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Introducción
Los bosques tropicales son el bioma más diverso del planeta y proporcionan servicios ecosistémicos fundamentales para las sociedades humanas (Balvanera et al., 2006; Slik et al., 2015). Sin embargo, el aumento de las poblaciones humanas y de sus demandas de recursos naturales ha provocado un incremento de la deforestación en las regiones tropicales (Hansen et al., 2020; Song et al., 2018). Como resultado, grandes extensiones de bosque tropical continuo han sido convertidas en paisajes fragmentados compuestos, en su mayoría, por pequeños fragmentos de bosque remanente (Taubert et al., 2018). En muchos casos, estos fragmentos se encuentran aislados y rodeados de una matriz no arbolada (e.g., pastizales y campos agrícolas). Esto dificulta el movimiento de muchos animales en el paisaje, limitando la dispersión de semillas y la regeneración natural de los bosques (Arroyo-Rodríguez et al., 2017; Peña-Domene et al., 2018; San José et al., 2020). Sorprendentemente, la mayoría de estudios en paisajes fragmentados se centran en árboles adultos. Muy pocos prestan atención a los individuos en estado inmaduro que han logrado germinar y establecerse (i.e., regeneración de avanzada), a pesar de su papel clave en el ecosistema, ya que determinan la composición y estructura futura de los bosques (Arroyo-Rodríguez et al., 2017; Chazdon y Guariguata, 2016).
En los últimos 30 años, México ha perdido 34% de la cobertura de bosques tropicales, amenazando la supervivencia de un gran número de especies de plantas y animales (Conabio y Semarnat, 2009; Inegi, 2014). Chiapas y Veracruz son el segundo y tercer estado con mayor diversidad de plantas de México pero son también los estados que han sufrido mayor deforestación (Villaseñor, 2016). En la mayor selva tropical húmeda de México, la selva Lacandona en Chiapas, se perdió 31% de la superficie forestal en tan solo 40 años (De Jong et al., 2000). Una situación más alarmante la vive la Reserva de la Biosfera de Los Tuxtlas, en Veracruz, donde hoy queda poco más de 15% de las selvas de tierras bajas (Castillo-Campos y Laborde, 2004; Conanp, 2011).
Aunque las plantas son uno de los grupos taxonómicos más estudiados, son pocos los estudios florísticos y de ecología que analizan la composición y pérdida de la flora nativa (Cayuela et al., 2012; Fazey et al., 2005). Este hecho es especialmente relevante en las regiones tropicales, donde muchas especies no han sido aún descritas y muchas otras carecen de información relativa a su distribución, abundancia e interacciones y dinámicas ecológicas (Collen et al., 2008; Hubbell, 2013; Joppa et al., 2011; Prance et al., 2000). En este sentido, contar con información ecológica como la estrategia de regeneración es clave para predecir la estructura, composición y dinámica futura de los bosques ubicados en paisajes modificados por el hombre (Arroyo-Rodríguez et al., 2017; Bugmann, 1996; Larson y Funk, 2016).
El objetivo de este trabajo es brindar información acerca de la estructura y composición de la comunidad de plantas leñosas en regeneración en fragmentos de bosque tropical húmedo de 3 regiones con diferente patrón e historia de deforestación del sureste de México: Marqués de Comillas (Chiapas), Los Tuxtlas (Veracruz) y región norte de Chiapas. El fin último es mejorar el conocimiento de la flora tropical mexicana, especialmente de la regeneración de avanzada, para resaltar el potencial regenerativo y la enorme diversidad que albergan los fragmentos de bosque. Esta información puede ser útil para promover acciones de investigación, conservación y manejo en paisajes tropicales fragmentados (Arroyo-Rodríguez et al., 2020).
Materiales y métodos
Las 3 regiones de estudio muestran el mismo tipo de vegetación nativa (bosque tropical húmedo) pero difieren en el grado de deforestación e historia de cambio de uso del suelo (Fig. 1). La mejor conservada es la región de Marqués de Comillas, que forma parte de la selva Lacandona, Chiapas (91°6’-90°41’ O, 16°19’-16°2’ N). Este bosque tropical húmedo es el más importante de México, tanto por su tamaño (~ 13,000 km2) como por su riqueza florística, ya que alberga más de 50% de las especies propias de este tipo de vegetación del país (Romaní-Cortés, 2011; Villaseñor et al., 2018). Sin embargo, un programa gubernamental de colonización de tierras a finales de los años 70 provocó la pérdida de más de la mitad de los bosques primarios de la región (Carabias et al., 2015). Como consecuencia, el municipio de Marqués de Comillas está hoy dominado por fragmentos de bosque primario de diferente tamaño, los cuales cubren cerca de 45% de la superficie del municipio (Carabias et al., 2015). Sin embargo, la presencia de fragmentos de bosque de gran tamaño (> 1,000 ha) ha permitido la persistencia de especies de animales amenazados como el jaguar, tapir, mono araña, mono aullador, pecarí y guacamaya roja (Arce-Peña et al., 2019; Carrara et al., 2015; Garmendia et al., 2013).
