Introducción

La dendrocronología es una ciencia moderna, encargada de estudiar eventos a través de la medición y estandarización de anillos de crecimiento de árboles, donde la formación y variación en el grosor de los anillos está directamente relacionado con factores ambientales, edáficos, topográficos y ecológicos, presentes en la región de estudio (^{Fritts, 1976}; ^{Stahle et al., 2011}). Mediante el estudio de los anillos de los árboles se han obtenido datos importantes sobre el comportamiento histórico del clima (> 100 años) de diversas regiones del mundo, lo que ha permitido entender la variabilidad climática local y regional a través del tiempo (^{Shi et al., 2015}; ^{Stahle et al., 2012}; ^{Villanueva-Díaz et al., 2016}; ^{Zhang et al., 2018}). Esta capacidad fisiológica de respuesta en la formación y grosor de los anillos de crecimiento de los árboles al clima convierte a los árboles del sitio donde crecen en verdaderas bioestaciones meteorológicas, con la capacidad de registrar las condiciones dominantes de humedad y temperatura, así como sus variaciones interanuales en escala espacial y temporal.

En los bosques de coníferas mexicanos se han realizado diversos estudios que señalan la precipitación como el factor limitante en el crecimiento, principalmente, aquellos que se localizan en el norte y centro del país (^{Cerano-Paredes et al., 2013}; ^{Constante-García et al., 2010}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes et al., 2015}; ^{Villanueva-Díaz, Rubio-Camacho et al., 2018}). En los ecosistemas forestales de México se han generado poco más de 300 cronologías (J. Villanueva-Díaz, com. pers., 15 de abril de 2019), la mayoría pertenecientes a especies de los géneros Pinus, Pseudotsuga, Taxodium y en menor proporción, Abies y Quercus, distribuidos en el norte y centro del país (^{Acosta-Hernández et al., 2017}; ^{Allende et al., 2016}). Pese a este gran avance del campo de estudio, se ha generado poca información dendrocronológica referente a los ecosistemas de alta montaña mexicanos (^{Astudillo-Sánchez et al., 2019}; ^{Gutiérrez-García y Ricker, 2019}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes et al., 2015}). Se sabe que el principal factor estresante en los árboles en estos ecosistemas es la disminución de la temperatura durante la estación de crecimiento en primavera, que es cuando se reactiva la actividad celular del cambium vascular en el árbol (^{Correa-Díaz et al., 2019}; ^{Gutiérrez-García y Ricker, 2019}; ^{Harsch y Bader, 2011}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes et al., 2015}). Estudios han documentado que la temperatura es un factor determinante para el crecimiento de los bosques alpinos y boreales del mundo, desencadenando la reactivación del cambium vascular, la diferenciación de las células del xilema y la fotosíntesis (^{Antonucci et al., 2017}; ^{Li et al., 2017}).

Por otra parte, el cambio climático es una amenaza mundial que ha preocupado a la comunidad científica debido a sus efectos y consecuencias que alteran la dinámica y funcionamiento de los ecosistemas, específicamente, los ecosistemas forestales (^{Moore y Allard, 2009}; ^{IPCC, 2014}). Las proyecciones de cambio climático realizadas en México por el ^{PECC (2014)} y ^{Sáenz-Romero et al. (2010)} prevén una disminución promedio entre 9 y 10% en la precipitación anual y un aumento en temperatura media anual de 1.5 °C y 2.3 °C para 2030 y 2050, respectivamente. Para los bosques de alta montaña, los modelos climáticos generados para el centro de México predicen un aumento en temperatura media anual entre 0.7 hasta 2.1 °C y una disminución de hasta 7.5% en precipitación anual para 2050 (^{Manzanilla-Quiñones et al., 2018}, ²⁰¹⁹). Sin embargo, estudios recientes reportan que el aumento en temperatura podría favorecer el crecimiento de especies de alta montaña del centro de México (^{Astudillo-Sánchez et al., 2017}, ²⁰¹⁹; ^{Villanueva-Díaz et al., 2016}). El aumento en temperatura a futuro favorecería el crecimiento y la supervivencia de un mayor número de ejemplares de alta montaña (^{Astudillo-Sánchez et al., 2019}).

