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Introducción
El crecimiento urbano es una tendencia demográfica dominante y un factor importante en la trasformación global del suelo (Ramírez-Restrepo et al., 2007), se considera como uno de los factores involucrados en la pérdida de hábitat y en la extinción local de especies nativas (MacGregor-Fors et al., 2016; McKinney, 2008). Se estima que más del 80% de la población de América Latina vive en ciudades y se prevé que para 2050, alcance 90% (ONU-Hábitat, 2012). Por ello, el conocimiento de las interacciones existentes entre la urbanización y la biodiversidad, es una de las estrategias más importantes a nivel mundial para proponer acciones que disminuyan o mitiguen el impacto ocasionado por el crecimiento urbano (ONU, 2012).
El municipio de Metepec pertenece a la zona metropolitana del valle de Toluca, en el Estado de México. En 2010 se consideró como el municipio con mayor índice de desarrollo humano en la entidad mexiquense (PNUD, 2014) debido a cambios socioeconómicos recientes que lo transformaron de un municipio agrícola y artesanal, a uno urbano (Gómez-Carmona y Villar-Calvo, 2013).
Las mariposas son un grupo indicador del estado de conservación de los ecosistemas y de los cambios de la diversidad de especies que ocurren como consecuencia del cambio de uso de suelo (Blair, 1999, 2001). Algunos autores establecen que la diversidad de mariposas disminuye a medida que el grado de urbanización aumenta (Blair y Launer, 1997; Brown y Freitas, 2002). Por lo anterior, es necesario cambiar paradigmas respecto a la gestión y desarrollo de paisajes urbanos, con la finalidad de proponer acciones que protejan a la biodiversidad local y minimicen la pérdida de los ecosistemas naturales (Cadenasso et al., 2008; Leston y Koper, 2017).
En el Estado de México se han reportado 358 especies de mariposas diurnas, incluidas en 6 familias, 22 subfamilias y 208 géneros (Hernández-Mejía, 2009; Hernández-Mejía et al., 2008; Warren, 2008); sin embargo, no hay registros publicados para el municipio de Metepec.
El objetivo de la presente investigación es aportar conocimiento sobre la diversidad de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea y Hesperioidea) en el municipio de Metepec, Estado de México, con el propósito de sentar las bases para desarrollar investigaciones futuras y estrategias de evaluación, monitoreo y conservación de las especies en ambientes urbanos.
Materiales y métodos
El estudio se realizó en el municipio de Metepec, Estado de México, entre las coordenadas extremas 19°12’58” - 19°17’15” N, 99°30’47” - 99°38’48” O, en un gradiente altitudinal que oscila entre 2,562 y 2,735 m snm; cuenta con una extensión territorial de 67.5 km2 (Gaceta de Gobierno Municipal, 2018). Colinda al noroeste con el municipio de Toluca, al sur con los municipios de Calimaya, Mexicaltzingo y Chapultepec, y al este con los municipios de Ocoyoacac, San Mateo Atenco y Santiago Tianguistenco (fig. 1). El clima es C (w2) (w) b (i) g; es decir, templado subhúmedo con lluvias en verano, con temperatura media anual de 12 °C y precipitación media anual de 800 a 1,200 mm (García, 1988). Fisiográficamente, se encuentra dentro de la provincia del Eje Neovolcánico Transversal, subprovincia de Lagos y Volcanes del Anáhuac (Gómez-Tuena et al., 2005). Se asienta sobre una llanura, en donde el único rasgo orográfico es un volcán monogénico de 64 m de altura (Castro-Orozco, 1999) comúnmente conocido como el Cerro de los Magueyes. Hidrológicamente, pertenece a la cuenca Lerma-Santiago, no presenta corrientes de agua superficiales perennes, únicamente cuenta con escurrimientos intermitentes en temporada de lluvias. Actualmente, en la localidad de San Lucas Tunco aún prevalece una zona inundable con relictos de vegetación hidrófila de las familias Typhaceae (tifas), Ciperaceae (escobilla) y Juncaceae (tules) (Zepeda-Gómez et al., 2012).
