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Introducción
El orden Pleosporales es el más conocido dentro de la clase Dothideomycetes con más de 4,700 especies; es un grupo heterogéneo de ascomicetos que incluye 23 familias y 332 géneros (Kirk et al., 2008). Alberga especies endófitas, epífitas, fitopatógenas, hiperparásitas sobre insectos y hongos, liquenícolas, liquenizadas, saprobias en ambientes terrestre y marino y en menor cantidad coprófilas (Kruys et al., 2006; Ramesh, 2003; Zhang et al., 2009, 2012).
La mayoría de las especies de Pleosporales forman un ascoma peritecioide unilocular, a veces con forma cleistotecioide o apotecioide con ostiolos papilados, algunas veces perifisados. Se caracterizan por la presencia de seudoparáfisis, ascas bitunicadas, regularmente fisitunicadas, ascosporas hialinas o de color en diferente intensidad; pueden ser amerosporas, fragmosporas, dictiosporas o escolecosporas. Los anamorfos en su mayoría corresponden a Coelomycetes, y en menor escala a Hyphomycetes (Zhang et al., 2009, 2012).
En México se conoce muy poco sobre los Pleosporales, hasta ahora se contabilizan 71 registros de especies pertenecientes a este Orden (Ahmed y Cain, 1972; Álvarez et al., 2016; Câmara et al., 2003; Chacón-Zapata et al., 2014; Chacón-Zapata y Tapia-Padilla, 2013; Checa et al., 2002; Cibrián-Tovar et al., 2007; Fries, 1851; González et al., 1998, 2001, 2007; Guzmán-Dávalos et al., 1983; Hernández-Castillo et al., 2002; Méndez-Mayboca et al., 2010; Mendoza et al., 1981; Montes, 1992; San Martín-González, 1996; San Martín-González y Lavín, 1999; Udagawa y Kobayasi, 1979; Zenteno et al., 1955), destacando especies coprófilas, saprobias, de ambientes terrestres, marinos y parásitas de plantas.
Materiales y métodos
El material estudiado (a excepción de Xenolophium applanatum, que se recolectó en selva alta caducifolia de Chiapas) forma parte de las exploraciones realizadas desde 2011 a la fecha en áreas verdes urbanas y periurbanas de la ciudad de Xalapa, Veracruz, cuya vegetación se adscribe al bosque mesófilo de montaña en distintos grados de perturbación. El estudio de las muestras se hizo mediante una descripción macro y microscópica de los ascomas. Para la descripción macroscópica, debido al tamaño pequeño de los ejemplares se utilizó un microscopio estereoscópico Karl Zeizz (Stemi-DRC). Con el apoyo de este último, se realizaron cortes a navaja de los ascomas, los cuales fueron montados en KOH al 3 y 5% o solución de Melzer, de acuerdo a los requerimientos (Dennis, 1981). En el microscopio de campo claro se tomaron 25 mediciones de ascas, ascosporas y seudoparáfisis. Para las determinaciones se consultó bibliografía especializada y todo el material estudiado fue depositado en la colección de hongos del herbario XAL, del Instituto de Ecología A.C., de Xalapa, Veracruz.
Descripciones
Fissuroma aggregata (I. Hino et Katum.) Phookamsak, J.K. Liu, E.B.G. Jones et K.D. Hyde, Fungal Diversity, 51(1), 135-154 (2011)
Figuras 1a, 2a, b
Figura 1 Aspectos macro y microscópicos de las especies estudiadas. a: Ascomas de Fissuroma aggregata, b,c,d: Immotthia atrograna, b: ascas con ascosporas, c: asca con ascosporas, d: ascomas. e: ascomas de Xenolophium applanatum, f: ascomas de X. guianense. Barras: a = 0.5 mm; b, c = 22.5 µm; d = 0.62 mm; e = 1.3 mm; f = 0.59 mm.
Figura 2 Caracteres microscópicos de algunas de las especies estudiadas. a, b. Fissuroma aggregata, a: ascosporas, b: asca con ascosporas. c, d, e. Immotthia atrograna, c: ascosporas, d: asca con ascosporas, e: Pseudoparafisis. Barras: a = 9.8 µm; b = 9 µm; c, d, e = 10 µm.