Además de los estudios sobre sensibilidad y potencial dendrocronológico de especies forestales al clima, se ha examinado la relación de fenómenos océano-atmosféricos en el crecimiento radial, sobretodo de especies del norte de México (^{Cerano-Paredes et al., 2011}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes, Olivares-Bañuelos et al., 2015}). Los fenómenos océano-atmosféricos se producen cuando las superficies de los océanos presentan anomalías (enfriamiento o calentamiento superficial) por determinados periodos, lo que genera alteraciones en los regímenes de precipitación (años secos y/o húmedos) en el mundo. El Niño Oscilación del Sur (ENOS) es el fenómeno océano-atmosférico más común y estudiado por la comunidad científica; se presenta en el océano Pacífico, desde los 5° latitud norte hasta los 5° latitud sur, frente a las costas de Perú y tiene una marcada influencia bienal en la precipitación mundial (^{Trenberth, 1997}). La Oscilación Decadal del Pacífico (ODP) consiste en un patrón de variabilidad climática interdecadal que cambia a periodos de 20-30 años, con fases cálidas y frías que afectan el Pacífico norte, desde los 20° latitud norte hasta Alaska (^{Biondi et al., 2001}; ^{Villanueva-Díaz, Rubio-Camacho et al., 2018}). La Oscilación Multidecadal del Atlántico (OMA) es una corriente oceánica que afecta la temperatura superficial del mar, específicamente, desde los 70° hasta los 0° latitud norte, en el océano Atlántico y en escalas temporales de 60-70 años (^{Návar, 2015}). La influencia de estos fenómenos ha sido documentada en el crecimiento radial de otras Pináceas mexicanas mediante los estudios dendrocronológicos. Sin embargo, estos estudios son escasos en los ecosistemas de alta montaña.

Por lo anterior analizado, el presente estudio tiene como objetivo principal analizar la respuesta climática (sensibilidad), potencial dendrocronológico e influencia de fenómenos océano-atmosféricos en el grosor de los anillos de crecimiento de Pinus hartwegii Lindl. en 3 sitios de alta montaña, distribuidos a lo largo de la Faja Volcánica Transmexicana. Con base en lo anterior, se formularon los siguientes objetivos particulares: i) analizar la relación clima-crecimiento radial en P. hartwegii, ii) evaluar el potencial dendrocronológico de la especie y iii) examinar la influencia de El Niño Oscilación del Sur (ENOS), Oscilación Multidecadal del Atlántico (OMA) y Oscilación Decadal del Pacífico (ODP) en el crecimiento de la especie en los sitios de estudio.

Materiales y métodos

Los sitios de estudio se ubican dentro de las áreas naturales protegidas Nevado de Colima, Nevado de Toluca y Pico de Orizaba en la Faja Volcánica Transmexicana (fig. 1). Los árboles muestreados en los 3 sitios de estudio se localizan en un clima Cb'(w₂) semifrío subhúmedo, con una temperatura media anual entre 5 y 12 °C y una temporada de lluvias de verano-otoño (^{García, 1998}). En la figura 2 se observan los patrones de precipitación (temporada de lluvias de mayo-septiembre) y temperatura media (temporada cálida de mayo-septiembre) de las estaciones meteorológicas más cercanas al Nevado de Colima (A) [1960-2012], Nevado de Toluca (B) [1964-2010] y Pico de Orizaba (C) [1960-2010]. Los suelos donde crecen los árboles son del tipo Andosol mólico (Tm) en el Nevado de Colima, Andosol húmico (Th) en el Nevado de Toluca y Andosol ócrico (To) en el Pico de Orizaba (^{INEGI, 2014}). Los tipos de vegetación corresponden a bosque de oyamel (Abies religiosa) en el Nevado de Colima, vegetación secundaria arbórea de bosque de pino (P. hartwegii) en el Nevado de Toluca y pradera alpina en el Pico de Orizaba (^{INEGI, 2016}).

Figura 1 Localización geográfica de los sitios de estudio. 

Figura 2 Patrones de precipitación y temperatura media de las estaciones meteorológicas cercanas al Nevado de Colima (A), Nevado de Toluca (B) y Pico de Orizaba (C). 

En cada sitio de estudio, se seleccionaron de 18 a 20 árboles sanos de P. hartwegii (figs. 3-5). Se evitó muestrear ejemplares dañados (plagados, deformes y quemados), así como aquellos cuyo crecimiento radial pudiera haber estado sujeto a la competencia por la luz. A cada ejemplar se le extrajeron 2 núcleos de crecimiento con ayuda de un taladro de Pressler marca Haglõf de 50 cm de longitud y 12 mm de diámetro de broca. Las muestras se obtuvieron a 1.30 m de altura, en dirección perpendicular a la pendiente, con el fin de evitar que la gravedad afecte a las muestras (excentricidad en la madera). Posteriormente, las muestras fueron depositadas en popotes de plástico previamente perforados, con la finalidad de evitar su pudrición.

Figura 3 Ejemplares muestreados en el Nevado de Colima. 

Figura 4 Ejemplares muestreados en el Nevado de Toluca. 

Figura 5 Ejemplares muestreados en el Pico de Orizaba. 

Las muestras fueron colocadas en moldes de madera, lijadas, prefechadas y analizadas mediante técnicas dendrocronológicas tradicionales. El proceso de medición de ancho de anillo total se efectuó en un equipo de medición VELMEX®, con una precisión de 0.001 mm (^{Robinson y Evans, 1980}) en el Laboratorio Nacional de Dendrocronología de Gómez Palacio, Durango, México.