El uso de suelo urbano abarca 67.6% de la superficie municipal; la vegetación predominante son especies introducidas como Fraxinus sp. (fresno), Cupressus lindleyi (cedro), Pinus sp. (pino) y Salix sp. (Sauce), la cual está dispersa en glorietas, camellones, jardines públicos y particulares, además de huertos frutales familiares con especies como Prunus serotina (capulín), Crataegus mexicana (tejocote), Malus sp (manzana), Pyrus (pera) y Prunus sp (durazno) (Gaceta de Gobierno Municipal, 2018). Dentro de la zona urbana, se encuentran 2 áreas naturales protegidas con la categoría de Parque Urbano: 1) El Calvario de Metepec, también conocido como “Cerro de los Magueyes” (Gaceta de Gobierno Estatal, 1988) y 2) El Parque Ambiental Bicentenario de Metepec (Gaceta de Gobierno Estatal, 2017), así mismo se encuentra el Parque San José la Pilita, el cual se considera el tercer parque urbano más grande del municipio, en conjunto representan 80% de la superficie arbolada municipal (Gaceta de Gobierno Municipal, 2018).
Se realizaron 23 muestreos de mayo de 2015 a septiembre de 2016, cada muestreo consistió en 1 o 2 salidas mensuales de 3 a 4 días para abarcar los 18 sitios de colecta establecidos, sumando un total de 106 días y 424 horas/persona. Las colectas se efectuaron de 10:00 a 14:00 horas, mediante 2 técnicas: a) búsqueda dirigida con red entomológica aérea y b) carpotrampas tipo Van Someren-Rydon (Rydon, 1964) con cebos de plátano fermentado con cerveza y jugo sazonador; mango fermentado con cerveza y jugo sazonador; frutos locales (tejocote y/o pera) fermentados con cerveza y jugo sazonador. Los ejemplares se recolectaron y se procesaron de acuerdo a la técnica descrita por Gonzalo-Andrade et al. (2013), se les colocó en una bolsa de papel “glassine” debidamente rotulados. El material se encuentra depositado en la colección entomológica del Museo Universitario de Historia Natural Dr. Manuel M. Villada, de la Universidad Autónoma del Estado de México con número de catálogo MUHN/ARTROL101-141. El muestreo se realizó bajo el permiso de colecta SGPA/DGVS/07613/14SEMARNAT.
Para analizar la riqueza de especies entre los tipos de hábitat predominantes en el municipio, el muestreo se dividió en 18 sitios de colecta en 3 zonas: 1) urbana (U), 2) parques urbanos (PU), y 3) lacustre (L), tomando como base el tipo de uso de suelo y vegetación del municipio (tabla 1) (fig. 1).
Tabla 1 Descripción de las zonas de muestreo.
| Zonas de muestreo | Tipo de vegetación | Criterios |
| Zona urbana (U) | Sin vegetación original, aun se pueden encontrar huertos familiares con diferentes especies de árboles frutales | Mayor superficie en el municipio, vegetación dispersa en glorietas, camellones y jardines públicos y privados |
| Parques urbanos (PU) | Cobertura vegetal inducida de Eucaliptus camaldulensis, Cupressus lindley, Pinus pseudostrobus y Pinus moctezumae | Parques con mayor superficie dentro del municipio, en ellas se encuentran los manchones de vegetación más densos |
| Zona lacustre (L) | Vegetación hidrófila de las familias Typhaceae, Ciperaceae y Juncaeceae | Los relictos de vegetación hidrófila son únicos en el municipio |
El material obtenido se transportó al laboratorio, fue montado y preservado bajo la técnica establecida por Borror et al. (1992). Para la determinación taxonómica se consultó la siguiente literatura especializada: Ackery y Smiles (1976); Austin y Emmel (1998); Austin y Warren (2001); Beutelspacher (1984, 1986, 1991); Brown y Miller (1980); Burns (1994, 2000); Cibrián et al. (1995); De la Maza (1987); Dimock (1973); Edwards (1863); Eitschberger et Racheli (1998); Field (1971); Godman y Salvin (1901); Gunder (1928); Hernández-Mejía (2005); Hewitson (1869); Higgins (1981); Jenkins (1990); Johnson y Bálint (1995); Kevan y Bye (1991); Leite et al. (2013); Lindsey et al. (1931); Llorente-Bousquets et al. (1997); Luis-Martínez, Llorente-Bousquets y Vargas-Fernández (2003); Luis-Martínez, Llorente-Bousquets, Vargas-Fernández y Warren (2003); Luis-Martínez et al. (2010); Pulido et al. (2010); Rothschild y Jordan (1906); Rutowski et al. (2007); Stoll (1790); Vargas-Fernández et al. (2008, 2016) y Warren et al. (2012). Los ejemplares fueron comparados con la “Colección de mariposas White del Museo Universitario de Historia Natural de la Universidad Autónoma del Estado de México”. Para las familias Hesperiidae y Lycaenidae, se realizó la técnica de microdisección estandarizada por Burns (1997) para obtener genitalia y corroborar la identificación.
