Introducción

A nivel mundial, en el orden Lepidoptera se registran más de 1,500 especies en 206 géneros de la familia Sphingidae Latreille, 1802 (^{Kitching, 2018}) y 2,349 especies en 169 géneros de la familia Saturniidae Boisduval, 1837 (^{Van Nieukerken et al., 2011}). Para la región neotropical, se han documentado alrededor de 400 especies de Sphingidae y 950 de Saturniidae (^{Zapata et al., 2016}). En Panamá se han reportado 166 especies en 31 géneros de Sphingidae (^{Aiello et al., 2005}; ^{Biogeodb.stri.si.edu, 2018}; ^{d’Abrera, 1986}; ^{Maes y Schmit, 2018}) y 78 especies en 39 géneros de Saturniidae (^{Aiello et al., 2005}; ^{Biogeodb.stri.si.edu, 2018}; ^{Gayman, 2014}; ^{Lemaire, 1978}, ¹⁹⁸⁰; ^{Maes et al., 2018}). La mayor parte de estos registros se ha realizado en localidades de las provincias de Darién, Panamá, Colón, Coclé, Bocas del Toro y Chiriquí. En esta última, en las localidades de Río Sereno, Bambito, Hornito y Palo Seco. También, hay registros en islas, como en Coiba en el océano Pacífico (^{Aiello et al., 2005}) e isla Colón en el mar Caribe (^{Mosher, 2015}). Las polillas Sphingidae y Saturniidae son diversas y ecológicamente cumplen un papel importante. Los esfíngidos son importantes polinizadores, pero además incluyen especies que son plagas agrícolas (^{Karger et al., 2013}). Los satúrnidos cumplen un papel en los ecosistemas como herbívoros, y en algunas especies las larvas son un recurso vital de proteínas y grasas en comunidades rurales. Los capullos son económicamente importantes para la industria de la seda y otras especies muestran un alto potencial en aplicaciones médicas (^{Lara-Pérez et al., 2017}).

Dentro del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SINAP) de Panamá están incluidas unas 65 áreas, las cuales representan cerca de 34.5% del territorio nacional. En las provincias de Chiriquí y Bocas del Toro están ubicados el Parque Internacional La Amistad, Parque Nacional Volcán Barú, la Reserva Forestal Fortuna, el Humedal Lagunas de Volcán y el Bosque Protector Palo Seco, que en conjunto abarcan unas 365,000.5 ha (^{Araúz, 2007}). La Reserva Forestal Fortuna (RFF) es considerada una de las áreas protegidas mejor conservadas del país y se distingue a nivel mundial por una extraordinaria diversidad biológica (^{Martínez et al., 2010}; ^{Vergara et al., 2008}). La precipitación es de aproximadamente 4,000 mm/año y la temperatura promedio es de 16 °C (^{MiAmbiente, 2017}). Esta reserva se localiza en la zona de vida bosque pluvial premontano, según el sistema de Holdrige (^{Martínez et al., 2010}). El Parque Internacional La Amistad (PILA) también posee una excepcional biodiversidad y es considerada una de las zonas inalteradas de mayor importancia del continente Americano (^{Araúz, 2007}; ^{SOMASPA e INBio, 2005}). La precipitación media anual oscila entre los 2,500 mm y los 5,500 mm, convirtiendo esta zona protegida en una de las regiones más húmedas del territorio nacional. Las temperaturas promedio anuales oscilan entre los 20 °C en las partes bajas y 10 °C en las partes altas (^{Herrera y Corrales, 2004}). Según el sistema de clasificación de Holdrige, el área del PILA se localiza en la zona de vida de bosque perennifolio ombrófilo tropical, latifoliado altimontano (^{ANAM, 2011}).