La verificación del fechado de los anillos de crecimiento se realizó en el programa COFECHA, el cual analizó mediante análisis de correlación de Pearson las muestras en segmentos de 50 años, con traslapes entre periodos de 25 años. Un fechado estadísticamente confiable presenta un valor de intercorrelación entre series mayor a 0.328 (p < 0.01) umbral de referencia (^{Holmes, 1983}). Por lo que para continuar con los análisis, es necesario que el fechado sea mayor a 0.328.

En la generación de las cronologías, se utilizó el programa arstan; su función principal fue estandarizar las series de crecimiento. En este procedimiento se eliminaron tendencias biológicas de crecimiento y resaltaron las variaciones climáticas de alta frecuencia (inter-anual) presentes en los anillos de crecimiento (^{Cook, 1987}; ^{Fritts, 1976}). El proceso de estandarización de las series de crecimiento se efectuó mediante la aplicación de una función exponencial negativa. Posteriormente, se aplicó una curva suavizada (Spline) de 128 años, con 50% de la varianza, lo que ayudó a eliminar factores ajenos (ruido) a la señal climática de interés (^{Cook, 1987}). Al final del proceso, el programa generó 3 cronologías: estándar, residual y arstan, con las cuales se efectuaron análisis de correlación de Pearson con los datos climáticos, con el objetivo de hallar un periodo de respuesta clima-crecimiento radial.

Se descargó la información climática disponible de la plataforma ^{CLICOM (2017)} de las estaciones meteorológicas más cercanas a los sitios de estudio (< 40 km de distancia lineal) y con registros mayores a 30 años (fig. 6). En total, se obtuvieron los datos meteorológicos de cinco estaciones meteorológicas cercanas al Nevado de Colima, 11 para el Nevado de Toluca y 6 para el Pico de Orizaba. En la tabla 1 se describe la información referente al nombre, altitud y distancia lineal (km) de las estaciones meteorológicas cercanas a los sitios de estudio.

Figura 6 Estaciones meteorológicas cercanas a los sitios de estudio. 

Los registros meteorológicos presentaron datos incompletos, por lo que fue necesario ajustar periodos climáticos con la mayoría de los datos completos para cada sitio (actividad climática común > 85%) con el propósito de estimar los registros faltantes. Se estimaron los datos mensuales faltantes de precipitación mediante análisis de regresión lineal simple (^{Campos-Aranda, 1998}) entre estaciones meteorológicas y los de temperatura con ayuda de medias móviles de orden n = 5 (^{Schulz, 1976}).

La relación clima y cronologías (residuales) se realizó a través de un análisis de correlación de Pearson. Se examinó la ventana de tiempo de enero del año anterior de crecimiento a diciembre del año actual (24 meses) con la finalidad de analizar cómo influyen las condiciones climáticas del año anterior en el crecimiento actual de los árboles en los sitios de estudio. Se identificaron los periodos de función de respuesta clima-crecimiento radial y se analizó la ventana de tiempo de los meses previos y actuales al año de crecimiento mediante un análisis de correlación de Pearson entre los datos mensuales de precipitación, temperatura promedio (máxima, media y mínima) de las estaciones meteorológicas y la cronología residual en el programa R (^{R Core Team, 2019}). Este análisis permitió evaluar la respuesta de las variables climáticas en el crecimiento radial en cada sitio de estudio.

Existen diversos estadísticos básicos de una cronología empleados comúnmente en la evaluación del potencial dendroclimático de una especie. Entre ellos, los más empleados en los estudios dendrocronológicos son: intercorrelación entre series (valor de correlación de Pearson entre el número total de muestras), sensibilidad media (cambio relativo en el grosor de anillos de un año al siguiente), autocorrelación de primer orden (porcentaje de influencia de la variabilidad climática del año anterior en el crecimiento actual), variación del primer componente principal (porcentaje de variabilidad común entre árboles de una serie de crecimiento) y la señal expresada de una población (SEP) (^{Constante-García et al., 2010}; ^{Gutiérrez-García y Ricker, 2019}; ^{Villanueva-Díaz et al., 2016}). Los valores de dichos parámetros permiten discernir el potencial dendrocronológico de una especie de estudio.

Con el propósito de analizar como los fenómenos océano-atmosféricos de ENOS, ODP y OMA influyeron en el crecimiento radial de los sitios de estudio, se realizaron análisis de correlación de Pearson entre las cronologías de arstan y los índices mensuales de ENOS región 3, OMA y ODP descargados de la plataforma del National Oceanic Administration Agency (^{NOAA, 2019}) en el programa R (^{R Core Team 2019}). Los resultados de este análisis permitieron analizar la influencia de dichos fenómenos en los meses previos y actuales (ventana de tiempo de 24 meses) en el crecimiento radial en los sitios de estudio.

