Diagnóstico de los factores que afectan a los polinizadores y la polinización

1. Manejo e introducción de polinizadores y sus consecuencias. Aunque los polinizadores nativos pueden polinizar las plantas silvestres y cultivadas de manera eficiente (^{Winfree et al., 2007}), algunos países han recurrido a la compra y el manejo de polinizadores no nativos para incrementar la productividad de los cultivos en campos abiertos e invernaderos. Se calcula que alrededor de 12 especies de polinizadores son comercializadas en el mundo, entre las que destacan Apis mellifera y Bombus terrestris (^{Kearns et al., 1998}; ^{Potts et al., 2010}). En México, a diferencia de otros países como EUA y Canadá donde el manejo de polinizadores es común, solamente se manejan comercialmente 2 especies: A. mellifera, para la polinización de cultivos como berenjena, pepino, fresa, manzana, melón, sandía, entre otros, y Bombus impatiens, utilizada en invernaderos para la polinización por vibración del jitomate (Solanum lycopersicum, ^{Winter et al., 2006}), principalmente en los estados del norte del país (^{Torres-Ruiz et al., 2013}). Si bien las abejas meliponas nativas (“abejas de los mayas”) no son comercializadas, han sido manejadas por las comunidades mayas desde tiempos ancestrales, pues son muy apreciadas por su labor en la producción de miel y otros productos con propiedades medicinales y nutricionales, además de que son efectivos polinizadores de al menos 16 cultivos en el país (^{Torres-Ruiz et al., 2013}). A pesar de sus evidentes ventajas, el manejo e introducción de polinizadores no nativos como Apis mellifera y Bombus spp. ha tenido también consecuencias negativas sobre los polinizadores nativos y el servicio de polinización en plantas cultivadas y silvestres, aspectos que trataremos en las siguientes secciones (^{Geldmann y González-Varo, 2018}).

1.1. Transmisión de enfermedades. El manejo de polinizadores no nativos ha promovido la transmisión de enfermedades entre las abejas que son transportadas en condiciones estresantes (altas temperaturas y altas densidades) hasta su destino (^{Stout y Morales, 2009}). Precisamente, el caso mejor documentado de pérdida de polinizadores en el mundo estuvo asociado a las enfermedades de las abejas. En el 2007, EUA reportó un decremento dramático en el número de colonias de A. mellifera, que pasó de 5.9 a 2.4 millones entre 1947 y 2005 (^{National Research Council et al., 2007}), y provocó pérdidas millonarias en los cultivos (^{Stout y Morales, 2009}). Este colapso se debió principalmente a la transmisión de parásitos como Varroa destructor, un exoparásito que se alimenta de la hemolinfa y Acarapis woodi, un parásito traqueal que entra a los conductos respiratorios inhibiendo el paso de aire (^{Watanabe, 1994}; ^{National Research Council et al., 2007}), ambos con consecuencias letales sobre las abejas. En México, se detectó la presencia del escarabajo de las colmenas (Aethina tumida) en las colonias de A. mellifera. Este artrópodo, que vive y se reproduce dentro de las colmenas alimentándose de polen, miel y crías de abejas, entró al país por Coahuila a través de EUA en el 2007 (^{Saldaña et al., 2014}), y según datos de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación actualmente se ha propagado por 14 estados de la república. Hasta el momento no hay una estimación del número de colmenas que podrían estar dañadas por este organismo, ni sobre su posible efecto en la disminución de abejas melíferas reportada por los apicultores en los últimos años. El principal riesgo de estos y otros patógenos es que no solo afectan a las colonias de abejas comercializadas e introducidas, sino también que pueden transmitirse a las poblaciones de abejas silvestres y nativas, a las abejas de otros apiarios y a otros insectos polinizadores (^{Gisder y Genersch, 2017}). Por ejemplo, recientemente ^{Al Toufailia et al. (2017)} registraron por primera vez la presencia de A. tumida en un apiario en Brasil y ^{Porrini et al. (2017)} encontraron microsporidios de Nosema ceranae, un parásito de las abejas melíferas, en muestras de abejas meliponas y avispas sociales (Polybia scutellaris) en Argentina y Brasil. Aunque este tipo investigaciones empiezan a ser más frecuentes, todavía hay muy pocos datos sobre las enfermedades de los polinizadores nativos. Esta información sería de mucha utilidad en las estrategias de conservación de los polinizadores.

