de Yucatán.

Figura 2 Registros de presencia de especies de polinizadores de México. Los datos de presencia para las 2,405 especies de polinizadores se obtuvieron del repositorio de información GBIF y se presentan recortados para el mapa de México. 

Figura 3 Patrón espacial del grado de completitud de conocimiento de los polinizadores de México. Los 4 paneles corresponden a diferentes resoluciones, A: 0.0625 grados, B: 0.125 grados, C: 0.25 grados y D: 0.5 grados. El índice de completitud se presenta en intensidad de verde, donde verde obscuro indica valores cercanos a 1 (conocimiento muy completo) del índice de completitud de conocimiento. 

Figura 4 Grado de completitud del conocimiento de los polinizadores de México a diferentes resoluciones (de 4 a 0.015625 grados). Cada punto corresponde al valor de completitud obtenido para cada celda de la retícula de México a diferentes resoluciones. Cada resolución está representada por un color diferente. El círculo negro indica el valor promedio de completitud en cada resolución. 

En relación con la laguna Eltoniana de conocimiento, las familias para las que se han reportado especies que presentan interacciones de polinización con plantas según la literatura reportada por GLOBI son: Trochilidae, Phyllostomidae, Vespertilionidae, Andrenidae, Apidae, Colletidae, Crabronidae, Halictidae, Megachilidae, Sphecidae y Sphingidae. Adicionalmente, existen registros de visitas florales para especies de las familias Trochilidae, Andrenidae, Apidae, Colletidae, Crabronidae, Halictidae, Megachilidae, Melittidae, Sphecidae y Sphingidae. Los resultados de la base de datos GLOBI son preliminares, pero indican una fuerte sobrerrepresentación de especies polilécticas, como Apis mellifera (408 especies de plantas reportadas como “polinizadas” y 999 reportadas como “visitadas” por esta abeja) y una gran cantidad de especies oligo o monolécticas (Fig.5), lo cual es probablemente un artefacto de la falta de información, y la regla para muchos estudios en países tropicales (^{Vizentin-Bugoni et al., 2018}). Con los datos que obtuvimos se crearon matrices de interacciones, como se muestra en la Figura 6 (^{Olesen y Jordano, 2002}). Esta figura muestra claramente que la interacción “visita” es más reportada que la interacción “poliniza”, lo cual no es raro tomando en cuenta que demostrar polinización es mucho más difícil que documentar una simple visita.

Figura 5 Histogramas del logaritmo decimal del número de especies polinizadas (izquierda) o visitadas (derecha) por los polinizadores de México. 

El porcentaje de número total de interacciones a la dimensionalidad total de la matriz (número total de polinizadores X número total de plantas) se llama la “conectividad” de la matriz. La conectividad que se deriva de la base de datos de GLOBI para los polinizadores de México tiene un valor de 1.21, completamente acorde con el patrón general reportardo por ^{Olesen y Jordano (2002)} (Fig.7).

Figura 6 Matrices de interacciones de polinización y visitante floral para los polinizadores de México. Las matrices se construyeron con los datos de GloBi. En el panel superior la relación es “X es polinizado por Y”, en el panel inferior la relación es “X es visitado por Y.” Las matrices fueron primero ordenadas (por filas y por columnas) de mayor a menor. Nótese que hay mas especies reportadas en la interacción de visitante floral que en la de polinización. 

Figura 7 Conectividad observada como función del total de especies interactuantes para 29 matrices de interacción de polinizadores (círculos grises), según ^{Olesen y Jordano (2002)} y nuestros datos (círculo negro). 

Discusión

Los resultados que presentamos, aunque son consistentes con algunos patrones reportados en la literatura, sugieren que aún existen grandes huecos de conocimiento en los temas de especies existentes, su distribución y sus interacciones. Nuestro trabajo debe ser considerado un primer esfuerzo orientado a subsanar estas lagunas de información.

El gremio de los polinizadores es muy diverso, por lo que no es extraño que aún exista un importante hueco Linneano. El desconocimiento Linneano sobre la biodiversidad se refiere a la discrepancia entre las especies descritas formalmente y el número de especies que existen realmente (^{Lomolino, 2004}), este hueco de información de biodiversidad es más severo para organismos que son de un tamaño, nicho o rango de distribución pequeños y que son fenotípicamente poco conspicuos (^{Riddle et al., 2011}). Dentro de los polinizadores, la especie más carismática y famosa es la abeja europea, Apis mellifera, pero dentro de la superfamilia Apoidea existen más de 2,000 especies de abejas en México que junto con especies de otros grupos animales polinizan cultivos y plantas silvestres. Se sabe que muchas especies visitan las flores, pero demostrar que la visita conduce a la polinización es mucho más difícil. En una de las pocas referencias existentes, ^{Roubik (1995)} documenta 1,300 especies de polinizadores de cultivos tropicales. El trabajo de ^{Klein et al. (2007)} sugiere que debe haber algunos miles de especies polinizadoras de importancia agrícola en el mundo por polinizar cultivos alimenticios. Muchos visitantes de las flores son pequeños vertebrados como murciélagos, pájaros e incluso algunos reptiles, pero de todos los animales que ayudan a fertilizar las plantas, los insectos son, con mucho, los más numerosos y eficientes (^{Atlas I, 2020}). Este patrón es consistente con lo reportado en el presente trabajo, donde el grupo taxonómico con mayor representación de número de especies corresponde a los insectos. Entre los insectos de hábitos antófilos el grupo más importante es el de los himenópteros particularmente las especies de la superfamilia Apoidea, para ésta en México se encuentran las familias: Colletidae, Halictidae, Andrenidae, Melittidae, Megachilidae, Apidae, Sphecidae y Ampulicidae. Las especies de esta superfamilia son antófilas y polinizadores muy importantes (^{Willemstein, 1987}), cuentan con adaptaciones que las colocan como polinizadores muy eficientes en el transporte de polen de una planta a otra, además, algunas especies de la familia Colletidae y Apidae presentan lenguas alargadas especializadas para la obtención de néctar. Asimismo, dentro del orden Lepidoptera, las especies de la familia Sphingidae presentan una proboscis fuerte, a menudo muy larga, y frecuentan flores para alimentarse de néctar, lo que destaca su servicio ecosistémico como polinizadores (^{Willemstein, 1987}).