Figura 1 Localización de los fragmentos de estudio (círculos rojos) en las regiones de Marqués de Comillas, Los Tuxtlas y norte de Chiapas (incluyendo un fragmento en el estado de Tabasco).
La región de Los Tuxtlas, en Veracruz (95°24’-94°96’ O, 18°68’-18°38’ N) preserva los bosques tropicales húmedos más septentrionales de América y albergan ~ 40% de las especies de plantas vasculares tropicales de México (Dirzo y García, 1992; Villaseñor et al., 2018). Sin embargo, la intensa deforestación provocada por la ganadería extensiva durante la década de los 50’s ha provocado que actualmente solo 20% del territorio esté cubierto por selvas (Castillo-Campos y Laborde, 2004; Conanp, 2011). La mayoría de fragmentos de la región son pequeños (< 8 ha) y se encuentran inmersos en una matriz de potreros y campos de cultivo (Arroyo-Rodríguez et al., 2008; Guevara y Laborde, 2012). Los fragmentos remanentes presentan poblaciones muy reducidas o ausentes de vertebrados medianos y grandes (Dirzo y Miranda, 1991; González-Christen y Coates, 2019), aunque algunos dispersores de semillas (e.g., monos aulladores) aún están presentes en algunos fragmentos (Arroyo-Rodríguez et al., 2008; Galán-Acedo et al., 2018).
La región de estudio que está más deforestada es la región norte de Chiapas (93°33’-93°00’ O, 17°87’-17°42’ N). Debido a la escasez de fragmentos de bosque primario en la región, uno de los 20 fragmentos de estudio está ubicado fuera del estado de Chiapas, en Tabasco (Fig. 1). La introducción del ganado en la década de los 50 y las prospecciones petrolíferas de los 70 provocaron una intensa deforestación en la región (INEGI, 1999). Actualmente, tan solo 5% del territorio es ocupado por bosques primarios y los pocos fragmentos remanentes son extremadamente pequeños (< 5 ha) y se encuentran rodeados por una matriz de pastizales inducidos y carreteras (Anzures-Dadda y Manson, 2007; Renaissance Oil Corp., 2017). Debido a esto, una gran parte de los vertebrados de tamaño mediano y grande (e.g., jaguar, tapir, mono araña) se han extinguido localmente y muchos otros (e.g., jaguarundi, pecarí, venado de cola blanca) están muy amenazados y es posible que se extingan en los próximos años (Renaissance Oil Corp., 2017). No obstante, aún persisten algunas poblaciones de monos aulladores y de otros dispersores de gran importancia, como aves y murciélagos (Galán-Acedo et al., 2018; Renaissance Oil Corp., 2017).
Según la clasificación climática de Köppen, las 3 regiones quedan encuadradas dentro del clima tropical ecuatorial, aunque presentan variaciones pluviométricas: en Los Tuxtlas se superan los 4,000 mm al año, mientras que en el norte de Chiapas oscila entre los 2,500 y 4,000 mm, y en Marqués de Comillas llueve unos 3,000 mm (Breugel et al., 2006; Gobierno de Chiapas, 2013). A pesar de presentar un régimen de lluvias constantes durante todo el año, las 3 regiones presentan una marcada estación seca; ésta se presenta entre marzo y mayo en Los Tuxtlas (Instituto de Biología: http://www.ibiologia.unam.mx/tuxtlas/localizacion/generalidades/frame.htm) y de febrero a abril en las otras 2 regiones (Breugel et al., 2006; Gobierno de Chiapas, 2013).
El muestreo de campo se llevó a cabo de enero a mayo de 2018. En cada región se seleccionaron arbitrariamente 20 fragmentos de bosque primario que cumplieran los siguientes criterios: 1) estar en un rango de tamaño de 1 a 150 ha (a excepción de un fragmento de 640 ha en Los Tuxtlas, y otro de 3,410 ha en Marqués de Comillas); 2) presentar una distancia mínima de 1.5 km con los otros fragmentos de estudio (para poder llevar a cabo, más adelante, estudios a escala de paisaje); 3) sin signos evidentes de perturbación antrópica -árboles talados, senderos humanos, etc.- y 4) estar a una misma elevación (< 600 m snm) y presentar un tipo de suelo similar (Fig. 1.) En el centro de cada fragmento se establecieron 25 parcelas circulares de 8 m2 cada una (200 m2 por fragmento), formando una cuadrícula de 5 × 5 parcelas, con una separación de 30 m entre sí. En cada parcela se contaron e identificaron todas las plantas leñosas - árboles y arbustos - y palmas en regeneración (i.e., ≥ 30 cm de altura y < 1 cm de diámetro a la altura del pecho). Cabe destacar que la gran mayoría de las especies de palmas muestreadas alcanzan la madurez con tamaños mayores al considerado aquí (Burelo-Ramos et al., 2009; Oyama, 1987; Piñero et al., 1977; Quero y Pérez-Farrera, 2010; Standley y Steyermark, 1952). Aunque algunas especies como Chamaedorea elegans y C. ernesti-augusti pueden presentar individuos adultos con tamaños dentro del rango seleccionado aquí, nosotros excluimos todos los individuos con estructuras reproductivas o con signos de haberlas tenido para enfocarnos en las palmas juveniles. De hecho, tras esta exclusión, solo registramos un individuo de C. elegans y 10 de C. ernesti-augusti. El mismo protocolo fue utilizado con los arbustos de las especies que pudiesen presentar individuos adultos con tamaños dentro del rango considerado aquí.