En esta región se realizaron estudios de plantas, hongos, aves, mamíferos e insectos. Sin embargo, hasta el presente no se ha documentado ninguna investigación sobre Sphingidae y Saturniidae en la RFF y el PILA. Por tal razón, el objetivo de esta investigación es dar a conocer un registro de la riqueza y abundancia de especies de Sphingidae y Saturniidae durante la temporada seca y lluviosa entre los años 2011 y 2013. Adicionalmente, se exploró que variables ambientales están correlacionadas con la riqueza y abundancia de las especies de Sphingidae y Saturniidae.

Materiales y métodos

Se realizaron recolectas de ambas familias en la RFF (8°43’19.26” N, 82°14’14.75” O; 1,223 ± 6 m snm) y en el PILA (8°53’28.48” N, 82°36’43.52” O; 2,171 ± 5 m snm) (fig. 1). Ambas áreas pertenecen a la ecorregión de Bosques Montanos de Talamanca (^{ANAM, 2011}). El clima está marcado por 2 estaciones definidas: temporada seca (diciembre a abril) y una temporada lluviosa (mayo a noviembre). Los datos climáticos para el período de estudio (2011-2013) fueron tomados del Instituto de Estadística y Censo de la Contraloría General de la República de Panamá (^{INEC, 2018}).

Figura 1 Localización de las 2 áreas de estudio de mariposas nocturnas de Chiriquí, Panamá. 

El trabajo de campo se realizó una vez al mes desde octubre del 2011 a octubre del 2013. Durante el muestreo nocturno se limitó a períodos con baja intensidad de luz lunar (^{Nowinszky et al., 2010}). Los especímenes fueron atraídos por una fuente de luz que consistía en 3 tubos de luz fluorescente de 18W, la cual se colocó dentro de una red en forma de campana (2 m de largo × 0.5 m de diámetro) a nivel del suelo. Se utilizó un transformador de voltaje que era conectado a una batería de 12V. El tiempo de recolecta fue desde las 18:00 a 20:00 h. Las polillas fueron sacrificadas utilizando una cámara de acetato de etilo y almacenados en sobres individuales. La fuente de luz se colocó en el borde del bosque con el objetivo de que la luz reflejada por la trampa fuera visible desde el bosque.

Los especímenes debidamente montados y rotulados fueron depositados en la colección del MUPADI de la Universidad Autónoma de Chiriquí (MUPADI-LepN 001-554). La determinación a nivel de especie se realizó con la publicación de ^{Chacón y Montero (2007)} y los catálogos en línea de ^{Janzen y Hallwachs (2009)}, ^{Kitching et al. (2017)} y ^{Oehlke (2012)}. Para el ordenamiento taxonómico se siguió a ^{Kitching y Cadiou (2000)} para Sphingidae y la taxonomía basada en ^{Regier, Cook et al. (2008)}, ^{Regier, Grant et al. (2008)} para Saturniidae.

Para cada sitio y temporada del año se calculó el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H´) y el índice de uniformidad (J) de Pielou utilizando el software PAST, versión 3.10 (^{Hammer et al., 2015}). Para la representatividad del esfuerzo de muestreo en las áreas de estudio, se evaluó mediante una curva de acumulación de especies y cálculo de estimadores de riqueza no paramétricos (Chao 2, ICE y Jacknife 2), lo que permite un mejor análisis con menor sesgo, aleatorizado 200 veces usando el software EstimateS, versión 9.1.0 (^{Colwell, 2013}). El análisis de correlación de Spearman se utilizó para evaluar si las variables ambientales (precipitación, temperatura y humedad relativa) son predictores significativos de la riqueza y abundancia de Sphingidae y Saturniidae durante todo el año en la RFF y PILA usando el software SPSS Statistics, versión 19 (^{Corp, I. B. M., 2010}). Los valores de p < 0.05 se consideraron estadísticamente significativos. La información ambiental se obtuvo a partir de promedios mensuales de octubre de 2012 a octubre de 2013 de las estaciones meteorológicas más cercanas a los sitios de estudio.