Ascoma superficial a subdérmico, coniforme, de 240- 370 μm de alto, 600-1000 μm de largo, 350-650 μm de ancho, negro, dispersos, rara vez agrupados, con restos del hospedero dentro del peridio, base plana y poco desarrollada, ostiolo central alargado, en forma de hendidura. Peridio de 50-90 μm de grosor, negro, carbonáceo, formado por varias capas de células isodiamétricas de color café claro a café obscuro, de 4-13 μm de diámetro.
Pseudoparáfisis 0.5-1 μm de grueso, numerosas, trabeculadas, anastomosadas, embebidas en una matriz gelatinosa, hialina. Ascas de 150-200 × 14-19 μm, octosporadas, cilíndricas a claviformes y cortamente pediceladas, bitunicadas, fisitunicadas, hialinas, apicalmente redondeadas. Ascosporas de (38-) 45-55 × 6.5-10.5 μm, angostamente fusiformes, rectas, hialinas, lisas, gutuladas, ápices redondeados con una contracción en el septo central, rara vez triseptadas, ocasionalmente envueltas en una vaina hialina mucilaginosa evanescente.
Resumen taxonómico
Material examinado: México: Veracruz: municipio de Xalapa, colonia El Olmo, ex-hacienda Las Ánimas, sobre corteza de Bambusa sp., en área verde urbana, agosto 15, 2012, col. S. Chacón y F. Tapia 6835; Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero, km 2.5 antigua carretera Xalapa-Coatepec, sobre corteza de Bambusa sp., en bosque mesófilo de montaña, enero 21, 2015, col. F. Tapia y S. Chacón 3322; Parque Los Tecajetes, zona centro de la ciudad de Xalapa, sobre corteza de Bambusa vulgaris, en bosque mesófilo de montaña secundario, agosto 15, 2013, col. S. Chacón y F. Tapia 7378.
Comentarios taxonómicos
Fissuroma aggregata se caracteriza por presentar un ostiolo central alargado en forma de hendidura y por el tamaño de las ascosporas. Astrosphaeriella fissuristoma J. Fröhl., K.D. Hyde et Aptroot puede ser confundido con F. aggregata debido a que también tiene un ostiolo con el mismo tipo de hendidura, sin embargo, las ascosporas de la primera presentan apéndices terminales en los ápices. Otra especie afín es F. neoaggregata Phook. et K.D. Hyde, la cual se diferencia por los ascomas hemisféricos con una abertura muy prolongada y por el tamaño un poco menor de las ascosporas (39-) (41-) 47-50 × 7-9 μm (Hyde et al. 2000; Phookamasak et al. 2015). El material mexicano es consistente con las características taxonómicas consideradas para esta especie por Tanaka y Harada (2005) y Liu et al. (2011). Esta especie se ha reportado de Japón y Tailandia (Liu et al., 2011; Tanaka y Harada, 2005 ); en este trabajo se registra por vez primera de México, sobre cortezas de Bamusa sp.
Immotthia atrograna (Cooke et Ellis) M.E. Barr, Mycotaxon, 46, 71 (1993)
Hipostroma de 50-300 μm de grosor, de color café obscuro a negro, está constituido por células de paredes gruesas, de color marrón oscuro, de textura angular, de 6-12 μm de diámetro.
Pseudotecios superficiales sobre el Hipostroma, numerosos, gregarios a densamente agregados, globosos a obpyriformes, generalmente comprimidos lateralmente por la presión entre ellos, de 110-280 μm de diámetro, negros, carbonosos, superficie glabra a ligeramente rugosa por las células sobresalientes. Ostiolos pálidos, de color crema a color café rojizo, pequeños, de forma circular, ocasionalmente ligeramente papilados. Peridio de 30-50 μm de grueso, formado por tres capas, la capa externa de 10-15 μm de grosor y formada por células angulares de 7-10 μm de diámetro, de color café obscuro, pared gruesa; la capa intermedia de 7-15 μm de grueso y formada por filas (2-4) de células similares a las presentes en la parte externa, pero más distantes y pálidas; la capa interna de 10-20 μm de grosor, formada por células isodiamétricas, hialinas a subhialinas, de 5-7 μm de diámetro.