Los individuos no identificados en campo fueron colectados para su posterior identificación en el Herbario Nacional de México (MEXU, Ciudad de México). Usamos la nomenclatura de Tropicos (Jardín Botánico de Missouri; http://www.tropicos.org). Una vez identificadas, se clasificaron todas las especies con base en la estrategia de regeneración siguiendo la clasificación de Hill y Curran (2003), Arroyo-Rodríguez y Mandujano (2006) y Chazdon (2014): especies pioneras (o especies sucesionales tempranas), especies generalistas (o especies sucesionales intermedias) y especies tolerantes a la sombra. También se incluyeron a las especies introducidas como un grupo independiente. Las plantas pioneras son especies de rápido crecimiento y vida corta, que típicamente producen una gran cantidad de semillas, y germinan y se establecen únicamente en áreas abiertas (i.e., claros dentro del bosque y bordes forestales; Martínez-Ramos, 1994). En contraste, las especies tolerantes a la sombra son de lento crecimiento y vida más larga, que usualmente producen semillas de mayor tamaño que las plantas pioneras, con mayor reserva y que, por tanto, tienen adaptaciones para germinar y establecerse en áreas cerradas, con muy poca luz (Martínez-Ramos, 1994). En un punto intermedio se encuentran las especies generalistas, que pueden germinar en sitios sombríos y soleados, con un crecimiento relativamente rápido, especialmente en sitios soleados, y con una esperanza de vida mayor a la de las plantas pioneras (por esta razón, también son llamadas especies de sucesión intermedia; Chazdon, 2014; Martínez-Ramos, 1994; Poorter et al., 2004). La clasificación se basó en diversas fuentes, incluyendo libros, listas de especies, artículos y floras (Apéndice).
Para conocer la estructura de la comunidad de plantas leñosas en regeneración, realizamos curvas de rango-abundancia en cada región de estudio. Para cuantificar el grado de dominancia en cada región, calculamos el factor de equidad (EF, por sus siglas en inglés) propuesto por Jost (2010). Este índice representa la proporción de especies dominantes en la comunidad. El índice es 1 cuando la comunidad es totalmente equitativa y se aproxima a 0 cuando incrementa la dominancia (i.e., pocas especies dominan, por lo que la mayoría de las especies son raras). Para calcular el índice, consideramos el número efectivo de especies dominantes (2D) y el número total de especies (0D). El factor de equidad se calcula como: EF = 2D /0D (ver fórmulas descritas por Jost, 2006) y para el cálculo de 0D y 2D, utilizamos la paquetería Entropart (Marcon y Herault, 2015) presente en el software de R 3.4.3 (R Core Team, 2013).
Para evaluar cómo varía la composición de especies entre fragmentos y entre regiones se llevó a cabo un escalamiento multidimensional no métrico (NMDS, por sus siglas en inglés). Este análisis multivariado permite ordenar los fragmentos en un espacio de 2 dimensiones en función de su disimilitud composicional (índice de Bray-Curtis). Para evaluar si la composición florística difirió significativamente entre regiones, se hizo un análisis permutacional de la varianza (Permanova) con la paquetería PairwiseAdonis (Arbizu, 2020).
Además, se calculó la densidad de especies (número de especies/200 m2) en cada sitio y el número total de especies (diversidad gamma) para cada región y tipo de regeneración. Para evaluar si la densidad de especies difirió entre regiones y estrategia de regeneración, se aplicó un modelo lineal generalizado (GLMs) con error Poisson, considerando los efectos aislados y el combinado (interacción) de estos 2 factores categóricos. El modelo no presentó sobredispersión. Por último, para la elaboración del mapa de distribución de los nuevos registros, se usaron las localizaciones de los especímenes almacenados en herbarios, cuyas coordenadas están disponibles en la web del Jardín Botánico de Missouri (http://www.tropicos.org), así como las nuevas localizaciones reportadas en este trabajo.