Resultados

Se fecharon 78 de 112 muestras (69.6% de todas las muestras analizadas), de las cuales, 27 corresponden al Nevado de Colima, 26 al Nevado de Toluca y 25 al Pico de Orizaba. El porcentaje restante de las muestras fue omitido del análisis debido a que presentaron intercorrelaciones entre series bajas y no eran confiables (r < 0.328; p < 0.01). Se observó que las muestras analizadas presentaron un porcentaje bajo de anillos falsos (< 5%) en cada sitio.

Los resultados de COFECHA presentaron extensiones desde 1869-2016 (Nevado de Colima), 1858-2016 (Nevado de Toluca) y 1874-2016 (Pico de Orizaba) e intercorrelaciones entre series de 0.585 (Nevado de Colima), 0.516 (Nevado de Toluca) y 0.412 (Pico de Orizaba), mayores al umbral de referencia de r = 0.328 (p < 0.01) establecido por ^{Holmes (1983)}.

Acorde con los resultados de ARSTAN, se encontró una sensibilidad media de 0.314 (Nevado de Colima), 0.243 (Nevado de Toluca) y 0.234 (Pico de Orizaba). Una autocorrelación de primer orden de 0.244 (Nevado de Colima), 0.107 (Nevado de Toluca) y -0.148 (Pico de Orizaba), lo que indica que el crecimiento no está condicionado por las condiciones de crecimiento del año anterior. Una variación del primer componente principal de 44.31% (Nevado de Colima), 37.64% (Nevado de Toluca) y 21.48% (Pico de Orizaba). Estos valores representan la señal de crecimiento común de los árboles muestreados. La SEP (señal expresada de la población) tiene un intervalo de 0 a 1, donde 0.85 se considera aceptable y recomendable (^{Briffa y Jones, 1990}). La SEP se alcanzó con 9 radios en el Nevado de Colima y 12 en el Nevado de Toluca. No obstante, en el Pico de Orizaba se obtuvo un valor de 0.80 con 18 radios (tabla 2).

Los resultados del análisis de correlación de Pearson indicaron una fuerte asociación positiva y significativa (periodos de función de respuesta) entre la cronología residual de los sitios y la precipitación mensual acumulada desde noviembre del año anterior hasta mayo del año actual en el Nevado de Colima (estación El Nogal, 1960-2006, r = 0.76, p < 0.01). En el Nevado de Toluca se obtuvo una asociación con la precipitación de diciembre del año previo hasta mayo del año actual (estación Mexicalcingo, 1962-2009, r = 0.74, p < 0.01) y en el Pico de Orizaba se presentó una asociación entre la precipitación de diciembre del año previo hasta mayo del año actual (estación Santa Cruz Coyotepec, 1974-2007, r = 0.53, p < 0.01) (fig. 7A). Esta variable fue la más relevante y significativa (p < 0.01) durante la etapa del crecimiento radial.

Figura 7 Coeficientes de correlación de Pearson entre la cronología residual y los datos climáticos de precipitación (A), temperatura máxima (B), media (C), mínima (D). 

La temperatura máxima promedio de enero-octubre del año anterior influyó negativamente en el crecimiento radial de 1981-2010 (r = -0.55, p < 0.05) del Nevado de Colima. El aumento de esta variable en noviembre del año previo hasta febrero del año actual influyó de manera negativa y significativa (r = -0.47, p < 0.05) en el crecimiento radial de 1977-2001 en el Nevado de Toluca y Pico de Orizaba (r = -0.41, p < 0.05), desde julio del año anterior hasta junio del año actual de crecimiento radial de 1984-2009 (fig. 7B). Por lo tanto, se puede decir que el aumento en la temperatura máxima influyó negativamente en el crecimiento de los árboles.

La temperatura media no influyó de manera significativa (p > 0.05) en el crecimiento (meses previos y actuales) del Nevado de Colima y Nevado de Toluca. Sin embargo, si influyó de manera negativa en el crecimiento de junio-octubre de 1984-2009 (r = -0.57, p < 0.01) en el Pico de Orizaba (fig. 7C).

Los resultados de temperatura mínima indican una respuesta positiva no significativa (r = 0.27, p > 0.05) en los meses previos al crecimiento de enero-abril de 1960-2011 en el Nevado de Colima. Se presentó un aumento en temperatura mínima de enero-marzo del año actual de crecimiento de 1977-2003 en el Nevado de Toluca, positivo no significativo (r = 0.43, p > 0.05). Por último, el Pico de Orizaba presentó una respuesta negativa significativa (r = -0.54, p < 0.01) en los meses de junio-octubre de 19832009 (fig. 7D).