Resultados

En total, se capturaron 554 especímenes de polillas, agrupadas en 42 especies de esfíngidos, 5 de las cuales son nuevos registros para Panamá (Enyo oenotrus, Perigonia pallida, Xylophanes undata, Amphonyx lucifer y Manduca lanuginosa) (tabla 1). Se encontraron 26 especies de satúrnidos, 6 son nuevos registros para la fauna del país (Automeris celata, Gamelia musta, Hylesia bertrandi, Leucanella hosmera, Pseudodirphia lacsa y Oxytenis semioculata) (tabla 2). Para la RFF se recolectaron 42 especies de esfíngidos y 22 de satúrnidos, mientras que en el PILA se registraron 14 especies de esfíngidos y 11 de satúrnidos (tabla 3). Las curvas de acumulación de especies y los estimadores no paramétricos de riqueza por familia y sitio de muestreo representaron entre 56 y 60% de lo esperado para la familia Sphingidae en la RFF y entre 74.67 y 83.04% para el PILA (fig. 2). Para Saturniidae representó entre 42.10 y 54.11% para RFF y entre 46.39 y 65.75% para el PILA (fig. 3).

Figura 2 Curva de acumulación de especies de Sphingidae recolectadas en Reserva Forestal Fortuna y el Parque Internacional La Amistad, Panamá y estimadores no paramétricos de riqueza. Los valores observados corresponden a los promedios aleatorizados. 

Figura 3 Curva de acumulación de especies de Saturniidae recolectadas en Reserva Forestal Fortuna y el Parque Internacional La Amistad, Panamá, y estimadores no paramétricos de riqueza. Los valores observados corresponden a los promedios aleatorizados. 

Durante el estudio para ambos sitios de muestreo las subfamilias con mayor riqueza de especies de Sphingidae fue Macroglossinae representada por 36 especies, seguido por Sphinginae con 5 especies y Smerinthinae con 1 especie (tabla 1). Para Saturniidae las subfamilias con mayor riqueza de especies fue Hemileucinae con 15 especies, seguido de Saturninae con 6 especies y Arsenurinae con 5 especies (tabla 2).

Los datos de índices de diversidad (H’) y equitabilidad (J) fueron altos para Sphingidae en ambos sitios de muestreo, en contraste con los resultados para Saturniidae que fueron bajos en ambos sitios (tabla 3). La mayoría de las especies estuvo representada por pocos individuos recolectados para ambas familias. De las 42 especies de Sphingidae recolectados, 5 especies (Xylophanes acrus, X. crotonis, Eumorpha triangulum, X. ceratomioides y X. cyrene) representaron 59.87% del total de individuos muestreados en la RFF y 7 especies (X. acrus, X. crotonis, X. rhodina, Adhemarius dariensis, X. cyrene, E. triangulum y X. ceratomioides) representaron 78.72% del total de individuos para el PILA (fig. 4). Para Saturniidae, de las 26 especies encontradas en ambos sitios, 7 especies (Pseudodirphia menander, Copaxa syntheratoides, Automeris postalbida, Oxytenis semioculata, A. banus, Hylesia continua y Dirphia horcana) representaron 82.43% del total de individuos recolectados. Para el PILA, 4 especies (Hylesia bertrandi, C. syntheratoides, Paradirphia winifredae y P. menander) contribuyeron a 82% del total de individuos muestreados (fig. 5).

Figura 4 Abundancia relativa de especies de Sphingidae recolectadas en la Reserva Forestal Fortuna y el Parque Internacional La Amistad, Panamá. 

Figura 5 Abundancia relativa de especies de Saturniidae recolectadas en la Reserva Forestal Fortuna y el Parque Internacional La Amistad, Panamá. 

Durante el período de muestreo, la abundancia de especímenes fue notablemente estacional, con mayores recolectas durante la temporada lluviosa de esfíngidos en la RFF (p = 0.006) y satúrnidos en el PILA (p = 0.036). En contraste, no se encontraron diferencias significativas en la riqueza de especies de esfíngidos y satúrnidos entre las temporadas del año para RFF y el PILA. Se encontró una correlación positiva con la precipitación para la riqueza (0.563) en el PILA y la abundancia (0.545) en la RFF de Saturniidae (tabla 4). Las variaciones en la humedad relativa solo se correlacionaron con la abundancia de Sphingidae (0.571) en la RFF, pero no hubo correlación con la riqueza de especies en este mismo sitio. La variable ambiental de temperatura no presentó correlación con la abundancia y riqueza de ambas familias ni entre sitios de estudio (tabla 4).

