El entender la diversidad de endoparásitos en murciélagos puede proporcionar información sobre ecología, sistemática, biogeografía y evolución de estos organismos como hospederos. Los murciélagos son parasitados por una amplia variedad de organismos que pueden ser tanto endoparásitos como ectoparásitos; dentro del grupo de endoparásitos encontramos a los helmintos, que incluyen diversos fila como los nemátodos, platelmintos, acantocéfalos y anélidos (^{Klimpel y Mehlhorn, 2014}). Los primeros estudios helmintológicos realizados en murciélagos en México fueron llevados a cabo por ^{Chitwood (1938)} y ^{Stunkard (1938)}, en varias especies que habitaban en cuevas de Yucatán. Sin embargo, el estudio de este grupo de parásitos en el país presenta muy poco avance y ha tenido como enfoque principal la taxonomía (^{Caballero, 1939}, ¹⁹⁴⁰; ^{Caballero y Zerecero, 1951}; ^{Caspeta-Mandujano et al., 2013}, ²⁰¹⁵; ^{Clarke, 2008}; ^{Espericueta, 2012}; ^{Falcón-Ordaz et al., 2006}; ^{García, 1995}; ^{Guzmán-Cornejo et al., 2003}; ^{Jiménez et al., 2014}). Así, hasta el 2017 solo se cuenta con el registro helmintológico para 23 especies de murciélagos (^{Caspeta-Mandujano et al., 2017}; ^{García-Prieto et al., 2012}). Dado lo anterior, el presente tiene como objetivo aportar información sobre la biodiversidad de helmintos en el murciélago orejón mexicano Macrotus waterhousii, especie característica del bosque tropical caducifolio de la zona de Tierra Caliente en el estado de Michoacán y observar si la prevalencia del parasitismo podría ser un indicador de perturbación antropogénica circundante a las cuevas estudiadas.

En cuanto a la especie en estudio en México, se cuenta con los siguientes registros previos de nemátodos: Litomosoides leonilavazquezae en el estado de Guerrero, Litomosoides guiterasi, Torrestrongylus tetradorsalis y Spirura mexicana en Hidalgo, Aonchotheca speciosa en Morelos, así como de los tremátodos Limatulum aberrans y Limatulum oklahomense en Oaxaca, y el céstodo Vampirolepis gertschi en Morelos (^{Caspeta-Mandujano et al., 2015}; ^{García-Prieto et al., 2012}; ^{Jiménez et al., 2017}; ^{Ubelaker et al., 1979}).

El presente trabajo se llevó a cabo en los meses de abril, junio y octubre de 2016. Se recolectaron 52 individuos machos adultos en 2 refugios en el municipio de Huetamo: una cueva natural ubicada en el rancho La Joya a 4.5 km de la localidad de San Chiqueo y a 7 km de la localidad de Baztán, con las siguientes coordenadas geográficas: 18°45’43.09” N, 101°13’44.90” O. La cueva es un refugio natural con las siguientes medidas: entrada de 2.50 m × 2.50 m, con una profundidad de 7.50 m; es habitada aproximadamente por una población de 250 individuos de la especie de estudio, con una altura de percha que varía entre 3 y 5 m. La segunda cueva es una mina abandonada localizada a 80 m de la localidad de Baztán con coordenadas 18°44’25.29” N, 101°10’7.03” O y junto a la minera Cía. Minera Baztan. La mina tiene las medidas: entrada 1.06 m × 1.76 m, con una profundidad de 29 m. La cueva está habitada por una población aproximada de 230 individuos con una altura de percha de 3 m. El conteo de los murciélagos dentro de ambas cuevas se realizó por el método directo descrito por ^{Gallina (2015)}. Los helmintos fueron extraídos del intestino delgado de los murciélagos. Los céstodos y el acantocéfalo se fijaron con alcohol al 70%, se tiñeron con paracarmín de Meyer y se montaron con bálsamo de Canadá. Los nemátodos se aclararon con líquido de Lent (^{Gardner y Jiménez-Ruiz, 2009}; ^{Lamothe, 1997}). La caracterización de las infecciones parasitarias en los refugios se realizó con base en los trabajos de ^{Bush et al. (1997)}. Las medidas fueron tomadas en mm y se obtuvieron empleando el programa AmScope 3.7 for digital camera.