1.2. Eficiencia de los polinizadores manejados y no-nativos en la polinización y su efecto sobre los polinizadores nativos. Dada su abundancia y distribución cosmopolita, A. mellifera ha sido considerada como uno de los principales polinizadores de especies cultivadas y silvestres en el mundo. Sin embargo, su eficiencia en comparación con la de los polinizadores nativos ha sido muy discutida (^{Garibaldi et al., 2013}; ^{Montero-Castaño y Vilá, 2015}; ^{Stout y Morales, 2009}; ^{Traveset, 2015}). Aunque las abejas melíferas puedan visitar muchas flores y ser buenas recolectoras de polen, esto no necesariamente significa que depositen un gran número de granos de polen en los estigmas de las flores. Si el número de granos de polen depositados en estigmas conespecíficos es bajo en relación a la cantidad de polen y/o el volumen de néctar recolectado por visita, la polinización podría incurrir en costos demasiado elevados para la planta, como una reducción importante en la producción de frutos y semillas. En un estudio sin precedentes, ^{Garibaldi et al. (2013)} reportaron una menor eficiencia de A. mellifera, estimada como una menor producción de frutos y semillas, en comparación con polinizadores nativos en 41 cultivos en 600 sitios del mundo. En una menor escala, ^{Canto-Aguilar y Parra-Tabla (2000)} encontraron que las abejas nativas son más eficientes que las melíferas en la polinización de la calabaza (Cucurbita moschata) en la península de Yucatán, México y ^{Silva-Neto et al. (2017)} demostraron la alta eficiencia de las abejas nativas en la producción y la calidad de los frutos de tomate en Brasil. Resultados como estos dejan claro que utilizar la tasa de visita como una medida del éxito de un polinizador está lejos de medir su eficiencia (^{King et al., 2013}). Por lo tanto, se deben realizar estimaciones precisas de la calidad de la polinización y la contribución a la producción de frutos y semillas de los polinizadores nativos y no nativos. Además de su eficiencia, los polinizadores nativos tienen la ventaja de ser muy diversos. Por ejemplo, ^{Meléndez-Ramírez et al. (2002)} reportaron 58 especies de abejas nativas asociadas a cultivos de hortalizas como calabaza, pepino, melón y sandía al sureste de México y ^{Silva-Neto et al. (2017)} reportaron 30 especies de polinizadores nativos solamente en cultivos de tomate en Brasil. La alta eficiencia de los polinizadores nativos sugiere que su manejo comercial tendría importantes beneficios ecológicos y económicos en nuestro país (^{Torres-Ruiz et al., 2013}).

Otra de las amenazas de los polinizadores manejados o introducidos es que pueden desplazar a los polinizadores nativos, tanto en los cultivos como en condiciones naturales, al competir por los mismos recursos florales (^{Dohzono y Yokoyama, 2010}; ^{Geldmann y González-Varo, 2018}; ^{Herbertsson et al., 2016}; ^{Traveset, 2015}). Esto puede afectar no solo la reproducción y la sobrevivencia de los polinizadores nativos, sino resultar en la polinización deficiente de las plantas cultivadas o nativas (^{Geldmann y González-Varo, 2018}). Por ejemplo, ^{Pinkus-Rendon et al. (2005)} reportaron que el polinizador de la calabaza Peponapis limitaris, el cual se alimenta de polen y utiliza las flores como sitio de resguardo y apareamiento, fue desplazado por A. mellifera de las flores de dicho cultivo. Otro caso es el de B. terrestris que ocupa los sitios de anidamiento de otras especies locales de Bombus (^{Dafni et al., 2010}; ^{Inoue et al., 2008}; ^{Matsumura et al., 2004}) e incluso puede llegar a formar híbridos. En contraste, otros estudios no han detectado efectos negativos de las abejas melíferas sobre los polinizadores nativos (^{Ollerton, 2017}; ^{Watts et al., 2016}). Otro aspecto que vale la pena mencionar es la relación entre los polinizadores no nativos y las plantas invasoras. Evidencia reciente demuestra que las abejas y los abejorros introducidos son más eficientes que los nativos polinizando plantas invasoras y menos eficientes polinizando especies nativas (^{Geldmann y González-Varo, 2018}; ^{Morales et al., 2017}). Este hallazgo es preocupante, ya que aunque los polinizadores introducidos contribuyen a la reproducción de muchas especies de plantas, también podrían estar ejerciendo un rol facilitador en el establecimiento de especies con un elevado potencial de perturbar la estructura y la dinámica de las comunidades vegetales nativas.