Hamatecio compuesto por numerosos pseudoparáfisis, hialinos, filiformes, celulares, ramificados, fácilmente desprendibles delperidio, excediendoalasascas enlongitud, de 1.5-3 μm de ancho, multigutulados en material fresco. Perífisis, elongadas a subclavadas, hialinas, redondeadas en el ápice, de 7-20 × 2-3 μm. Ascas de (55-) 60-90 × (5-) 6-9 (-10) μm, bitunicadas, oblongas a cilíndricas, la pared de hasta 3 μm de grosor, hialinas, fasciculadas en la base. Ascosporas de (7.5-) 8.5-14 (-18) × (4.5-) 5-6 (-7) μm, dispuestas dentro del asca de forma oblicuamente uniseriada, obovoides a bicónicas, ligeramente asimétricas, inequiláteras, formando dos células, con septo central o ligeramente excéntrico, con una constricción a nivel del septo, ápices redondeados a subagudos, brillantemente pigmentadas, de color café amarillento a café-rojizo, gutuladas, de pared lisa a ligeramente verruculosa, de hasta 1 μm de grueso, rodeadas por un perisporio hialino, no dehiscente en KOH.
Resumen taxonómico
Material examinado: México: Veracruz: municipio de Xalapa, colonia El Olmo, ex-hacienda Las Ánimas, sobre ramas no determinadas y a su vez, sobre estromas de Hypoxylon sp., en área verde urbana, agosto 27, 2012, col. S. Chacón y F. Tapia 6862; diciembre 8, 2013, col. S. Chacón y F. Tapia 7458. Santuario de bosque de niebla del INECOL, km 2.5 antigua carretera Xalapa-Coatepec, sobre cortezas de Alnus sp. y a su vez, sobre estromas de Hypoxylon sp., en bosque mesófilo de montaña, agosto 8, 2013, col. S. Chacón, E. Utrera y F. Tapia 7340.
Comentario taxonómico
Immotthia atrograna se caracteriza por presentar un hipostroma con pseudotecios densamente agregados en grandes grupos, preferentemente sobre estromas de especies de los géneros Hypoxylon y Annulohypoxylon. De acuerdo con Jaklitsch et al. (2002), esta especie parece ser un parásito obligado. Los caracteres tanto macro como microscópicos que muestran los especímenes estudiados concuerdan bien con los descritos por Akulov y Hayova (2016); Barr (1993); Ellis y Everhart (1892); Jaklitsch et al. (2002) y Sivanesan (1975). Se ha registrado de Austria, Bélgica, Francia, Lituania, Noruega, Polonia, Rusia Suiza, Suecia, Ucrainia y China (Akulov y Hayova, 2016), en este trabajo se registra por primera vez para la micobiota de México.
Xenolophium applanatum (Petch) Huhndorf, Mycologia 85, (3), 493 (1993)
Figura 3 Caracteres microscópicos de algunas de las especies estudiadas. a, b. Xenolophium applanatum, a: ascosporas, b: asca con ascosporas. c, d. X. guianense, c: asca con ascosporas, d: ascosporas. Barras: a = 11.3 µm; b = 9.6 µm; c = 8.4 µm; d = 7.1 µm.
Ascomas superficiales errumpentes, negros, globoso, de 700-1,200 μm de diámetro, dispersos o gregarios, papilados, superficie rugosa a estriada, subículo ausente. Peridio de 130-180 μm de grueso, formado por células angulares a prismáticas, pseudoparenquimatosas, de 12-40 μm de diámetro, de pared gruesa, irregularmente pigmentada, de color café obscuro en la parte externa y de hialina a de color café pálido hacia la parte interna. Papila elongada, de 650-1,250 μm de largo, longitudinalmente comprimida; algunas veces de forma histeriforme, el ostiolo es elongado, como una línea en forma de abertura, con perifisas. Pseudoparáfisis de 1-1.5 μm de ancho, numerosas, trabeculadas, anastomosadas, hialinas, embebidas en una capa gelatinosa. Ascas de 120-150 (-170) × 10-12 μm, clavadas a elongadas, ápice redondeado, bitunicadas, estípite de 65-90 μm, octosporadas, irregularmente acomodadas dentro del asca. Ascosporas fusiformes, rectas a escasamente curvas, de (-17) 20-26 (-27) × 4.5-6 μm, de color café pálido a café obscuro, lisas a ligeramente estriadas, con un septo central, ocasionalmente triseptadas, entonces levemente constreñidas en el septo medio.