Las hembras de M. waterhousii presentan un desarrollo embrionario lento después de la fecundación, con un periodo de gestación que dura 8 meses (^{Anderson, 1969}), consideramos la recolecta de solo machos para el presente trabajo debido a la posible dificultad de detectar hembras preñadas en etapa temprana.

En total, 34 de los 52 ejemplares recolectados (65.3%) estaban parasitados con al menos 1 helminto. Se obtuvo una mayor abundancia y prevalencia general en la mina abandonada (n = 26) con 98 helmintos (84%) con un intervalo de confianza del 95% (70.7 - 98.4); con relación a los individuos de la cueva natural (n = 26), los mismos parámetros resultaron en 37 helmintos (46%) con un intervalo de confianza del 95% (26.9 - 65.3).

La caracterización de las infecciones para cada helminto en los refugios se muestra en la Tabla 1, a excepción del acantocéfalo (Mediorhynchus sp.), del cual solo se encontró 1 individuo. Por cada una de las especies de los 4 helmintos recolectados, se presenta una diagnosis morfológica, discutiendo brevemente los caracteres que permitieron su identificación y algunos aspectos de su distribución y de sus hospederos previamente registrados.

Capillariidae gen. sp. Hembra: nemátodos pequeños de cuerpo filiforme con una longitud de 12.8 mm y un ancho máximo de 0.11 mm. Esticosoma formado por 39 esticocitos, cada uno dividido por 7-9 anulaciones transversales con una célula núcleo, con una longitud total de 4.04 (Fig. 1). La vulva presenta los labios elevados, localizada a 0.05 del esófago (Fig. 2). Huevos dispuestos en 2 filas en el útero, ovalados, de superficie suave, de 0.06 de largo × 0.04 de ancho, con 2 tapones proteicos prominentes.

Figura 1 Esticosoma compuesto por numerosos esticocitos de Capillariidae gen. sp. 

Figura 2 Región de la vulva de Capillariidae gen. sp. 

Las únicas especies de la familia Capillariidae que se reportan en el murciélago M. waterhousii son: Aonchotheca viguerasi en Cuba y Aonchotheca speciosa en Morelos, México (^{Freitas y Lent, 1937}; ^{Jiménez et al., 2017}). Debido a la ausencia de machos en este estudio, no fue posible determinar el género. Según ^{Moravec (1982)}, el género Aonchotheca se caracteriza porque los machos presentan una ala caudal lateral desarrollada y una bursa membranosa con 1 o más pares de proyecciones laterales. En hembras no se presenta una clara distinción entre algunos géneros de la familia (^{Moravec, 1982}; ^{Gibbons, 2010}).

Torrestrongylus tetradorsalis. Hembra: son pequeños nemátodos con una longitud del cuerpo de 8 y un ancho máximo de 0.19; la vesícula cefálica mide de 0.065 de largo × 0.130 de ancho y se divide en 2, la región anterior en forma de sombrilla y la posterior con 2 pliegues cuticulares laterales (Fig. 3). La cola es cónica con 3 tubérculos o procesos terminales cuticulares con una longitud de 0.08 (Fig. 4).

Figura 3 Región cefálica dividida en 2, la región anterior en forma de sombrilla y la posterior, con 2 pliegues cuticulares laterales de Torrestrongylus tetradorsalis. 

Figura 4 Cola donde se muestra los 3 procesos cuticulares de Torrestrongylus tetradorsalis. 

La especie fue descrita por ^{Caspeta-Mandujano et al. (2015)} en Morelos, parasitando a M. waterhousii. Siendo este el segundo registro para esta especie de nemátodo en la misma especie de murciélago. La determinación se realizó a partir de hembras con base en la ausencia de la ala cervical, además de que su morfometría coincide con la del registro realizado por ^{Caspeta-Mandujano et al. (2015)}.