2. Destrucción y modificación del hábitat: disponibilidad de recursos florales. Otro de los factores clave que enfrentan los polinizadores es la pérdida de recursos florales. La modificación del hábitat como consecuencia de la deforestación y las prácticas agrícolas (por ejemplo, los monocultivos) ha afectado negativamente la disponibilidad y diversidad de recursos energéticos (polen y néctar), sitios de anidamiento y resguardo. Esta situación podría desplazar a los polinizadores silvestres hacia otros sitios en los que sí encuentran los recursos para subsistir, o en el peor escenario, provocar su muerte, lo que explicaría la pérdida de polinizadores. Aunque la evidencia sobre la disminución de recursos florales en las comunidades naturales se ha incrementado en los últimos años (^{Goulson et al., 2015}; ^{Potts et al., 2010}), no tenemos hasta el momento un panorama muy claro sobre la magnitud de este fenómeno a una escala global y en México tampoco hay evidencia que nos permita determinar con certeza si estamos ante una crisis en la disponibilidad de flores en distintas ambientes o comunidades vegetales. Esta falta de información se debe, en parte, a la dificultad que implica obtener una buena caracterización de la abundancia de flores y recursos florales (como el néctar y el polen) en las especies en floración que integran distintas comunidades vegetales, que además sea comparable entre temporadas, años, regiones y ambientes. Probablemente, la producción de miel en el país podría funcionar como un indicador de la disponibilidad de recursos florales, al menos de las especies en floración que son visitadas por las abejas melíferas. En el 2016, la Federación Mexicana de Apicultores reportó una caída en la producción de miel en 17 estados, que coincide con una reducción en el número de colmenas de abejas melíferas en distintos estados del país. No se descarta que estos eventos podrían ser una consecuencia de que las abejas no encuentran néctar para alimentarse debido a la escasez de flores. Yucatán, en particular, reportó una caída del 35% en la producción de miel con respecto al 2015, que se cree podría ser el resultado de la prolongada sequía (altas temperaturas y pocas lluvias) que ha afectado la floración de muchas especies y con ello, la disponibilidad de néctar y polen, con consecuencias que podrían ser devastadoras para las abejas.

Por otro lado, la evidencia aportada por diversos trabajos sugiere un efecto negativo de las prácticas agrícolas en la abundancia y la diversidad de polinizadores nativos, que está estrechamente relacionado con la disponibilidad de recursos florales. La reducción en la diversidad floral asociada a los monocultivos afecta a los polinizadores ya que en muchos casos las plantas de una sola especie no logran satisfacer las preferencias y los requerimientos energéticos de los distintos visitantes (^{Kearns et al., 1998}; ^{Kluser y Peduzzi, 2007}). Se ha reportado que la cercanía de las parcelas agrícolas a las comunidades naturales incrementa la abundancia y la diversidad de polinizadores silvestres en los cultivos (^{Cusser et al., 2016}; ^{Garibaldi et al., 2011}; ^{Ricketts, 2004}). En consecuencia, se ha demostrado un aumento en la productividad de los cultivos cercanos a comunidades naturales dada la diversidad de recursos florales y lugares de anidamiento que estos sitios ofrecen a los visitantes nativos (^{Cusser et al., 2016}; ^{Gaines-Day y Gratton, 2016}; ^{Garibaldi et al., 2016}). Sin embargo, es importante considerar que la estructura de las redes planta-polinizador puede diferir entre los cultivos y las comunidades naturales, lo cual podría reflejar las diferencias en la densidad y la distribución espacial de los recursos florales (^{Parra-Tabla et al., 2017}). Por esta razón, resulta muy importante caracterizar las redes planta-polinizador en un mayor número de cultivos y comunidades naturales.

