Introducción

Las características fisiográficas, hidrológicas y estructurales de una comunidad de corales dan una complejidad arquitectónica donde diferentes especies de invertebrados pueden alimentarse, reproducirse y protegerse (^{Zarco-Parelló et al., 2013}). Los arrecifes de Sisal se ubican en el sureste del golfo de México (GMx) y constituyen un sistema de 3 estructuras arrecifales coralinas denominadas: arrecifes Sisal, Madagascar y Serpiente. Los invertebrados en estos arrecifes han sido estudiados parcialmente, enfocándose principalmente en esponjas (^{Ugalde et al., 2015}), anémonas (^{González-Muñoz et al., 2013}), octocorales y corales pétreos (^{Zarco-Parelló et al., 2013}), moluscos (^{Ortigosa et al., 2013}), crustáceos braquiuros (^{Hernández et al., 2012}), crustáceos carídeos (^{Duarte et al., 2014}; ^{Santana-Moreno et al., 2013}) e isópodos (^{Ortiz, Cruz-Cano et al., 2014}; ^{Ortiz et al., 2015}).

Para los anfípodos bentónicos en el Sistema Arrecifal Sisal solo se han publicado 2 trabajos de índole taxonómico; la descripción de 1 género y 2 especies nuevas (Sisalia carricarti y Curidia nunoi) (^{Ortiz y Winfield, 2014}; ^{Winfield y Ortiz, 2014}); sin embargo, no se conocen las características ecológicas de la asociación de las especies de anfípodos bentónicas en este sistema; por lo que el presente estudio tiene por objetivo conocer la composición, distribución y abundancia de los anfípodos bentónicos habitantes en los arrecifes Madagascar y Sisal, así como de las especies en la línea de costa adyacente.

Materiales y métodos

Los arrecifes de coral de Sisal forman un complejo de tipo plataforma con poco crecimiento calcáreo, ubicado al SE del GMx entre los 21°20’ N, 90°14’ O y 21°14’ N, 89°50’ O (Fig. 1). La batimetría es tipo lineal orientada hacia el noroeste, con una pendiente suave y homogénea, con profundidades cercanas a los 25 m y fondos carbonatados (^{Zarco-Perelló et al., 2013}). La corriente marina predominante en este complejo arrecifal es la corriente de Yucatán, el clima en la zona costera es de estepa local con temperaturas atmosféricas promedio entre los 25 y 30 °C y 3 épocas climatológicas bien definidas: frentes fríos (nortes), secas y lluvias (^{Britton y Morton, 1989}).

Figura 1 Área de estudio en el SE del golfo de México; se incluyen los sitios de muestreo y los 2 arrecifes de coral y la línea de costa adyacente. 

Los organismos fueron recolectados durante abril y mayo de 2013, en 6 sitios de muestreo geoposicionados con un GPS-356 (Fig. 1; Tabla 1). Con ayuda de equipo autónomo SCUBA, espátulas y bolsas de red de nylon, se tomaron muestras manualmente equivalentes a 1 m² de macroalgas, roca coralina/restos de conchas, fondos suaves, esponjas, restos de madera y gorgonáceos, entre los 0.5 y 15 m de profundidad, de acuerdo con los permisos de colecta científica DGOPA.01024.110213.0236 y PPF/ DGOPA-051/15. La recolecta de sustratos y separación de los ejemplares en cada sustrato fue con base en el protocolo propuesto por ^{Winfield et al. (2013)}.