Los resultados de los análisis de correlación de Pearson entre la cronología residual y los índices mensuales de ENOS región 3 indican una débil influencia mensual positiva desde junio a diciembre (r = 0.14, p > 0.05) del año anterior en el crecimiento radial del Nevado de Colima durante 1960-2006 (fig. 8). Por otra parte, en el Nevado de Toluca y Pico de Orizaba los índices ENOS presentaron un coeficiente de correlación más alto con la cronología arstan de cada sitio. Donde ENOS influyó débil y positivamente durante los meses de enero a julio (r = 0.28, p > 0.05) del año anterior, posteriormente, la influencia se tornó débilmente negativa durante enero-junio (r = -0.21, p > 0.05) en el año actual de crecimiento para 1962-2009 en el Nevado de Toluca (fig. 8). En el Pico de Orizaba el fenómeno influyó débil y positivamente desde julio del año anterior hasta septiembre (r = 0.23, p > 0.05) del año actual de crecimiento de 1974-2007 (fig. 8).

Figura 8 Coeficientes de correlación de Pearson de las cronologías residual del Nevado de Colima (1960-2006) y arstan para el Nevado de Toluca (1962-2009) y Pico de Orizaba (1974-2007) con El Niño Oscilación del Sur (ENOS) en el crecimiento radial de años previos y actuales. 

Los resultados de los análisis de correlación de Pearson entre los índices de crecimiento (cronologías) y los valores mensuales de ODP presentaron un coeficiente más alto con la cronología arstan de cada sitio de estudio. De acuerdo con los resultados obtenidos, el fenómeno influyó de manera positiva y significativa (r = 0.34, p < 0.05) en el Nevado de Colima durante agosto-diciembre en el crecimiento radial de 1960-2006 (fig. 9). La ODP tuvo una débil y negativa influencia en el Nevado de Toluca durante mayo a diciembre del año actual (r = -0.26, p > 0.05) en el crecimiento radial de 1962-2009. El fenómeno presentó una débil influencia mensual positiva en el Pico de Orizaba durante abril-junio (r = 0.28, p > 0.05) en el año anterior y la cual se intensificó durante abril-diciembre (r = 0.43, p > 0.05) durante el año actual de crecimiento radial de 1974-2007 (fig. 9).

Figura 9 Coeficientes de correlación de Pearson de las cronologías arstan del Nevado de Colima (1960-2006), Nevado de Toluca (1962-2009) y Pico de Orizaba (1974-2007) con la Oscilación Decadal del Pacífico (ODP) en el crecimiento radial de años previos y actuales. 

Los resultados de los análisis de correlación de Pearson entre las cronologías y los valores mensuales de OMA presentaron un coeficiente más alto con la cronología arstan de cada sitio de estudio. La OMA tuvo una débil influencia negativa en los 12 meses previos (r = -0.18, p > 0.05) y actuales (r = -0.16, p > 0.05) en el crecimiento radial del Nevado de Colima durante 1960-2006. Una influencia débilmente negativa durante el año anterior (r = -0.13, p > 0.05) y una nula afectación (r = 0.03, p > 0.05) en el año actual de crecimiento radial en el Nevado de Toluca durante 1962-2009. Para el Pico de Orizaba el fenómeno influyó débil y positivamente en los 12 meses previos (r = 0.06, p > 0.05) y actuales (r = 0.14, p > 0.05) del crecimiento radial de 1974-2007 (fig. 10).

Figura 10 Coeficientes de correlación de Pearson de las cronologías arstan del Nevado de Colima (1960-2006), Nevado de Toluca (1962-2009) y Pico de Orizaba (1974-2007) con la Oscilación Multidecadal del Atlántico (OMA) en el crecimiento radial de años previos y actuales. 

Discusión

La mayoría de la investigación dendrocronológica reciente en México se ha centrado mayormente en los ecosistemas de bosque de pino (48%) y oyamel (24%) (^{Acosta-Hernández et al., 2017}) siendo estos estudios escasos para la alta montaña del centro del país. Se lograron fechar 27 de 40 muestras (68%) en el Nevado de Colima, 26 de 36 (72%) en el Nevado de Toluca y 25 de 36 (69%) en el Pico de Orizaba. El porcentaje restante de las muestras fue descartado del análisis debido a que presentaron intercorrelaciones bajas no confiables (r < 0.328; p < 0.01). Esto es común para este tipo de estudios donde se descartan hasta el 40% de las muestras debido a problemas de crecimiento de la especie (^{Cerano-Paredes et al., 2014}). La baja frecuencia de anillos falsos (< 5%) observada en P. hartwegii concuerda con lo reportado por ^{Gutiérrez-García y Ricker (2019)} y ^{Villanueva-Díaz et al. (2016)} para especies de alta montaña, por lo que es probable que esta respuesta fisiológica en la formación de anillos de crecimiento se deba al efecto de la marcada estacionalidad anual de la precipitación y temperatura, lo que ocasiona una baja o casi nula formación de anillos falsos.