La diversidad alfa (α) se determinó con la suma del número de especies registradas durante los 23 muestreos. Para evaluar el número de especies esperadas se utilizó el estimador no paramétrico Chao 2 debido a que es menos sesgado para muestras pequeñas (Moreno, 2001). Para evitar el efecto del orden de las muestras en la estimación del número de especies, se obtuvo el estimado Mao Tau aleatorizando las muestras con reemplazo (Colwell et al., 2004), el software empleado para el análisis estadístico fue EstimateS ver 8.2 (Colwell, 2006). Se obtuvo la eficiencia de muestreo EF = (n1/nt) *100; donde n1 es el número de especies observadas y nt es el número de especies estimadas (Ramírez-Restrepo et al., 2007). Se calculó la frecuencia de especies mediante la fórmula: F = (n/t) *100, donde n es el número total de individuos de cada especie y t es el número total de individuos recolectados (Dajoz, 1973; Zanuncio et al., 1998). Para el análisis de similitud de especies entre zonas, se realizó un análisis de conglomerados utilizando el índice de Jaccard, en el software PAST ver. 3 (Ramírez-Restrepo et al., 2007).
Resultados
Se registraron 432 individuos pertenecientes a 2 superfamilias, Papilionoidea Latreille, 1802 y Hesperioidea Latreille, 1809 (sensu Llorente-Bousquets et al., 2006 y Warren et al., 2009), 5 familias (Nymphalidae, Pieridae, Hesperiidae, Lycaenidae y Papilionidae), 14 subfamilias, 35 géneros y 41 especies, las cuales se registran por primera vez para el municipio de Metepec. De ellas, Chlosyne ehrenbergii, Catasticta teutila teutila, Eucheira socialis socialis y Pterourus garamas garamas son especies endémicas de México; Danaus plexippus plexippus está reportada como especie bajo protección especial por la NOM-059-Semarnat-2010. Se reporta a Quasimellana balsa, Eunica monima y Dynamine postverta mexicana como registros nuevos estatales (apéndice).
Con el uso de la red aérea se obtuvo el 80.8% (349) de los registros, mientras que con las carpo-trampas se obtuvo el 19.2% (83) de los registros. Las especies recolectadas por medio de carpo-trampas fueron: Callophrys x. xami (1), Chlosyne ehrenbergii (9), Colias eurytheme (4), Danaus p. plexippus (3), Dione juno huascuma (6), Dione moneta poeyii (2), Eucheira s. socialis (1), Eunica monima (1), Leptophobia aripa elodia (18), Nathalis iole (2), Nymphalis a. antiopa (4), Pontia protodice (5), Pterourus m. multicaudata (10), Vanessa annabella (6), Vanessa atalanta rubria (1). Cabe destacar que el cebo de plátano fermentado con cerveza y jugo sazonador fue el único que mostró efectividad en las recolectas.