Las muestras fueron identificadas en el “Laboratorio de Crustáceos” (FESIztacala-UNAM) con las claves específicas, ilustraciones y descripciones de: ^{Myers (1981)}, ^{Bousfield y Hoover (1997)}, ^{LeCroy (1995}, ²⁰⁰⁰, ²⁰⁰², ²⁰⁰⁴, ²⁰⁰⁷, ²⁰¹¹⁾ y ^{Ortiz, Winfield et al. (2014)}. El arreglo taxonómico utilizado fue el propuesto por ^{Lowry y Myers (2017)}. Los ejemplares incompletos o que presentaron características morfológicas inconsistentes con las claves utilizadas se dejaron como “sp.”, para realizar estudios taxonómicos a futuro y describir, en su caso, las especies nuevas. Se definieron los registros nuevos de anfípodos en el GMx de acuerdo con la bibliografía específica para cada caso. Los anfípodos identificados fueron depositados en la Colección Nacional de Crustáceos, del Instituto de Biología-UNAM (CNCR-UNAM).

Se cuantificó la riqueza específica como el número de especies (s), así como la abundancia total (N) de cada especie, estandarizada como individuos por m² (densidad), además de la abundancia relativa (expresada en %), por familia, sustrato y sitio de colecta. Con la información del porcentaje de frecuencia de ocurrencia de cada especie en los sitios de colecta versus la abundancia relativa expresada como (log (n+1)), se aplicó la prueba de Olmstead-Tukey (^{Sokal y Rohlf, 1981}) para obtener información de la dominancia-importancia relativa de cada especie, caracterizándolas como dominantes, estacional-indicadoras, frecuentes y raras. Con la matriz de datos de abundancia, densidad y riqueza específica, se evaluó la existencia de posibles agrupamientos entre los sitios de muestreo utilizando el índice de similitud Bray-Curtis. Este índice ignora los casos de especies ausentes en algunas intersecciones de la matriz o cuando una asociación está dominada por pocas especies muy abundantes. Así, las especies raras adicionan muy poco al valor del coeficiente (^{Krebs, 1989}). Finalmente, y con base en la información documentada para cada especie de anfípodo, se determinaron los registros nuevos para el GMx.

Resultados

Se cuantificaron 12,986 organismos pertenecientes a 95 especies, 51 géneros, 32 familias y 3 subórdenes: Amphilochidea, Colomastigidea y Senticaudata (Tabla 2). Del total de anfípodos reconocidos en este estudio, el suborden Senticaudata fue el más biodiverso con 16 familias, 29 géneros y 61 especies, concentrando 93% de la abundancia; Amphilochidea presentó 15 familias, 21 géneros y 29 especies, equivalente a 6% de la abundancia y, finalmente, Colomastigidea con 1 familia, 1 género y 5 especies, equivalente a 1% de la abundancia. Las familias con la riqueza específica mayor fueron Aoridae (16), Maeridae (12) y Corophiidae (6), y las especies con la abundancia relativa mayor fueron: Apocorophium louisianum (Shoemaker, 1934) (29%), Ericthonius brasiliensis (Dana, 1853) (16%) y Ampithoe ramondi Audouin, 1826 (8%). De los taxones reconocidos Ampithoe sp., Bemlos sp., Ceradocus sp., Concarnes sp., Elasmopus sp., Ericthonius sp., Hornellia sp., Monocorophium sp., Nuuanu sp., Paramicrodeutopus sp., Photis sp. y Quadrimaera sp., requieren estudios taxonómicos específicos a futuro dado que posiblemente se trate de especies nuevas. Adicionalmente, se determinaron 5 registros nuevos de anfípodos bentónicos para el GMx: Americorophium aquafuscum (^{Heard y Sikora, 1972}), Lepidepecreum magdalenensis (^{Shoemaker, 1942}), Leucothoe saron^{Thomas y Klebba, 2007}, Photis lecroyae^{Ortiz, Varela y Lalana, 2011}, y Seba robusta^{Ortiz y Lemaitre, 1997}.