Dentro de los vertebrados, los grupos de polinizadores prominentes, presentes en México, son los murciélagos (Chiroptera) y los colibríes (Trochilidae) (^{Regan et al., 2015}). Este listado podría ser completado con la inclusión de otros grupos de polinizadores ocasionales como es el caso de otras especies de aves dentro de los órdenes Paseriformes, Piciformes, Psitaciformes y Columbiformes; o algunas especies de mamíferos de las familias Procyonidae, Didelphidae, Cricetidae y Muridae, o bien algunas especies de insectos dípteros y coleópteros, o especies que son visitantes florales pero no necesariamente son polinizadores eficientes. México cuenta con 404 especies de dípteros dentro de las familias Bombyliidae, Ceratopogonidae y Syrphidae en las cuales se ha reportado polinización. Sin embargo, para estas especies es aún mayor la ausencia de información y se requiere de más estudios en torno a las especies de estos grupos y sus interacciones polinizadoras.

Al analizar el estado de conservación de las especies compiladas en este listado de polinizadores de México, encontramos que existe un importante hueco de información sobre el estado de conservación que guardan las especies, la falta de datos hace que sea difícil determinar qué especies de polinizadores se pueden encontrar en alguna categoría de riesgo de extinción, pues la mayoría se encuentran aún sin ser evaluadas tanto en la NOM-059SEMARNAT-2010 como en la UICN, particularmente es sobresaliente la ausencia de información para la mayoría de polinizadores invertebrados ya que solamente algunas especies de abejorros han sido evaluados.

Conocer el número de especies que se encuentran en una región es de fundamental importancia para la ecología y la biogeografía, así como para muchas disciplinas aplicadas. El desconocimiento Wallaceano sobre la biodiversidad se refiere a los huecos y los sesgos respecto a la distribución geográfica de las especies (^{Lomolino, 2004}). En este trabajo observamos que el grado de completitud sobre la información geográfica para los polinizadores, que se encuentra disponible en los repositorios de información geográfica, disminuye a medida que se reduce el tamaño de la celda, haciendo evidente que grandes porciones del país aún permanecen inexploradas para el conocimiento sobre los polinizadores. Esta información sobre el grado de completitud y los mapas en diferentes resoluciones son herramientas valiosas para resaltar regiones que necesitan más exploración o áreas donde no se debe usar una base de datos para responder ciertas preguntas sobre biodiversidad (^{Soberón et al., 2007}). Finalmente, en este trabajo presentamos, por vez primera, cómo es la relación entre especies polinizadas y especies de polinizadores reportadas para México, así como para especies que han sido reportadas como visitantes florales. Subsanar este déficit de información Eltoniano de los polinizadores de México nos permite tener un mejor conocimiento sobre la diversidad funcional de los polinizadores, lo cual complementa la investigación de la diversidad basada en la descripción y número de especies, es decir, actúa como puente de información en el estudio de los procesos de los ecosistemas y la organización de las redes alimenticias (^{Valiente-Banuet et al., 2014}). Por supuesto en nuestro país existen estudios sobre polinizadores (por ejemplo, ^{Molina-Freaner y Eguiarte, 2003}; ^{Trejo-Salazar et al., 2016}; ^{Vergara y Badano, 2009}), pero la información sobre la ecología de la polinización en la inmensa mayoría de los casos es incipiente o nula.

La información compilada en este listado contribuye con la disposición de datos para el conocimiento de la biodiversidad de polinizadores de México. Una de las direcciones en esta línea de interés la constituye la construcción de mapas distribución de las especies de polinizadores, el estudio de los patrones de riqueza, biodiversidad y endemismo, que nos informen sobre cuáles son las zonas donde se concentran grupos particulares de especies y nos den luz sobre qué sitios podrían ser vulnerables y de interés prioritario para la conservación. Para el caso de los polinizadores es evidente que se necesitan más estudios desde un enfoque macroecológico, los cuales nos pueden ayudar a llenar los vacíos que faltan en nuestro conocimiento y poder implementar medidas de protección para polinizadores y mitigación para los sitios y especies vulnerables. En un contexto de pérdida de biodiversidad, esta información es fundamental, puesto que México necesita urgentemente instrumentar políticas públicas de protección a sus polinizadores y salvaguardar la seguridad alimentaria.