Resultados
En total, registramos 24,612 individuos pertenecientes a 431 especies, 220 géneros y 70 familias (Apéndice). Por regiones, Los Tuxtlas presentó mayor diversidad gamma (265 especies), seguida de Marqués de Comillas (217 especies) y el norte de Chiapas (188 especies). La mayoría de las especies (185 especies; 43%) fueron clasificadas como generalistas, 134 especies (31.2%) como tolerantes a la sombra, 55 (12.8%) como pioneras, 7 (1.6%) como introducidas y 48 especies (11.2%) no pudieron ser clasificadas (12 de ellas por falta de datos de la especie y las 36 restantes porque no se pudo determinar la especie). De las 36 morfoespecies, 17 fueron identificadas a nivel de género y 19 quedaron como morfoespecies.
Las familias más ricas en especies fueron muy similares en todas las regiones, siendo las familias Fabaceae y Rubiaceae las más representativas (Tabla 1). Sin embargo, las familias, los géneros y las especies más abundantes difirieron entre las 3 regiones, es decir, cada región estuvo dominada por distintos taxones (Tabla 2). De hecho, a nivel de especie, la composición florística difirió significativamente entre regiones (Fig. 2, Permanova, F = 8.37, p < 0.001), siendo la región de Los Tuxtlas la que presentó una composición florística más distinta a las otras 2. Los Tuxtlas también fue la región con una mayor variación en la composición florística entre sus fragmentos, seguida del norte de Chiapas y de Marqués de Comillas (Fig. 2).
Tabla 1 Las 10 familias con más especies en cada una de las regiones de estudio y en total considerando todas las regiones. Abreviaturas: #S: número de especies por familia; Melastomataceae: Melast.; Moraceae: Mor.; Rutaceae: Rut.; Lauraceae: Lau.; Sapotaceae: Sap.
| Marqués de Comillas | Los Tuxtlas | Norte de Chiapas | Total | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Familia | #S | Familia | #S | Familia | #S | Familia | #S |
| Fabaceae | 25 | Rubiaceae | 25 | Fabaceae | 22 | Fabaceae | 44 |
| Rubiaceae | 24 | Fabaceae | 24 | Rubiaceae | 18 | Rubiaceae | 43 |
| Melast. | 12 | Lauraceae | 19 | Piperaceae | 12 | Lauraceae | 21 |
| Arecaceae | 10 | Euphorbiaceae | 14 | Malvaceae | 10 | Piperaceae | 20 |
| Piperaceae | 9 | Piperaceae | 13 | Arecaceae | 8 | Euphorbiaceae | 18 |
| Moraceae | 8 | Sapotaceae | 12 | Meliaceae | 8 | Arecaceae | 16 |
| Malvaceae | 7 | Arecaceae | 10 | Moraceae | 8 | Melast. | 14 |
| Sapotaceae | 7 | Myrtaceae | 9 | Myrtaceae | 7 | Myrtaceae | 14 |
| Euphorbiaceae | 6 | Malvaceae | 8 | Melast. | 6 | Sapotaceae | 14 |
| Myrtaceae | 6 | Mor. /Rut. | 7 | Lau. /Sap. | 5 | Malvaceae | 13 |
Tabla 2 Las 10 familias, 10 géneros y 10 especies más abundantes en cada una de las regiones, y en total, considerando todas las regiones (N = número de individuos).
| Familias | N | Géneros | N | Especies | N |
|---|---|---|---|---|---|
| Marqués de Comillas | |||||
| Rubiaceae | 2,041 | Brosimum | 1,026 | Psychotria poeppigiana | 579 |
| Moraceae | 1,325 | Psychotria | 794 | Brosimum alicastrum* | 468 |
| Fabaceae | 676 | Piper | 661 | Acalypha diversifolia | 434 |
| Piperaceae | 661 | Palicourea | 565 | Brosimum costaricanum* | 407 |
| Euphorbiaceae | 655 | Acalypha | 434 | Ampelocera hottlei* | 400 |
| Chrysobalanaceae | 451 | Ampelocera | 400 | Palicourea deflexa | 334 |
| Ulmaceae | 400 | Protium | 304 | Piper aduncum | 324 |
| Lauraceae | 367 | Nectandra | 284 | Palicourea brachiata | 231 |
| Burseraceae | 323 | Licania | 251 | Calophyllum brasiliense* | 229 |