Resumen taxonómico
Material examinado: México: Chiapas: municipio de Ocosingo, 5 km al suroeste de la comunidad de Lacanjá Chansayab, sobre madera muerta no identificada, en selva alta caducifolia, abril 23, 2012, col. S. Chacón y F. Tapia 6777.
Comentario taxonómico
Xenolophium applanatum se caracteriza por tener un ascoma errumpente, con la superficie desde lisa a estriada o verrugosa, una papila apical elongada en forma de cresta y ascosporas de (18.5-) 20-27 (-28.5) × 4.5-6 μm. Xenolophium pachythele (Berk. et Broome) Huhndorf es una especie con la que se podría confundir, sin embargo, esta última presenta ascosporas más pequeñas (15.5-) 16.5-22 × 3-4.5 μm y una papila corta, de (400-) 550- 950 μm de largo (Huhndorf, 1993). Las características macro y microscópicas de los especímenes estudiados coinciden con la descripción citada por Huhndorf (1993). A esta especie se le ha reportado de Guyana Francesa, Puerto Rico, Sri Lanka y EUA (Huhndorf, 1993), ahora se presenta como nuevo registro para México.
Xenolophium guianense Huhndorf, Mycologia, 85 (3), 495 (1993)
Ascoma superficial a errupente, globoso, de 350-650 μm de diámetro, gregarios, papilado, superficie áspera, negro, subículo ausente, Peridio de 20-50 μm de grueso, formado por células angulares, de 12-16 μm de diámetro, de pared gruesa, irregurmente pigmentada, de color café obscuro en la parte externa y de hialinas a de color café pálido en la parte interna. Papila corta cilíndrica, cónica, longitudinalmente comprimida; el ostiolo es como una línea en forma de abertura, de 170-300 μm de largo, con perifisas. Pseudoparáfisis de 1-1.5 μm de ancho, numerosas, trabeculadas, anastomosadas, hialinas, embebidas en una capa gelatinosa. Ascas de 110-135 × 9-10 μm, clavadas a elongadas, ápice redondeado, bitunicadas, estípite de 60- 90 μm, octosporadas, acomodadas irregularmente dentro del asca. Ascosporas fusiformes, de 21-25 (-27) × (3.5-) 4-4.5 μm, hialinas, lisas, de 1 a 3 (-4) septos, levemente constreñidas en el septo medio.
Resumen taxonómico
Material examinado: México: Veracruz: santuario de bosque de niebla del INECOL, km 2.5 antigua carretera Xalapa-Coatepec, sobre madera muerta no identificada, en bosque mesófilo de montaña, agosto 13, 2012, col. S. Chacón, E. Utrera y F. Tapia 6448; septiembre 20, 2014, S. Chacón y F. Tapia 7275. Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero, km 2.5 antigua carretera Xalapa-Coatepec, sobre madera muerta no identificada, en bosque mesófilo de montaña, enero 21, 2012, col. S. Chacón y F. Tapia 6700.
Comentario taxonómico
Xenolophium guianense se caracteriza por presentar un ascoma superficial a errumpente con una papila compresada corta formando un ostiolo a manera de línea abierta y por el tamaño de sus ascosporas que son completamente hialinas, en contraste con las demás especies del género, cuyas esporas son pigmentadas. Las características encontradas en las colecciones mexicanas son congruentes con la descripción citada para la especie por Huhndorf (1993), quién describe el tamaño de las ascosporas de 22-25 (-27) × (3.5-) 4-4.5 μm. Esta especie solo se conocía de Costa Rica y Guyana Francesa (Huhndorf, 1993), por lo que éste es el tercer registro de la especie a nivel mundial y el primero para México.
Discusión
A pesar de que los ascomicetos son el grupo de hongos con el mayor número de especies a nivel mundial (64,163 especies; Kirk et al., 2008), en México solo se conocen 687 especies Medel (2007). El tamaño pequeño de los ascomas aunado a la falta de especialistas en el tema, podrían ser factores decisivos en el número limitado de especies de ascomicetos catalogadas de México, no obstante, la presencia de nuevos registros como Fissuroma aggregata, Immotthia atrograna y Xenolophium guianense en áreas verdes urbanas y periurbanas de la ciudad de Xalapa, además de que contribuyen al fortalecimiento sobre el conocimiento de la diversidad del grupo, confirman lo mucho que falta por explorar en otros sitios similares, así como en las distintas comunidades boscosas del país.