Las familias con mayor riqueza de especies fueron Nymphalidae y Pieridae con 14 y 12 especies respectivamente, seguidas por Hesperiidae (7), Lycaenidae (5) y Papilionidae (3) (tabla 2). De acuerdo con el estimado de Chao 2 el número de especies esperadas en el municipio de Metepec es de 42 (ICinf = 34.4, ICsup = 68.6, con un intervalo de confianza del 95%. Mientras que, para el estimado de Mao Tau es de 41 especies (ICinf = 38.2, ICsup = 47.7, con un intervalo de confianza del 95%. La Eficiencia de Muestreo fue de 97% para Chao 2 y 100% para Mao Tau.
Tabla 2 Diversidad alfa de Lepidoptera: Papilionoidea y Hesperioidea (sensu Llorente-Bousquets et al. 2006 y Warren 2009) en el municipio de Metepec, Estado de México.
| Superfamilia | Familia | Subfamilia | Género | Especie |
| Papilionoidea | Nymphalidae | 5 | 10 | 14 |
| Pieridae | 2 | 10 | 12 | |
| Lycaenidae | 2 | 5 | 5 | |
| Papilionidae | 1 | 2 | 3 | |
| Hesperioidea | Hesperiidae | 4 | 7 | 7 |
| Totales | 14 | 32 | 41 |
De los 432 registros, 284 fueron en la zona Urbana, 78 en los Parques Urbanos y 70 en la zona Lacustre. Chlosyne ehrenbergii fue la especie más frecuente y estuvo presente en la zona Urbana y Parques Urbanos, seguida por Leptophobia aripa elodia, que estuvo presente en las 3 zonas de muestreo. Heliconius charithonia vazquezae, Eunica monima, Urbanus dorantes dorantes, Dynamine postverta mexicana, Pyrgus albescens, Vanessa atalanta rubria, Vanessa cardui, Eurema salome jamapa y Erynnis funeralis fueron las especies menos frecuentes y se registraron únicamente en la zona Urbana (apéndice).
En cuanto a la similitud de especies por zonas de muestreo, la zona urbana tuvo el mayor número de especies (36); seguida por parques urbanos (17 especies) y la zona lacustre (16 especies). El análisis de conglomerados mostró mayor similitud de especies de mariposas entre la zona urbana y parques urbanos, que con la zona lacustre (fig. 2).
Figura 2 Análisis de conglomerados con base en el Índice de Similitud de Jaccard con el software PAST ver 3.
Nueve de las 41 especies encontradas estuvieron presentes en las 3 zonas de muestreo: Leptophobia aripa elodia, Vanessa virginiensis, Pterourus multicaudata multicaudata, Colias eurytheme, Nathalis iole, Danaus plexippus plexippus, Zerene cesonia cesonia, Echinargus isola y Anteos maerula. Mientras que Piruna polingii, solo se registró en los parques urbanos y Marpesia chiron, Chalybs hassan, Anteos clorinde y Celastrina gozora, solo se registraron en la zona lacustre (apéndice).
Discusión
El municipio de Metepec, con 0.30% de la superficie total del Estado de México, cuenta con 11.45% de las mariposas diurnas reportadas para la entidad mexiquense. Es posible asociar la riqueza de especies de mariposas con la composición, abundancia y distribución florística natural e inducida (Brown, 1984). Así como con los procesos de urbanización que modifican significativamente el paisaje (Ramírez-Restrepo y MacGregor-Fors, 2017). En la última década el municipio de Metepec ha experimentado cambios de uso de suelo que han transformado 60% del territorio municipal en zona urbana (Gómez-Carmona y Villar-Calvo, 2013). Durante el trabajo de campo realizado en la presente investigación, se observaron viveros, colonias, fraccionamientos, áreas verdes y parques urbanos con especies forestales, plantas medicinales y ornamentales que no necesariamente son de la zona y pueden representar para algunas mariposas una vía de acceso al municipio (Blair y Launer, 1997). Cabe mencionar que en el municipio de Metepec se tienen registrados 312 viveros con plantas ornamentales de diferentes partes del país (SAGARPA, 2010).