| Violaceae | 295 | Rinorea | 241 | Nectandra salicifolia* | 429 |
| Los Tuxtlas | |||||
| Moraceae | 1,242 | Piper | 855 | Clarisia biflora* | 403 |
| Piperaceae | 855 | Nectandra | 551 | Trophis mexicana | 364 |
| Acanthaceae | 742 | Clarisia | 403 | Piper arboreum | 343 |
| Lauraceae | 622 | Trophis | 364 | Aphelandra aurantiaca | 312 |
| Rubiaceae | 549 | Aphelandra | 312 | Rinorea guatemalensis | 309 |
| Euphorbiaceae | 455 | Rinorea | 311 | Brosimum alicastrum* | 303 |
| Violaceae | 353 | Brosimum | 304 | Nectandra ambigens* | 303 |
| Arecaceae | 346 | Psychotria | 258 | Odontonema callistachyum | 258 |
| Fabaceae | 222 | Odontonema | 258 | Schaueria parviflora | 170 |
| Myrtaceae | 211 | Eugenia | 184 | Omphalea oleifera | 158 |
| Norte de Chiapas | |||||
| Rubiaceae | 1,911 | Faramea | 890 | Faramea occidentalis* | 890 |
| Myristicaceae | 729 | Compsoneura | 729 | Compsoneura mexicana | 729 |
| Violaceae | 555 | Rinorea | 553 | Rinorea guatemalensis | 549 |
| Moraceae | 470 | Piper | 363 | Trophis racemosa | 311 |
| Piperaceae | 363 | Trophis | 324 | Posoqueria latifolia | 304 |
| Fabaceae | 308 | Posoqueria | 304 | Piper aduncum | 241 |
| Euphorbiaceae | 293 | Psychotria | 293 | Psychotria flava | 211 |
| Salicaceae | 292 | Nectandra | 208 | Pleuranthodendron lindenii | 199 |
| Malvaceae | 254 | Pleuranthodendron | 199 | Acalypha diversifolia | 162 |
| Arecaceae | 253 | Acalypha | 162 | Mexocarpus tetragonus | 133 |
| Total | |||||
| Rubiaceae | 4,501 | Piper | 1,879 | Faramea occidentalis* | 1,138 |
| Moraceae | 3,037 | Brosimum | 1,418 | Rinorea guatemalensis | 983 |
| Piperaceae | 1,879 | Psychotria | 1,345 | Brosimum alicastrum* | 842 |
| Euphorbiaceae | 1,403 | Faramea | 1,138 | Compsoneura mexicana | 729 |
| Lauraceae | 1,228 | Rinorea | 1,105 | Acalypha diversifolia | 682 |
| Violaceae | 1,206 | Nectandra | 1,043 | Piper aduncum | 661 |
| Fabaceae | 1,186 | Trophis | 825 | Psychotria poeppigiana | 592 |
| Acanthaceae | 867 | Palicourea | 749 | Trophis racemosa | 443 |
| Myristicaceae | 838 | Compsoneura | 729 | Ampelocera hottlei* | 436 |
| Arecaceae | 766 | Acalypha | 695 | Clarisia biflora* | 429 |
* Especies tolerantes a la sombra (el resto son generalistas).
Figura 2 Análisis de ordenación NMDS de 60 fragmentos de estudio con base en la composición de plantas leñosas en regeneración en 3 regiones del sureste de México (Marqués de Comillas, en rojo; Los Tuxtlas, en verde; norte de Chiapas, en azul).
Según la Norma Oficial Mexicana NOM-059-Semarnat-2010, 22 especies encontradas (5% del total, 6% en cada región) cuentan con algún tipo de protección. Cuatro de ellas están sujetas a protección especial, 14 se encuentran como amenazadas y Diospyros conzattii, Ormosia isthmensis, Vatairea lundellii y Mortoniodendron guatemalense se encuentran en peligro (Apéndice). Además, reportamos 3 registros nuevos: Piper phytolaccifolium como registro nuevo de Chiapas, Coccoloba acuminata como nuevo de Tabasco y Piper philodendroides como primer registro para México (Fig. 3, Tabla 3).
Figura 3 Tres nuevos registros de plantas leñosas: 1 para Tabasco (Coccoloba acuminata, A), 1 para México (Piper philodendroides, B) y 1 para Chiapas (Piper phytolaccifolium, C).
Tabla 3 Localizaciones de los nuevos registros de Coccoloba acuminata Kunth, Piper philodendroides Standl. et Steyerm. y Piper phytolaccifolium Opiz en México. Se incluye el tamaño del fragmento en hectáreas. N = Número de individuos; MC = Marqués de Comillas; NC = norte de Chiapas (incluye el fragmento F1 en el estado de Tabasco).