Vampirolepis macroti. Céstodos pequeños de 3.6 de largo. Escólex grande y notorio, de 0.32 de largo × 0.37 de ancho, provisto de 4 ventosas con un diámetro de 0.11 (Fig. 5). Rostelo armado con 30 ganchos de tipo fraternoide con una longitud de 0.030 (Fig. 6). La hoja un poco más larga que la guarda (Fig. 7A). Proglótidos ligeramente craspedotes, de 0.079 de largo × 0.44 de ancho, con 3 testículos ovalados dispuestos 1 en posición polar y 2 antipolares, midiendo 0.048 × 0.057. La bolsa del cirro mide 0.13 de largo × 0.040 de ancho, cruza claramente el ducto excretor. Receptáculo seminal muy desarrollado. La vagina y el receptáculo seminal miden 0.13 de largo. Ovario ligeramente lobulado; mide 0.062 de largo × 0.094 de ancho. Glándula vitelina irregularmente ovalada, de 0.030 × 0.022, localizada detrás del ovario en la línea media del cuerpo (Fig. 7C). Los huevos miden 0.05 - 0.06 de largo × 0.06-0.07 de ancho; en su interior se encuentra la oncósfera de forma redonda con un diámetro de 0.03, provista de 3 pares de ganchos de 0.02 (Fig. 7B).

Figura 5 Escólex donde se muestra las 4 ventosas y el rostelo armado de Vampirolepis macroti. 

Figura 6 Rostelo donde se muestra los 30 ganchos de Vampirolepis macroti. 

Figura 7 Vampirolepis macroti, A) estructura del gancho; B) huevo; C) estructura del proglótido maduro. 

Las especies del género Vampirolepis son parásitas sobre todo de murciélagos (^{Vaucher, 1992}). Vampirolepis macroti fue registrada por primera vez en M. waterhousii por ^{Zdzitowiecki y Rutkowska (1980)}, en Cuba. Desde entonces no se tenía ningún registro de la misma hasta que ^{Francisca (2016)} encontró una especie parecida en Argentina. En México se han registrado los cestodos: Vampirolepis artibei en Veracruz en Artibeus phaeotis; Vampirolepis elongatus en Jalisco en Pteronotus davyi y A. jamaicencis, en Veracruz en A. jamaicensis, M. megalophylla y P. davyi, en Morelos en Balanptioteyx plicata, Dermanura azteca, Leptonycteris yerbabuenae y M. megalophylla; Vampirolepis decipiens en Morelos en Tadarida brasiliensis, Pteronotus parnellii, M. megalophylla, N. mexicanus y Myotis velifer, y finalmente, Vampirolepis gertschi en Morelos en M. waterhousii, M. megalophylla y P. parnellii (^{Caspeta-Mandujano et al., 2017}; ^{Clarke, 2008}; ^{García-Prieto et al., 2012}; ^{Jiménez et al., 2017}). La identificación de las especies se basa principalmente en la posición de los testículos, así como en la forma, número y tamaño de los ganchos. Vampirolepis macroti se caracteriza por presentar entre 29 y 34 ganchos rostelares, que miden de 0.028 a 0.03. En nuestros ejemplares contamos 30 ganchos midiendo 0.030 (Fig. 7A), además de presentar 1 testículo en posición polar y 2 antipolares, caracteres que identifican a la especie de acuerdo con ^{Zdzitowiecki y Rutkowska (1980)}. Si se comparan las 4 especies del género Vampirolepis registradas en México, Vampirolepis artibei, presenta de 20 a 23 ganchos con una longitud de 0.019-0.020 según ^{Zdzitowiecki y Rutkowska (1980)}, aun cuando ^{Vaucher (1982)} considera que el número de ganchos va de 20 a 25. Vampirolepis elongatus presenta de 26 a 32 ganchos que miden de 0.017 - 0.018 según la descripción original de ^{Rego (1962)}, mientras que ^{Zdzitowiecki y Rutkowska (1980)} modifican el rango de la medida de los ganchos estableciéndola en 0.017 - 0.019. Vampirolepis decipiens sensu Linstow presenta de 44 - 46 ganchos y V. decipiens sensu Rego de 38 - 46 ganchos midiendo 0.023 (ver ^{Zdzitowiecki y Rutkowska, 1980}). ^{Vaucher (1986)}, en la redescripción de esta especie, asegura que su número oscila entre 37 y 41 ganchos midiendo de 0.022 - 0.026. Vampirolepis gertschi, que también se ha registrado en M. waterhousii de México, presenta similitudes con los ganchos de V. macroti; de acuerdo con la descripción original de ^{Macy (1947)}, tiene entre 35 y 41 ganchos de 0.026 - 0.029, pero difiere de V. macroti porque sus testículos se encuentran muy juntos formando una línea en la región central y posterior al proglótido, además que ^{Zdzitowiecki y Rutkowska (1980)} mencionan que la guarda del gancho es 1.5 veces más largo que la hoja.