Las macroalgas representaron el sustrato con el número mayor de familias (27) y de especies (69) de anfípodos, seguido de la roca coralina con 21 familias y 44 especies y, los fondos suaves, con el número menor de familias (7) y especies (9) (Tabla 3). De las 95 especies de anfípodos identificadas, 43 se registraron en 1 solo sustrato, en comparación con Ampelisca schellenbergi Shoemaker, 1933, Elasmopus pectenicrus (Spence Bate, 1862), Ericthonius brasiliensis, Gammaropsis togoensis (Schellenberg, 1925) y Photis lecroyae, presentes en la mayoría de los sustratos, con excepción de esponjas y gorgonáceos y, Ampithoe ramondi, sin registro en fondos suaves. Las demás especies de anfípodos variaron en cuanto al tipo y número de sustratos. Los sitios Bajo de Diez, Bocacha, Tanchit y Madagascar, ubicados en la zona marina del sistema arrecifal, tuvieron predominio de macroalgas como sustrato, seguido de roca coralina y una distribución heterogénea de esponjas y gorgonáceos; en Punta Piedra, sitio localizado en la línea de costa, predominaron los restos de madera y fondos suaves carbonatados.

Los sitios Bajo de Diez y Bocacha, dentro del sistema arrecifal, presentaron la riqueza mayor de familias y especies con 24 y 18 familias y, 39 y 41 especies, respectivamente; estos valores disminuyeron en Madagascar, Tanchit, Punta Piedra y Bocana (Tabla 4). En comparación, Punta Piedra y Bocana, sitios localizados en la línea de costa, presentaron los valores mayores de abundancia relativa (50% y 29%, respectivamente), pero con los valores menores en riqueza de familias y especies de anfípodos (Tabla 4). Asimismo, se encontró un patrón de dominancia relativa de ciertas especies: Bocana con la especie Apocorophium louisianum (94%); Madagascar y Bajo de Diez con 3 especies cada uno, dominando en ambas Elasmopus rapax Costa, 1853 (40% en cada uno); Bocacha y Punta Piedra con 5 especies por sitio, con Elasmopus sp., Ericthonius brasiliensis y Ampithoe ramondi como dominantes y, finalmente, Tanchit con 9 especies, con Shoemakerella cubensis (Stebbing, 1897), Anamixis cavatura Thomas, 1997 y Ampithoe marcuzzii Ruffo, 1954 como dominantes (Tabla 5).

Del análisis de Olmstead-Tukey aplicado a las 95 especies, 37 fueron caracterizadas como raras, 30 como estacionales-indicadoras, 17 como dominantes y 11 como frecuentes (Tabla 2). Asimismo, el índice de Bray-Curtis mostró 2 grandes grupos de sitios de muestreo: el primero constituido por Bocana y Punta Piedra, y el segundo, por Bajo de Diez y Bocacha, unidos a Tanchit y a Madagascar (Fig. 2).

Figura 2 Análisis de similitud (Bray-Curtis) con el agrupamiento de los sitios de muestreo y su ubicación en el área de estudio. 

Discusión

En este estudio el suborden Senticaudata fue el más abundante y con la riqueza específica mayor, seguido de Amphilochidea y Colomastigidea; esto es consistente con lo establecido por ^{Horton et al. (2019)}, fundamentado en que dichos subórdenes representan 55.4%, 40.3% y 0.6% de los anfípodos reconocidos actualmente.

Los resultados mostraron que las especies Apocorophium louisianum, Ericthonius brasiliensis y Ampithoe ramondi, dominaron la asociación de anfípodos bentónicos en el área de estudio con 50% de la abundancia total. Estas especies han sido documentadas ampliamente en el GMx de acuerdo con sus hábitos tubícolas o filtradoras y en algunos casos, como ramoneadoras (^{Heard, 1982}; ^{LeCroy, 2002}, ²⁰⁰⁴; ^{Ortiz et al., 2007}). De acuerdo con los sustratos, Ampithoe ramondi se presentó en todos los tipos, arrecifales y litorales; Ericthonius brasiliensis se encontró principalmente sobre macroalgas arrecifales y Apocorophium louisianum se documentó en restos de madera de la línea de costa colindante provenientes de los bosques de mangle cercanos a los sitios de colecta costeros. Al respecto, queda de manifiesto la importancia de los restos de madera como sustrato ya que brindan múltiples espacios que son colonizados y utilizados para la protección, la reproducción y la crianza de varias especies de crustáceos isópodos y anfípodos (^{Montalvo-Urgel et al., 2010}).