| Especie | Fragmento | Tamaño | UTM X | UTM Y | N | Número de folio |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Coccoloba acuminata | F1 (NC) | 3.34 | 0498835 | 1970419 | 3 | MEXU: 1491354 |
| 0498838 | 1970479 | 1 | ||||
| 0498811 | 1970470 | 2 | ||||
| 0498752 | 1970518 | 1 | ||||
| 0498747 | 1970404 | 1 | ||||
| Piper philodendroides | F2 (MC) | 1.72 | 0742598 | 1779553 | 1 | MEXU: 1491328 |
| Piper phytolaccifolium | F3 (NC) | 2.96 | 0464670 | 1968412 | 1 | |
| 0464591 | 1968433 | 1 | ||||
| 0464623 | 1968441 | 1 | ||||
| F4 (NC) | 4.75 | 0485566 | 1947747 | 1 | ||
| F5 (NC) | 4.75 | 0483067 | 1953778 | 1 | ||
| F6 (NC) | 44.2 | 0486779 | 1950213 | 1 | ||
| 0486708 | 1950146 | 1 | ||||
| F7 (NC) | 86 | 0495388 | 1943739 | 1 | ||
| F8 (NC) | 3.38 | 0478033 | 1976058 | 1 | ||
| F9 (MC) | 18.25 | 0706086 | 1778473 | 3 | ||
| F10 (NC) | 10.81 | 0739759 | 1797511 | 1 | ||
| F11 (MC) | 5.96 | 0737788 | 1778641 | 3 | MEXU: 1491339 |
La dominancia fue alta en todas las regiones, ya que 4.8-8.8% de las especies representaron 50% de los individuos en cada región (Fig. 4). El norte de Chiapas fue la región con mayor dominancia (EF = 0.13), seguida de Los Tuxtlas (EF = 0.16) y Marqués de Comillas (EF = 0.23). En cuanto a la rareza, Los Tuxtlas fue la región con mayor proporción de especies representadas por un solo individuo (singletons) (23.8% de las especies) o con solo 2 individuos por muestra (doubletons) (10.2%), seguida de Marqués de Comillas (12% singletons y 8.3% doubletons) y el norte de Chiapas (12.2% singletons y 7% doubletons) (Fig. 4).
Figura 4 Abundancia relativa (log10) de especies de plantas leñosas en regeneración en 3 regiones tropicales de México. Se indican el factor de equidad (EF) y las especies más abundantes para cada región. * = singletons (especies con un solo individuo); ** = doubletons (especies con solo 2 individuos). Nombre de las especies: A. aph., Aphelandra aurantiaca; A. div., Acalypha diversifolia; A. hot., Ampelocera hottlei; B. ali., Brosimum alicastrum; B. cos., Brosimum costaricanum; C. bif., Clarisia biflora; C. mex., Compsoneura mexicana; F. occ., Faramea occidentalis; N. amb., Necatandra ambigens; P. adu., Piper aduncum, P. arb., Piper arboreum; P. def., Palicourea deflexa; P. poe., Psychotria poeppigiana; R. gua., Rinorea guatemalensis.
La densidad de especies difirió significativamente entre estrategias de regeneración (χ2 = 9.5, p < 0.001) y entre regiones (χ2 = 53.0, p < 0.001). La interacción entre estos 2 factores fue significativa (χ2 = 27.5, p < 0.001), lo que indica que las diferencias en densidad de especies entre estrategias de regeneración dependen de la región (Fig. 5). En particular, la densidad media (± DE) de especies fue 500% mayor en el grupo de generalistas (309 ± 17.4 especies) que en el de pioneras (62 ± 4.6 especies), y 40% mayor que en el de tolerantes a la sombra (221 ± 19.4 especies) (Fig. 5). En cuanto a las regiones, Marqués de Comillas presentó la mayor densidad media de especies (71.1 ± 11.9 especies), 62% más alta que en el norte de Chiapas (43.9 ± 8.2 especies) y 25% mayor que en Los Tuxtlas (56.9 ± 13.1 especies). Sin embargo, como indica la interacción significativa entre factores, aunque la densidad de especies generalistas y tolerantes a la sombra difirió entre regiones, la densidad de especies pioneras fue similar en las 3 regiones (Fig. 5).
Figura 5 Densidad de especies de plantas leñosas en regeneración por fragmento (cajas y bigotes) y por región (números arriba de las cajas), separando las especies generalistas, tolerantes a la sombra y pioneras en 3 regiones tropicales de México. Las diferentes letras indican diferencias significativas entre las cajas (ver texto). La línea horizontal dentro de las cajas representa la mediana, los límites de las cajas son el primer y el tercer cuartil y los bigotes son el rango (min-máx) de valores. Se excluyen los valores atípicos.
Discusión
El presente estudio destaca el potencial regenerativo y gran valor de conservación que tienen los fragmentos de bosque tropical en 3 regiones con diferente grado de perturbación del sureste de México. En tan solo 1.2 ha de muestreo repartidas en 60 fragmentos, encontramos 431 especies de plantas leñosas en regeneración, incluyendo especies amenazadas y 3 nuevos registros, 2 para los estados de Chiapas y Tabasco y uno para México. La dominancia y rareza fue similar en todas las regiones, pero la densidad media de especies difirió significativamente entre regiones, siendo mayor en la región más conservada (Marqués de Comillas) que en la más deforestada (norte de Chiapas). Las regiones de Los Tuxtlas y Marqués de Comillas presentaron una mayor densidad de especies tolerantes a la sombra que la región del norte de Chiapas. Sin embargo, la gran diversidad gamma en las 3 regiones indica que los fragmentos estudiados aún mantienen, en su conjunto, una considerable proporción de la flora de cada región, por lo que pueden actuar como importantes reservorios de biodiversidad.