Los parámetros estadísticos derivados de las cronologías definen el potencial dendrocronológico de una especie a factores climáticos. A continuación se presentan y discuten los valores obtenidos de la estadística dendrocronológica básica de cada sitio de estudio. Los valores de intercorrelación entre series fueron de 0.585 (Nevado de Colima), 0.516 (Nevado de Toluca) y 0.412 (Pico de Orizaba), mayores al umbral de referencia de 0.328 (p < 0.01) establecido por ^{Holmes (1983)}, lo cual indica que las intercorrelaciones de P. hartwegii son estadísticamente confiables (p < 0.01). La sensibilidad media es el principal parámetro utilizado en la evaluación del potencial dendrocronológico. Los valores de sensibilidad media son ligeramente mayores a 0.2 (Nevado de Toluca y Pico de Orizaba), y 0.3 para el Nevado de Colima, por lo que acorde con ^{Grissino-Mayer (2001)}P. hartwegii presenta una sensibilidad clasificada como intermedia (0.2-0.29) a alta (> 0.3), siendo el Nevado de Colima el sitio con mayor sensibilidad registrada. Estos resultados son menores sí se comparan con lo reportado para otras Pináceas de climas áridos y semiáridos del norte de México, donde se alcanzan valores arriba de 0.5 (^{Constante-García et al., 2010}; ^{Santillán-Hernández et al., 2010}). En alta montaña, los resultados obtenidos del estudio son ligeramente inferiores a 0.41 y 0.38 reportados por ^{Astudillo-Sánchez et al. (2017)} y ^{Villanueva-Díaz et al. (2016)} para P. hartwegii y Juniperus monticola Martínez del Monte Tláloc. Por lo tanto, se podría afirmar que los árboles muestreados en este estudio presentan condiciones ambientales más benignas en comparación con P. hartwegii y J. monticola del Monte Tláloc.

Los resultados de autocorrelación de primer orden de los tres sitios de estudio son bajos, lo que significa que el crecimiento radial no está condicionado por las condiciones climáticas del año anterior (^{Constante-García et al., 2010}; ^{Fritts, 1976}). Esto resulta idóneo para registrar la variación climática interanual, ideal para propósitos de reconstrucción climática. La variación del primer componente principal (VPC) presenta valores que oscilan de 0 a 100% y representan una señal común de crecimiento en las muestras dentro de un intervalo determinado. Esta variación fue más notoria en el Nevado de Colima (44.31%), seguido del Nevado de Toluca (37.64%) y el Pico de Orizaba (21.48%). En este último, la VPC fue baja y cual pudiera deberse a la presencia de factores ajenos al clima presentes en el sitio.

La SEP (señal expresada de la población) obtuvo valores confiables ≥ 0.85 con 9 radios (1940-2016) en el Nevado de Colima, 12 radios (1928-2016) en el Nevado de Toluca y de 0.80 (SEP) con 18 radios (1960-2016) para el Pico de Orizaba. En este último, los árboles resultaron ser los más jóvenes del estudio. A partir del análisis de los parámetros dendrocronológicos de P. hartwegii se puede afirmar que la especie posee un potencial dendrocronológico de nivel intermedio a alto, ideal para realizar estudios posteriores sobre reconstrucciones climáticas. Por lo que para dichos fines, se recomienda identificar y muestrear árboles más longevos.

La relación clima-crecimiento radial indica que el crecimiento de la especie está regulado y limitado, principalmente, por la disponibilidad de humedad en invierno-primavera. Al igual que la mayoría de las especies utilizadas en estudios dendrocronológicos en México, P. hartwegii respondió significativamente más a la precipitación que a temperatura (^{Cerano-Paredes et al., 2013}; ^{Meko et al., 2013}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes et al., 2015}). Esta respuesta a las lluvias de invierno-primavera (de baja frecuencia e intensidad) indica un patrón que se extiende desde el sureste de EUA hasta el centro de México (^{Allende et al., 2016}; ^{Cerano-Paredes et al., 2013}; ^{St. George et al., 2010}; ^{Villanueva-Díaz, Rubio-Camacho et al., 2018}) y la cual constituye la principal fuente de agua disponible para el árbol, quedando registrada por la actividad del cambium vascular (^{Dünisch y Bauch, 1994}; ^{Gutiérrez-García y Ricker, 2019}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes et al., 2015}), donde un déficit hídrico durante ese periodo ocasionaría un menor crecimiento radial.

La similitud en la respuesta de crecimiento a la precipitación de invierno-primavera en los sitios de estudio se debe principalmente a la intensidad de las lluvias a inicios de noviembre-mayo (Nevado de Colima) y diciembre-mayo en el Nevado de Toluca y Pico Orizaba, donde las condiciones de humedad están ligadas a un descenso en temperatura durante noviembre-febrero y una estabilidad de las mismas durante marzo-mayo. Se sabe que la temporada de crecimiento de P. hartwegii en México empieza en marzo-abril, continuando durante todo un verano fresco-húmedo y culminando en octubre-noviembre (^{Biondi et al., 2005}). Durante esta etapa, un aumento en temperatura influiría negativamente el crecimiento, y por consiguiente, el crecimiento radial sería menor (^{Lo et al., 2010}).