La asociación de crustáceos peracáridos en el sistema arrecifal se caracterizó por la presencia de 95 especies, de la cuales se documentaron 5 registros nuevos para el GMx: Americorophium aquafuscum, especie registrada en la costa este de EUA, desde Delaware hasta Georgia y Florida (^{Heard y Sikora, 1972}; ^{LeCroy, 2004}); Lepidepecreum magdalenesis, documentada en bahía Magdalena, Baja California, México y en el archipiélago de los Canarreos, Cuba (^{Ortiz y Lalana, 2010}; ^{Shoemaker, 1942}); Photis lecroyae, registrada para Puerto Padre, Cuba (^{Ortiz et al., 2011}); Leucothoe saron, documentada para las costas de Belice (^{Thomas y Klebba, 2007}) y Seba robusta, registrada en las islas Rosario y Grande, Colombia (^{Ortiz y Lemaitre, 1997}). Con los hallazgos de este estudio en el noroeste de la península de Yucatán, el número de anfípodos bentónicos del GMx se incrementa de 315 a 319 especies; mientras que para el sector sureste del golfo, aumenta de 199 a 207 especies.

La distribución espacial de los anfípodos bentónicos varía en función del tipo de hábitat donde los parches de coral son los ambientes con los valores más altos de riqueza específica ya que presentan sustratos biológicos como gorgonáceos, macroalgas y esponjas, y aquellos no biológicos como conchas vacías, roca sedimentaria y coral muerto (^{Paz-Ríos et al., 2018}). En relación con las 2 zonas diferenciadas en este estudio, se encontró que la zona arrecifal se caracterizó por albergar la riqueza específica mayor debido a la cobertura de los bosques de Sargassum y macroalgas de los géneros Asparagopsis, Caulerpa, Codium, Dyctiopteris, Dictyota, Gracilaria, Halimeda, Halymenia, Neomeris y Padina, observados en los arrecifes Madagascar, Sisal, así como en los manchones coralinos intra-arrecifales (Bajo de Diez y Tanchit). Al respecto, se ha documentado la relación directa entre la cobertura y densidad de las macroalgas con el número de especies y la densidad de los anfípodos (^{Buzá-Jacobucci y Pereira-Leite, 2014}; ^{Casset et al., 2001}; ^{Oliva-Rivera, 2003}). Este incremento en la riqueza específica se debe también a la presencia otros sustratos como: gorgonáceos Antillogorgia americana (Gmelin, 1791) y Pterogorgia guadalupensis Duchassaing y Michelin, 1846, a la gran cantidad de roca coralina del género Acropora y a la asociación comensal con esponjas arrecifales. Estos sustratos proporcionan a los anfípodos espacios para protección y refugio contra depredadores, así como microbiota foliar abundante y biomoléculas alimenticias (^{Stoner, 1983}). Asimismo, la acumulación de roca coralina (Acropora spp.) en la periferia arrecifal, permitió que varias especies de anfípodos habitaran dichos sitios al encontrar una acumulación de materia orgánica particulada y un espectro amplio de microhábitats. Adicionalmente, en la zona de la línea de costa se concentró la abundancia mayor de anfípodos (79%) debido a la dominancia de sustratos no consolidados y al aporte de restos madera de los manglares colindantes, donde los anfípodos tubícolas e intersticiales (p. ej., Corophium s.l.) pueden habitar exitosamente. Por otro lado, el aporte de agua dulce en la línea de costa permite la presencia de especies tolerantes a intervalos amplios de salinidad como Apocorophium louisianum y Grandidierella bonnieroides Stephensen, 1947 (^{Heard, 1982}; ^{LeCroy, 2007}). Un hecho que refuerza dicho patrón de distribución incluye la dominancia de 10 especies de anfípodos bentónicos con hábitos ramoneadores, 3 especies comensales y 2 filtradoras en los parches arrecifales, a diferencia de las 5 especies dominantes habitantes en la línea de costa adyacente caracterizadas como filtradoras y tubícolas.