La regeneración de avanzada en los fragmentos de estudio contiene una porción significativa de la flora vascular de los bosques tropicales húmedos de México. Por ejemplo, las especies muestreadas representan 16-20% de las especies de árboles, arbustos y palmas documentadas para el trópico mexicano (Villaseñor et al., 2003; Villaseñor y Ortiz, 2014). De hecho, la diversidad gamma que encontramos en Los Tuxtlas (265 especies), equivale al ~ 80% de los 333 árboles, arbustos y palmas reportados para la Estación de Biología Tropical de Los Tuxtlas (Ibarra-Manríquez y Sinaca-Colín, 1995), mientras que las 217 especies muestreadas en Marqués de Comillas representan ~ 55% de las 392 especies leñosas reportadas para la región (Martínez et al., 1994). Es importante destacar que la diversidad de estos fragmentos incluye muchas especies amenazadas y nuevos registros a nivel estatal y nacional. Este hallazgo es consistente con inventarios y expediciones florísticas recientes en otros paisajes tropicales fragmentados (León y Martínez-Gordillo, 2008; Solano-Gómez et al., 2011; Vázquez-García, Gómez-Domínguez et al., 2013; Vázquez-García, Pérez-Farrera et al., 2013). Otras investigaciones en las regiones de estudio también encuentran que los fragmentos de bosque pueden ser muy ricos en especies de árboles, incluyendo especies amenazadas y nuevos registros para México (Arroyo-Rodríguez y Mandujano, 2006; Arroyo-Rodríguez et al., 2009; Hernández-Ruedas et al., 2014), lo que destaca su alto valor para salvaguardar la biodiversidad de plantas en paisajes tropicales fragmentados.
A pesar de lo anterior, la deforestación a nivel regional parece limitar el potencial regenerativo de los remanentes de bosque. Aunque otros atributos regionales, como la historia biogeográfica, historia de uso, tipo de suelo, densidad humana (e.g., pisoteo, extracción de leña y árboles, apertura de claros y caminos), presencia de ganado (e.g., ramoneo, pisoteo) o clima, podrían afectar la densidad de especies (Arroyo-Rodríguez et al., 2017), la menor densidad de especies en regiones más deforestadas sugiere que, como ha sido documentado en bosques tropicales de África (Cordeiro y Howe, 2001) y Asia (Stride et al., 2018), la deforestación limita la densidad de especies dentro de los fragmentos. Este patrón fue particularmente evidente al considerar las especies tolerantes a la sombra, sugiriendo que la deforestación tiene un mayor impacto negativo sobre este grupo de especies. De hecho, estudios con árboles (Santos et al., 2008), aves (Carrara et al., 2015; Morante-Filho et al., 2015), mamíferos (Arce-Peña et al., 2019) y anfibios y reptiles (Russildi et al., 2016) han mostrado una tendencia similar: la deforestación tiene un impacto negativo mayor sobre las especies de bosque maduro. No obstante, se requieren estudios adicionales donde se pueda controlar el efecto de otros atributos regionales -e.g., clima, historia de uso- para entender mejor el efecto de la deforestación regional per se sobre el potencial regenerativo de los fragmentos.
Las familias más ricas en especies fueron similares en todas las regiones, pero cada región tuvo una composición florística distinta. Siete de las 10 familias con más riqueza de especies (Fabaceae, Rubiaceae, Piperaceae, Arecaceae, Malvaceae, Sapotaceae y Myrtaceae) estuvieron presentes en las 3 regiones de estudio; un resultado consistente con listados florísticos publicados para la selva Lacandona (Durán-Fernández et al., 2016; Levy-Tacher et al., 2006; Meave et al., 2008), Los Tuxtlas (Ibarra-Manríquez y Sinaca-Colín, 1995; Villaseñor et al., 2018) y Tabasco (Cowan, 1983; Vázquez-Negrín et al., 2011). Las diferencias en composición florística entre diferentes regiones tampoco son sorprendentes, ya que es bien sabido que los bosques tropicales tienen un alto recambio de especies -alta diversidad beta- (Arroyo-Rodríguez et al., 2013; Condit et al., 2002; De Cáceres et al., 2012). De hecho, Villaseñor et al. (2018) compararon las floras de la selva Lacandona y Los Tuxtlas y encontraron que tan solo comparten 60% de las especies de plantas vasculares, por lo que es normal que, en nuestro estudio, cada región haya estado dominada por un conjunto distinto de géneros y de especies.