Brown y Freitas (2002) encontraron que mientras exista conectividad de la vegetación en el paisaje y niveles bajos de contaminación, la familia Nymphalidae es la que mejor se adapta a las ciudades, particularmente las subfamilias Nymphalinae y Heliconiinae. Asimismo, establecen que la familia Pieridae muestra efectos negativos menores ante la modificación del hábitat y la contaminación. Para el caso del municipio de Metepec, 34% de las mariposas registradas pertenecen a la familia Nymphalidae, concretamente 21% corresponden a las subfamilias Nymphalinae y Heliconiinae, mientras que 29% pertenecen a la familia Pieridae. En cuanto a las subfamilias Papilioninae, Hesperiidae y Lycaenidae, estuvieron menos representadas en el estudio, lo que sugiere la posible existencia de poblaciones pequeñas y localizadas, o con algún grado de especialización hacia plantas huéspedes y alimentarias (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003; Ramírez-Restrepo et al., 2007).
Cabe destacar que Chlosyne ehrenbergii (Pieridae) fue la especie más frecuente en los muestreos y estuvo presente en la zona urbana y parques urbanos, es endémica y de amplia distribución en México (Luis-Martínez, Llorente-Bousquets y Vargas-Fernández, 2003). Se ha reportado que durante la etapa larval, Chlosyne ehrenbergii se alimenta de especies del género Buddleja (Pérez-Salgado, 2008), un arbusto ornamental reportado para el Estado de México y de amplia distribución en el país (Villaseñor y Espinosa, 1998), lo cual podría asociarse con los registros encontrados en la zona urbana y parques urbanos cuya vegetación es ornamental en su mayoría. En cuanto a Leptophobia aripa elodia (Pieridae), se ha reportado como especie con un ciclo de vida multivoltino, con generaciones superpuestas (Santiago-Lastra et al., 2006) y de amplia distribución en México (Llorente-Bousquets et al., 1997, 2006), lo cual podría explicar la frecuencia con la que se encontró en las 3 zonas de muestreo. Los resultados de la presente investigación sugieren la necesidad de realizar un inventario de la flora nativa e introducida presente en el municipio para establecer relaciones entre las especies de mariposas con las plantas hospederas y alimenticias.
De acuerdo con los estimadores Chao 2 y Mao Tau, las especies esperadas son 42 y 41, respectivamente; no obstante, los intervalos de confianza superiores de Chao 2 indican que durante el muestreo se registraron especies raras o accidentales, que aparecen en escaso número de muestras (Jiménez-Valverde y Hortal, 2003), particularmente Heliconius charithonia vazquezae, Eunica monima, Urbanus dorantes dorantes, Dynamine postverta mexicana, Pyrgus albescens, Vanessa atalanta rubria, Vanessa cardui, Eurema salome jamapa y Erynnis funeralis fueron las especies menos frecuentes y se registraron únicamente en la zona urbana, lo que sugiere ampliar la investigación para identificar si son especies residentes o de paso (Ramírez-Restrepo et al., 2007).
El análisis de conglomerados mostró mayor similitud de especies de mariposas entre la zona urbana y parques urbanos, posiblemente por la cercanía y conectividad entre ambas zonas. En la zona urbana se encontraron 87% (36) de las especies registradas para el municipio; de éstas, 17 fueron exclusivas de la ciudad, destacando la presencia de Urbanus dorantes dorantes, Atalopedes campestris huron, Erynnis funeralis, Heliconius charithonia vazquezae, Phyciodes mylitta thebais, Vanessa atalanta rubria, Vanessa cardui, Pontia protodice, Callophrys xami xami, especies de amplia distribución en México (Llorente-Bousquets et al., 1997, 2006; Luis-Martínez, Llorente-Bousquets y Vargas-Fernández et al., 2003; Luis-Martínez, Llorente-Bousquets, Vargas-Fernández y Warren, 2003; Vargas-Fernández et al., 2008, 2016; Warren, et al., 2009), así como Quasimellana balsa, Eunica monima y Dynamine postverta mexicana reportadas por primera vez para el Estado de México.