El aumento en temperatura máxima promedio durante enero-octubre del año previo en el Nevado de Colima, noviembre del año anterior hasta febrero del año actual en el Nevado de Toluca y de julio del año previo hastajunio del año actual en el Pico de Orizaba, repercute en la cantidad de carbohidratos disponibles, destinados al crecimiento arbóreo durante la primavera (^{Kollowski y Pallardy, 1997}). Un aumento en temperatura durante el invierno suele afectar el crecimiento radial (^{Astudillo-Sánchez et al., 2017}). Esta respuesta negativa de la especie en el crecimiento radial con la temperatura máxima es similar con lo reportado para enero-mayo por ^{Gutiérrez-García y Ricker (2019)} en el noreste de México. Esto indicaría que las condiciones de Sierra Nevada son similares a las del Nevado de Colima y diferentes al Nevado de Toluca y Pico de Orizaba, donde el aumento en la temperatura máxima en noviembre-febrero y julio a junio, influyen negativamente en el crecimiento radial de los sitios. Sin embargo, algunos estudios señalan que el aumento en temperatura máxima ha sido beneficioso en el crecimiento de la especie en el centro del país (^{Astudillo-Sánchez et al., 2017}, ²⁰¹⁹), lo cual no concuerda con lo obtenido en este estudio, por lo que es probable que esta heterogeneidad de respuesta a la temperatura máxima se deba a la disponibilidad de humedad en el suelo y a las microcondiciones ambientales de los sitios.

La temperatura media y mínima influyeron de manera negativa (p < 0.05) en el crecimiento radial del Pico de Orizaba durante los meses de junio-octubre, ocasionando una reducción significativa en el crecimiento durante los meses de verano y principios del otoño. Resultados similares han sido reportados en el monte Tláloc por ^{Villanueva-Díaz et al. (2016)} donde la temperatura media anual influyó de manera negativa (p < 0.01) en el crecimiento radial de J. monticola.^{Cerano-Paredes et al. (2014)} hallaron una respuesta positiva (p < 0.05) de la temperatura media y mínima de enero, febrero y mayo en el crecimiento de Abies religiosa del Pico de Tancítaro. ^{Correa-Díaz et al. (2019)} encontraron que la temperatura mínima de mayo influye positivamente (p < 0.05) en el crecimiento de P. hartwegii del Monte Tláloc, resultados que difieren con lo encontrado en este estudio.

De acuerdo con lo revisado en estudios recientes en alta montaña, la variación microambiental influye en la respuesta climática, incluso de un mismo sitio y especie (^{Astudillo-Sánchez et al., 2019}; ^{Correa-Díaz et al., 2019}; ^{Villanueva-Díaz et al., 2016}). Por lo tanto, pese a presentar condiciones ambientales similares, la respuesta en el crecimiento radial de los sitios pudiera deberse más a la variación en las condiciones microambientales presentes en cada sitio.

Por último, las temperaturas medias y mínimas influyeron solo en el Pico de Orizaba, lo que indica que los árboles muestreados en ese sitio fueron más sensibles a la temperatura. Estos hallazgos son relevantes para estudios posteriores, enfocados a cuestiones de cambio climático, donde autores como ^{Manzanilla-Quiñones et al. (2019)} mencionan que el bosque de alta montaña del Pico de Orizaba sería uno de los más afectados por el cambio climático a 2050.

Se ha documentado que la influencia del fenómeno océano-atmosférico del Niño Oscilación del Sur (ENOS), en su fase positiva de "La Niña" ocasiona condiciones de mayor humedad y bajas temperaturas, mientras que la fase cálida "El Niño" produce condiciones de sequía en la Faja Volcánica Transmexicana (^{Magaña et al., 2003}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes, et al., 2015}; ^{Waliser y Gautier, 1993}). Cuando estas fases se combinan con la influencia de la ODP, las anomalías producidas por ENOS se intensifican (^{Gershunov y Barnett, 1998}; ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes et al., 2015}; ^{Villanueva-Díaz, Rubio-Camacho et al., 2018}). Estudios realizados en el centro de México mencionan que ENOS influye negativamente el crecimiento radial de Taxodium mucronatum (^{Stahle et al., 2012}) y la influencia del fenómeno en alta montaña, apenas comienza a ser estudiada (^{Astudillo-Sánchez et al., 2017}; ^{Villanueva-Díaz et al., 2016}).