En relación a la estructura de las comunidades, las 3 regiones de estudio muestran un patrón similar de dominancia y rareza. En particular, las comunidades fueron muy inequitativas, con pocas especies dominantes y un gran número de especies raras. Este patrón de distribución de abundancias es común en bosques tropicales de todo el mundo (Slik et al., 2015). La elevada rareza registrada en Los Tuxtlas -34% de especies representadas por 1 o 2 individuos- es similar a la observada por Villaseñor et al. (2018) para esta misma región. De forma interesante, la dominancia fue ligeramente mayor en el norte de Chiapas, lo que puede ser interpretado como una señal de homogenización biótica causada por la extrema deforestación que ha sufrido esta región. En particular, como argumentan Tabarelli et al. (2012), y consistente con evidencias empíricas para el bosque Atlántico de Brasil (Lôbo et al. 2011), las pocas especies -generalmente pioneras y generalistas- capaces de vivir en regiones altamente deforestadas como ésta, pueden acabar dominando los ensambles en los que se encuentran. En contraste, muchas especies, generalmente tolerantes a la sombra, acaban siendo raras, lo que aumenta la inequidad de la comunidad.
En este estudio reportamos a Piper philodendroides Standl. et Steyerm. como registro nuevo para México, un importante hallazgo si tenemos en cuenta que hasta ahora, esta especie tan solo había sido observada en el departamento de Izabal, en Guatemala (Standley y Steyermark, 1952; http://www.tropicos.org). El ejemplar fue encontrado en un fragmento de bosque maduro de 1.72 ha cercano a la frontera con Guatemala (Fig. 6). Debido a la gran distancia que separa las 2 localidades donde se ha encontrado la especie (220 km), es muy probable que también esté presente en otros departamentos de Guatemala como Alta Verapaz, Quiché y Petén, así como en otras partes de la selva Lacandona. Por el contrario, Piper phytolaccifolium Opiz tiene una amplia distribución, extendiéndose desde Ecuador hasta México (Fig. 6). Sorprendentemente, la especie fue encontrada tanto en Marqués de Comillas como en el norte de Chiapas (Fig. 6) y estuvo presente en un total de 9 fragmentos (Tabla 3), indicándonos que la especie podría ser relativamente abundante en ambas regiones. El tercer registro nuevo es el de Coccoloba acuminata Kunth, un arbusto o árbol pequeño de 2 a 8 m de alto que crece a bajas y medianas elevaciones en bosques húmedos y bosques de galería, desde Bolivia hasta México (Davidse et al., 2020). El hallazgo de C. acuminata en Tabasco es importante, ya que representa la distribución más septentrional de la especie, lo que sugiere que la distribución histórica de la especie pudo haber sido mucho más amplia (Fig. 6).
Figura 6 Distribución de Coccoloba acuminata Kunth, Piper philodendroides Standl. et Steyerm. y Piper phytolaccifolium Opiz, en toda su área de distribución y en el sitio de estudio.
En conclusión, el presente estudio destaca el potencial regenerativo y el valor de conservación de los fragmentos de selva. Desafortunadamente, en México gran parte de las expediciones botánicas y estudios sobre composición y diversidad florística son llevados a cabo en reservas y grandes extensiones de bosque (Durán-Fernández et al., 2016; Gómez-Domínguez et al., 2015; Ibarra-Manríquez y Sinaca-Colín, 1995; Meave et al., 2008; Ortiz-Rodríguez et al., 2016; Pérez-Farrera et al., 2012), por lo que el valor florístico de los fragmentos puede ser menospreciado. Nuestro estudio pone de manifiesto la necesidad de estudiar las comunidades de plantas que aún están presentes en los fragmentos de bosque, ya que por unidad de área -i.e., densidad de especies-, pueden albergar una flora similar o incluso más rica que áreas grandes y mejor conservadas (Fahrig, 2020; Watling et al., 2020). Por esta razón, debemos reforzar los esfuerzos de conservación para evitar la desaparición de estos fragmentos relativamente pequeños (Arroyo-Rodríguez et al., 2020). Además de resguardar muchas especies, estos fragmentos incrementan la conectividad del paisaje, constituyen fuentes de propágulos (i.e., semillas) para la futura restauración de la selva en campos o potreros abandonados, proveen una gran cantidad de recursos (agua, alimento, refugio) para un sinnúmero de especies de animales y proveen importantes bienes (madera, leña, carne) y servicios (captura de carbono, protección de cuerpos de agua, polinización, retención de suelo, dispersión de semillas, control de plagas) a las poblaciones humanas (Arroyo-Rodríguez et al., 2020). Por tanto, los incentivos económicos para la conservación de bosques, como el pago por servicios ambientales, no deberían limitarse a los fragmentos más grandes (> 100 ha; Conafor, 2020), ya que la exclusión de los fragmentos pequeños de estos programas de apoyo podría poner en riesgo la viabilidad a largo plazo de estos valiosos remanentes de bosque tropical.