Este estudio contribuye con el conocimiento de 13 especies de anfípodos comensales de esponjas, por ejemplo: Ampithoe ramondi, se asoció con Igernella notabilis (Duchassaing y Michelotti, 1864) y Mycale (Arenochalina) laxissima (Duchassaing y Michelotti, 1864); Pseudamphithoides bacescui Ortiz, 1976 en Dysidia sp. y Elasmopus levis (Smith, 1873), Pariphinotus seclusus (Shoemaker, 1933) y Quadrimaera cf. quadrimana (Dana, 1852), se asociaron con la esponja Igernella notabilis.

De acuerdo con la prueba de Olmstead-Tukey, la asociación de anfípodos bentónicos en el área de estudio se caracterizó por la dominancia de especies raras dentro de los géneros Ampelisca, Colomastix, Bemlos y Corophium s.l. y estacionales de los géneros Leucothoe, Grandidierella, Lembos, Elasmopus, Quadrimaera y Photis. Las especies dentro de estos géneros tienen abundancias y afinidades por sustratos específicos que fluctúan durante todo el año debido a los cambios en las condiciones ambientales, lo que ocasiona que su abundancia se reduzca o incluso, desaparezcan de la asociación de anfípodos bentónicos durante periodos breves (^{Hernández et al., 2010}). Al respecto, se ha demostrado que ecosistemas marinos muy dinámicos (^{Hernández et al., 2010}; ^{Villalobos y Álvarez, 2002}), dominan especies raras y estacionales en la asociación de invertebrados marinos bentónicos; hecho consistente en este estudio. Así mismo, ^{Pearson y Rosenberg (1978)} mencionan que los sitios con muchas especies raras y pocas especies comunes tienen poco estrés, mientras que sitios con pocas especies raras y un alto dominio de algunas especies, es probable que haya disturbios. Puede considerarse entonces que es bajo el estrés ambiental en la zona de estudio.

La riqueza específica de los anfípodos bentónicos documentada en el presente estudio representa el área con el segundo lugar, después del arrecife Alacranes, con los valores mayores de riqueza de especies para el GMx; al respecto, en otros estudios como los realizados en los arrecifes de Florida, ^{Thomas (1993)} reconoció 46 especies de anfípodos relacionadas a la variedad de sustratos duros y de macroalgas; ^{Winfield et al. (2007}, ²⁰¹⁰⁾ registraron 45 especies de anfípodos en el Sistema Arrecifal Veracruzano relacionadas a la complejidad estructural del arrecife y a la variedad de sustratos biológicos y no biológicos, dominando los anfípodos tubícolas y aquellos asociados a sustratos duros. En los arrecifes cubanos se han reconocido 100 especies de anfípodos atribuido a la cobertura de macroalgas como zonas de refugio (^{Ortiz y Lalana, 2010}). En el Parque Nacional Arrecife Alacranes, ^{Paz-Ríos et al. (2013a}, ^b; ²⁰¹⁸⁾, identificaron 117 especies de anfípodos relacionados con la geomorfología arrecifal, tipos de sustratos y con el esfuerzo de muestreo (Tabla 6).

El análisis propuesto en este estudio sobre la diversidad biológica de los anfípodos bentónicos, podría considerarse como la línea base para explorar la composición de especies y familias faltantes del arrecife Serpiente, incluido en el Sistema Arrecifal Sisal y no considerado en este estudio, para realizar estudios biogeográficos y de endemismo, y robustecer la hipótesis de que el canal de Yucatán, incluyendo la plataforma continental de Yucatán, es una zona compleja de conexión e intercambio biológico entre el GMx y el mar Caribe.