En nuestros ejemplares, se encontraron similitudes con el registro original de ^{Zdzitowiecki y Rutkowska (1980)}: el tamaño y número de ganchos así como la forma de los mismos, observando que la hoja es un poco más larga que la guarda; además, el tamaño de los testículos y su disposición en los proglótidos con la bolsa de cirro cruzando claramente el ducto excretor; el receptáculo seminal muy desarrollado; la disposición de la glándula vitelina; el ovario en el proglótido, además de las similitudes en el tamaño de la oncósfera y los ganchos embrionarios (Fig. 7A, B, C). Dado lo anterior, consideramos que el espécimen recolectado en el presente trabajo pertenece a esta especie y además representa un nuevo registro para México.

Mediorhynchus sp. Cistacanto: forma juvenil e infectante, tronco de aspecto cilíndrico-oval (Fig. 8). Presenta una probóscide en forma de cono truncado en la región anterior con una longitud de 0.23 y ancho de 0.11. La probóscide se divide en 2 partes; la región anterior se encuentra armada con ganchos en posición espiral distribuidos en 14 filas longitudinales con 11 a 12 ganchos en cada una y la región posterior se constituye de espinas en la cual no se pudo distinguir claramente el número las mismas (Fig. 9).

Figura 8 Cistacanto donde se muestra el tronco y la probóscide de Mediorhynchus sp. 

Figura 9 Probóscide dividida en 2, la región posterior conformada por espinas y la anterior, con ganchos de Mediorhynchus sp. 

Las especies de este género se han encontrado en varias familias de aves silvestres en diferentes tipos de hábitats en todo el mundo. En México, se ha registrado a Mediorhynchus emberizae parasitando al garrapatero pijuy Crotophaga sulcirostris en Puebla y a Mediorhynchus sp. parasitando al zanate Quiscalus mexicanus en Nuevo León (^{García-Prieto et al., 2010}; ^{Lamothe et al., 1997}). No fue posible la identificación específica de nuestro material debido a que no hay registros previos de acantocéfalos para murciélagos mexicanos (^{García-Prieto et al., 2010}, ²⁰¹⁴; ^{Jiménez et al., 2017}); además, solo se encontró 1 ejemplar del cual no fue posible la ubicación de diversos caracteres taxonómicos indispensables por ser una fase juvenil; lo anterior abre la interrogante sobre si este acantocéfalo puede desarrollar la fase adulta en el intestino del murciélago. Aun así, su hallazgo representa un registro nuevo. La identificación genérica se basó en ^{Amin (1987)} y Petrochencko (1958).

Con respecto a la magnitud de las infecciones, encontramos que éstas mostraron diferencia en ambos sitios: la mina abandonada registró una abundancia de 98 helmintos y una prevalencia de 84% y la cueva natural, 37 helmintos y 46%, respectivamente; además, con excepción de V. macroti, cada parásito exhibió diferencias significativas entre las prevalencias (Tabla 1), lo cual podría sugerir alguna influencia sobre la prevalencia de las actividades antropogénicas y/o disturbios ambientales de la zona minera.

Los ejemplares fueron depositados en la Colección Nacional de Helmintos del Instituto de Biología de la UNAM: 3 ejemplares de V. macroti con los números de catálogo 10673 y 10674; 2 de T. tetradorsalis, número de catálogo 10675; 3 de Capillariidae con el número 10676, y el cistacanto de Mediorhynchus sp. con el número 10677.