La influencia de ENOS hallada sobre el crecimiento radial en el Nevado de Colima y Pico de Orizaba difiere con la respuesta negativa obtenida por ^{Astudillo-Sánchez et al. (2017)} en P. hartwegii y por ^{Villanueva-Díaz et al (2016)} en J. monticola, ambos estudios realizados en el monte Tláloc. Sin embargo, estos resultados son similares a los obtenidos en el Nevado de Toluca (1962-2009). Es probable que exista una teleconexión de ENOS debido a la cercanía geográfica entre sitios (118 km lineales), aunado a esta respuesta negativa en el crecimiento, los factores orográficos, como las barreras geográficas, ubicadas al este (sierra Madre Oriental) y oeste (sierra Madre del Sur) restringirían la cantidad de humedad proveniente del golfo y océano Pacífico al centro de México, lo que limitaría el crecimiento arbóreo en alta montaña.

Los resultados de ODP indicaron una tendencia general positiva en el crecimiento radial de los sitios con la influencia del fenómeno, aunque esta influencia fue baja y no significativa (p > 0.05). En el Nevado de Colima ODP presentó una tendencia positiva significativa (p < 0.05) durante agosto-diciembre de 1960-2006. Esto indica que el crecimiento durante esos meses se vio favorecido por los años húmedos de ENOS, los cuales fueron intensificados por la presencia de ODP. Esta respuesta positiva del sitio es similar a lo reportado por ^{Gutiérrez-García y Ricker (2019)} en P. hartwegii del noreste de México, ^{Stahle et al. (2012)} en T. mucronatum en el occidente de México y por ^{Villanueva-Díaz, Cerano-Paredes, Olivares-Bañuelos et al. (2015)} en Hesperocyparis guadalupensis de la isla Guadalupe de Baja California.

Los resultados indican una débil influencia anual de OMA (r < 0.2, p > 0.05) en los sitios de estudio, presentando una afectación negativa en años previos y actuales en el crecimiento radial del Nevado de Colima, una alternancia de años negativos y positivos en el Nevado de Toluca y una influencia positiva débil en el Pico de Orizaba. La influencia de OMA en alta montaña de México no había sido analizada, debido a que su afectación ocurre cada 60-70 años y suele tener mayor influencia en el norte de México y la península de Yucatán (^{Méndez y Magaña, 2010}; ^{Návar, 2015}; ^{Villanueva-Díaz, González-Elizondo et al., 2018}). La casi nula influencia del fenómeno ha sido reportada por ^{Villanueva-Díaz, Rubio-Camacho et al. (2018)} en Pinus oocarpa del bosque la Primavera, en Jalisco, y acorde con lo obtenido en este estudio. Esto podría significar un patrón de débil influencia del fenómeno, con dirección de este (negativa) a oeste (positiva) desde el Nevado de Colima hasta el Pico de Orizaba en el crecimiento radial de P. hartwegii. Al parecer OMA tiene mayor presencia en la península de Yucatán (^{Méndez y Magaña, 2010}). Probablemente, la influencia del fenómeno sea más notoria debido a la convergencia con las lluvias tropicales producidas por el monzón de Norteamérica. Sin embargo, esta deducción requiere de un análisis más profundo.

Conforme en el objetivo principal planteado en este estudio, podemos afirmar con argumentos estadísticos dendrocronológicos suficientes, que la respuesta climática en el crecimiento radial de los sitios de estudio fue mayor en precipitación, mientras que en temperatura fue menor. El potencial dendrocronológico analizado con base en la estadística dendrocronológica básica permite clasificar a P. hartwegii como una especie con potencial de nivel intermedio a alto. La influencia de ENOS, ODP y OMA afectaron de manera positiva no significativa el crecimiento arbóreo en los sitios de estudio, siendo ODP el fenómeno que influyó de manera positiva y significativa (p < 0.05) en el crecimiento radial del Nevado de Colima.

Las principales conclusiones del presente estudio son: hay un potencial dendroclimático de la especie clasificado de nivel intermedio a alto, siendo los árboles del Nevado de Colima los que mayor potencial dendrocronológico presentan; existe una respuesta climática común de la especie con la temperatura máxima promedio anual, lo cual afecta de manera negativa el crecimiento arbóreo de los sitios y una sensibilidad climática variada de la especie entre sitios, siendo el Nevado de Colima y Nevado de Toluca, los más aptos para realizar reconstrucciones sobre precipitación y el Pico de Orizaba para temperatura. Este último es relevante para posteriores estudios referentes al entendimiento de la variabilidad histórica en temperatura y cuestiones sobre cambio climático. La influencia de ENOS fue mayormente positiva pero no significativa en el crecimiento radial de los sitios de estudio. ODP presentó una influencia positiva y significativa en el crecimiento radial del Nevado de Colima. La influencia de OMA en el crecimiento radial fue muy baja, lo que podría significar, que el fenómeno suele afectar en baja frecuencia y poca intensidad a la alta montaña del centro de México. Por último, este trabajo representa uno de los pocos estudios efectuados sobre la evaluación de la sensibilidad climática y potencial dendrocronológico en especies de alta montaña de México.