En cuanto a los parques urbanos presentaron 41% (17) de las especies registradas para el municipio, encontrando que Piruna polingii solo se registró en esta zona. Esta especie se alimenta de diferentes especies de pastos ubicados en bosques con gradientes de elevación altos (Allen et al., 2005), características que cumple el parque urbano “Cerro de los Magueyes” un volcán monogénico de 64 m de altura (Castro-Orozco, 1999) ubicado a 2,735 m snm, con cobertura forestal densa. Brown y Freitas (2002) establecen que los parques urbanos pueden fungir como conectores y generar diversas interacciones entre los relictos de vegetación natural y el ambiente urbano; por ello, se exhorta a las autoridades encargadas del manejo de estas áreas a generar estrategias para mejorar y enriquecer el hábitat de los parques urbanos del municipio de Metepec, ya que representan una oportunidad para promover el conocimiento de la biodiversidad de la región.
La zona lacustre (L) presentó 39% (16) de las especies presentes en el municipio de Metepec, de las cuales Marpesia chiron marinus, Anteos clorinde, Celastrina echo gozora y Chalybs hassan, solo se registraron en esta zona. Se ha reportado que Celastrina echo gozora se encuentra en pastos y matorrales cercanos a cuerpos de agua (Allen et al., 2005). Marpesia chiron marinus y Anteos clorinde son especies de amplia distribución (Llorente-Bousquets et al., 1997, 2006). Marpesia chiron marinus es migratoria latitudinal (Dudley y Syrgley, 2008) y Anteos clorinde migra altitudinalmente siguiendo el curso de los ríos (Constantino, 2004). Chalybs hassan solamente está reportada en el municipio de Malinalco en el Estado de México (Hernández-Mejía et al., 2008). De acuerdo con el censo agropecuario (INEGI, 2007), Malinalco es un municipio con actividad florícola, que en conjunto con los municipios de Villa Guerrero y Tenancingo, producen más del 70% de plantas para venta local, regional y nacional (Vallejo-León, 2013).
Cabe resaltar que el sitio de muestreo de la zona lacustre (San Lucas Tunco) está ubicado a 9 kilómetros del centro de la ciudad, esta localidad se caracteriza por presentar impacto urbano menor en donde aún existen zonas inundables con vegetación natural, no obstante es vulnerable a la contaminación proveniente del río Lerma y a la expansión de la mancha urbana (Zepeda-Gómez et al., 2012), por lo que es necesario ampliar los muestreos en esta zona, ya que podría ser un indicativo de las condiciones ambientales originales del municipio.
Tomando como referencia el trabajo realizado por Hernández-Mejía et al. (2008) en el Estado de México, se realizó una comparación del número de especies registradas en el municipio de Toluca (tabla 3), ya que en los municipios colindantes no hay registros publicados, lo que sugiere la necesidad de ampliar investigaciones en la zona para conocer las interacciones, conexiones, modificaciones y/o adaptaciones de las mariposas con el desarrollo urbano, pues el conocimiento de la biodiversidad local es una herramienta básica para repensar, rediseñar, adecuar y/o planificar paisajes urbanos con el objetivo de reconciliar la vida silvestre con las ciudades (Rosenzweig, 2003).
Tabla 3 Comparación de la diversidad alfa presente en el municipio de Metepec, respecto al municipio de Toluca y el Estado de México (sensu Hernández-Mejía et al., 2008).
| Categoría taxonómica | Metepec | Toluca | Estado de México |
| Superfamilia | 2 | 2 | 2 |
| Familia | 5 | 6 | 6 |
| Subfamilia | 14 | 10 | 22 |
| Género | 34 | 16 | 208 |
| Especie | 41 | 17 | 358 |
Algunas estrategias que se han propuesto a nivel internacional y que podrían ser replicables en el municipio son: la recuperación de áreas verdes con la plantación de especies nativas de la región, la recuperación de camellones, glorietas y plazas que sirvan como “parques para polinizadores” (Hopwood, 2008; Kearns, et al., 1998; Leston y Koper, 2017); así como evitar el uso de pesticidas en áreas verdes. Es importante resaltar que todas las acciones deben fundamentarse en el conocimiento previo sobre la biología y ecología de las especies (Kremen et al., 1994). Asimismo, es necesario sensibilizar e incluso regular mediante un marco legal, el uso de vegetación nativa en el desarrollo urbano, así como promover entre los habitantes la protección y la conservación de la biodiversidad urbana local.