Discusión

Las 42 especies de esfíngidos recolectadas en ambos sitios de estudio representan el 22% de las registradas para Panamá. Para la fauna de esfíngidos de la provincia de Chiriquí se reportan 23 nuevos registros, 5 de ellos para la fauna del país. Estudios realizados en Brasil, por ^{Amorim et al. (2009)} en la estación ecológica de Panga reportaron una diversidad de 61 especies de esfíngidos durante un período de 15 meses entre 2003 a 2006 y, por otro lado, en un bosque ombrófilo mixto de montana, Tijucas do Sul, Paraná, se recolectaron 38 especies de Sphingidae desde noviembre del 2010 a septiembre del 2011 (^{Santos et al., 2015}). ^{Zapata et al. (2016)} documentaron una diversidad de 21 especies de esfíngidos recolectados en distintos sitios en una reserva de la provincia de Misiones, Argentina. Para Costa Rica se ha documentado una diversidad alta de esfíngidos de 145 especies (^{Chacón y Montero, 2007}) y es un grupo bien estudiado en los bosques de este país (^{Haber y Frankie, 1989}; ^{Janzen, 1986}; ^{Racheli y Racheli, 1992}; ^{Agosta y Janzen, 2005}). Las 26 especies de satúrnidos recolectadas representan 25% de los registros en Panamá y para la fauna de la provincia de Chiriquí, 20 especies son nuevos reportes y 5 de ellos se documentan por primera vez para el país. ^{Lara-Pérez et al. (2017)} reportaron 31 especies de satúrnidos en un fragmento de bosque tropical subcaducifolio en el centro de Veracruz, México, durante septiembre de 2014 a agosto de 2015. ^{Zapata et al. (2016)} identificaron 22 especies de satúrnidos. ^{Santos et al. (2015)} documentaron 86 especies de Saturniidae. ^{Chacón y Montero (2007)} documentan 118 especies de satúrnidos para Costa Rica. Este estudio representa un aumento considerable del conocimiento de la fauna de polillas de estas 2 reservas forestales ubicadas en el occidente del país.

La metodología utilizada en este estudio dio como resultado una lista de especies que puede representar una línea base de la diversidad en las áreas de la RFF y el PILA. Los reportes que se han realizado en el país no describen una metodología como tal, en este estudio se realizó un inventario continúo durante más tiempo y con un método establecido y empleado consistentemente. Los valores de los estimadores no paramétricos de riqueza mostraron una mayor eficiencia de recolecta de especies en la familia Sphingidae en el PILA en comparación con las recolectas en la RFF. En contraste, las curvas de acumulación mostraron una mayor deficiencia de recolecta de especies de la familia Saturniidae en la RFF y en el PILA. Esta diferencia en la diversidad y abundancia de especies en ambas familias puede deberse al esfuerzo de muestreo en horas y factores de historia de vida de los grupos. Se ha documentado una mayor abundancia de individuos y riqueza de especies de esfíngidos entre las 19:00 y las 20:00 h, con una disminución entre las 23:00 y las 24:00 h (^{Karger et al., 2013}; ^{Lamarre et al., 2015}). Por otro lado, el esfuerzo de muestreo para satúrnidos en este estudio fue durante las primeras horas de la noche (18:00 a 20:00 h), lo que pudo haber afectado la completa recolecta de especímenes debido a que, en este grupo, las especies están presentes durante toda la noche, con un aumento de los individuos a media noche (^{Lamarre et al., 2015}). También, los patrones de historia de vida de estas 2 familias difieren debido a que las especies de adultos de satúrnidos son voladores activos solo para el apareamiento y la oviposición, mientras que los esfíngidos son activos para el apareamiento, la oviposición y la búsqueda de recursos alimenticios (^{Kitching y Cadiou, 2000}).