3. Uso de pesticidas. Otro de los factores asociados a la pérdida de polinizadores y que puede tener un efecto negativo sobre la polinización es la utilización de pesticidas. La aplicación de estos productos tiene como objetivo defender a las plantas de sus enemigos naturales y con ello evitar los daños potenciales que reducen el rendimiento de los cultivos. Sin embargo, su uso ha sido muy criticado pues además de que contaminan el suelo, el aire y el agua, no son específicos, es decir, pueden provocar el envenenamiento y/o la muerte de insectos que interactúan con las plantas de forma no antagónica, como es el caso de los polinizadores (^{Pisa et al., 2015}). Diversos estudios han analizado la toxicidad de estos productos y su efecto sobre las poblaciones de abejas, y señalan a los pesticidas sistémicos, principalmente los neonicotinoides (^{Van der Sluijs et al., 2013}), como una de las causas más importantes del colapso mundial en las colmenas de abejas en las últimas décadas (^{Van Lexmond et al., 2015}). Esta conclusión se basa en un conjunto de evidencias como la contaminación de las colmenas cercanas a los cultivos con residuos de pesticidas; una relación positiva entre el uso de pesticidas y alteraciones en el aprendizaje y el comportamiento de las abejas y una reducción importante en su supervivencia (^{Hladik et al., 2016}; ^{Mullin et al., 2010}). Así, el uso de pesticidas podría tener consecuencias indirectas sobre la producción de frutos y semillas, si hubiera una disminución en la frecuencia de visitas o la cantidad de polen transferido por visita de los polinizadores afectados. Sin embargo, hasta el momento existe muy poca evidencia que lo sustente. Uno de los pocos estudios publicados al respecto mostró que árboles de manzana polinizados por colonias de Bombus expuestas a pesticidas produjeron frutos con menos semillas como consecuencia de una baja transferencia de polen (^{Stanley et al., 2015}).

Un aspecto preocupante es que en México se han autorizado 183 ingredientes activos de plaguicidas altamente peligrosos (140 de los cuales ya fueron prohibidos en otros países) y se sabe que 82 (el 44.81%) son muy tóxicos para las abejas (^{Bejarano, 2017}). A pesar del grave riesgo ecológico que esto representa, es notoria la falta de estudios que evalúen el efecto de los pesticidas en las poblaciones de polinizadores introducidos y nativos en el país, y cómo podrían estar afectando la polinización de plantas cultivadas, por lo que, se recomienda el desarrollo de más trabajos en esta dirección. Finalmente, es importante promover el uso de productos de menor toxicidad o más rápida degradación (^{Dayan et al., 2009}; ^{Dubey et al., 2010}) que aminoren los efectos potenciales sobre las poblaciones de polinizadores nativos.