La distribución de la riqueza y abundancia de especies de esfíngidos y satúrnidos entre las subfamilias, se comporta de la misma proporción cuantitativa dentro de las familias de forma general para cualquier localidad (^{Santos et al., 2015}). Este estudio se encontró a las subfamilias Macroglossinae y Hemileucinae de las familias Sphingidae y Saturniidae, respectivamente, como las de mayor riqueza de especies y abundancia en los sitios, coincidiendo con los resultados de algunos trabajos a nivel del neotrópico (^{Amarillo, 2000}; ^{Júnior y Schlindwein, 2005}, ²⁰⁰⁸; ^{Muñoz y Amarillo-Suárez, 2010}).

El índice de diversidad Shannon-Wiener observado para la familia Sphingidae fue mayor en contraste con la familia Saturniidae, esto debido a diferencias en el procedimiento experimental, el tipo de vegetación y el esfuerzo de muestreo como se mencionó anteriormente. Por otro lado, los valores de equitabilidad mejor representados (por encima de 0.8) sugieren una comunidad de Sphingidae equitativamente distribuida para el PILA, a diferencia de los otros resultados en los que se obtuvo una mayor desigualdad en el número de individuos por especie en los sitios de la RFF y el PILA, como por ejemplo X. acrus, X. crotonis (Sphingidae), H. bertrandi y P. menander.

Dentro de los factores climáticos a nivel temporal que influyen en el recambio de especies de polillas nocturnas están la precipitación, la temperatura, la humedad relativa y los fotoperíodos tanto en zonas templadas como tropicales (^{Montero-Muñoz et al., 2013}). Los resultados de este estudio mostraron una mayor abundancia de especies de esfíngidos y satúrnidos en la RFF y el PILA, respectivamente, siguiendo un patrón estacional, como ha sido documentado en otros sitios en ecosistemas tropicales (^{Janzen, 1986}; ^{Haber y Frankie, 1989}). Para esfíngidos, esta abundancia marcada en la temporada lluviosa puede deberse a la actividad alimenticia, ya que florecen especies de plantas durante esta temporada y a la migración de esfíngidos, como lo documenta ^{Janzen (1986}, ¹⁹⁸⁷⁾ para Costa Rica. Para los satúrnidos este aumento en la abundancia en la RFF y la riqueza en el PILA se da en la temporada de mayor precipitación y puede verse diferenciada por el tipo de bosque en estas áreas. ^{Lara-Pérez et al. (2017)} documentaron trabajos realizados en bosques de Pinus-Quercus y caducifolios tropicales en México, en los cuales encontraron un mayor porcentaje de especies de satúrnidos durante la primavera y en el mes más cálido del año (^{Beutelspacher, 1978}, ¹⁹⁸², ¹⁹⁸⁶; ^{Beutelspacher y Balcázar, 1998}). En contraste, en el bosque de Pinus-Quercus en la Reserva de la Biosfera La Michilía, Durango, la diversidad de Saturniidae parece tener una relación positiva con la estación húmeda, cuando aumenta la disponibilidad de plantas hospedantes (^{Díaz y Balcázar, 1997}), lo que concuerda con los resultados de este estudio en cuanto a que la abundancia y riqueza de satúrnidos están correlacionados con la precipitación.

Este estudio contribuyó a la elaboración de las primeras listas de especies de polillas de las familias Sphingidae y Saturniidae para 2 áreas protegidas de la región occidental de Panamá. Se documentan 11 registros nuevos para la fauna panameña, y por primera vez, se proporciona información con relación a las variables ambientales, lo que contribuye en una línea de referencia para estudios posteriores, como hábitos alimentarios, reproductivos y de distribución. Este estudio resalta la importancia de conservar estas zonas protegidas ya que representan un importante refugio para la riqueza de especies de esfíngidos y satúrnidos en Panamá.