4. Cambio climático. La ocurrencia de la polinización requiere de la sincronía entre el ciclo de vida de los polinizadores y la temporada de floración de las especies a las que visitan, lo cual asume la coexistencia espacio-temporal de las especies involucradas (^{Schweiger et al., 2010}). Por lo tanto, el incremento en la temperatura como resultado del calentamiento global puede representar una amenaza para la polinización no solo al afectar el comportamiento y la sobrevivencia de los polinizadores que forrajean a determinada hora del día y en ciertos periodos del año, sino también porque puede alterar el inicio o la duración de la temporada de floración de las plantas con las que interactúan (^{Gordo y Sanz, 2005}; ^{Hegland et al., 2009}). Algunos estudios han analizado el efecto del incremento en la temperatura ambiental sobre la abundancia, la distribución y la actividad de algunos polinizadores, principalmente abejas y mariposas (^{Kjøhl et al., 2011}). Aunque se esperaría que el incremento en la temperatura afectara diferencialmente a los polinizadores de ambientes tropicales y templados, ya que estos últimos tendrían una mayor tolerancia térmica que podría optimizar su desempeño a más altas temperaturas (^{Deutsch et al., 2008}; ^{Forrest, 2017}); todavía hay poca información al respecto. Una de las evidencias más claras hasta el momento es la emergencia temprana de las mariposas, así como su desplazamiento hacia los polos y mayores altitudes en Norteamérica y Europa en respuesta al incremento de la temperatura en las últimas décadas (^{Gordo y Sanz, 2005}, ²⁰⁰⁶; ^{Parmesan, 2007}). Sin embargo, hacen falta más estudios empíricos que evalúen estas respuestas en distintas especies de polinizadores, principalmente en ecosistemas tropicales. Para ello será muy importante contar con registros de la abundancia estacional de las poblaciones de polinizadores a lo largo del tiempo.

Entre las herramientas no empíricas utilizadas en los últimos años para predecir los impactos potenciales del cambio climático en los polinizadores y los cultivos se encuentran los modelos de distribución. La predicción general de estos modelos es que el calentamiento global afectará la distribución espacial de las especies involucradas en la interacción planta-polinizador al modificar el paisaje agrícola. Un ejemplo es la proyección climática del Panel Intergubernamental de Cambio Climático (^{IPCC, 2014}) al año 2050. Ésta predice que la abundancia global de algunas especies de polinizadores podría incrementarse y la de otras, disminuir y que la actividad estacional de muchas especies podría modificarse afectando los ciclos de vida y las interacciones planta-polinizador. Otros trabajos que han modelado las distribuciones potenciales de cultivos particulares en escalas menores han detectado patrones similares. Por ejemplo, para el 2050, ^{Imbach et al. (2017)} predicen pérdidas importantes de áreas idóneas para el cultivo de café en Latinoamérica, asociadas al incremento en la temperatura que afectarían la diversidad de abejas que polinizan este cultivo. En México, para el mismo año Quesada et al. (datos no publicados) predicen una disminución en el área potencial para el cultivo de 118 especies de plantas comestibles polinizadas por animales y una reducción en la distribución de 28 especies de polinizadores. En contraste, el área disponible para el cultivo de 54 especies podría incrementarse, así como la distribución de 20 especies de polinizadores. ^{Elias et al. (2017)} predicen que para el 2100 el cambio climático impactará negativamente varias especies de polinizadores asociadas al cultivo de tomate en Brasil. Si bien este tipo de modelos nos permiten vislumbrar los efectos del cambio climático en la polinización de cultivos particulares, es difícil establecer generalizaciones pues la respuesta de las plantas y los polinizadores al calentamiento global dependerá de: 1) las características y la capacidad de adaptación de las especies involucradas, 2) las condiciones abióticas en que se dan los cultivos, y 3) la escala en que ocurren las interacciones.

Existen todavía muchas brechas que explorar acerca de los impactos del cambio climático en los polinizadores y la polinización de cultivos. Aunque la evidencia ha demostrado un efecto del incremento en la temperatura sobre la abundancia y el comportamiento de los polinizadores y sobre la fenología floral de muchas especies, esto no necesariamente implica que exista un impacto sobre la interacción planta-polinizador, y de este tema, se sabe muy poco, particularmente en México. Además, es importante considerar que el cambio climático puede afectar a los polinizadores de manera indirecta a través de su impacto sobre otros factores como la proliferación de especies invasoras, la transmisión de enfermedades, la destrucción del hábitat, la pérdida de recursos florales, entre otros; por lo tanto, estudios futuros deberán analizar el efecto conjunto de estos factores.

Propuestas y conclusiones

Los ejemplos que hemos presentado en esta nota muestran cómo los riesgos actuales que enfrentan los polinizadores pueden llegar a comprometer los beneficios de la polinización como servicio ecosistémico al afectar la producción de frutos y semillas de las plantas cultivadas y silvestres. A partir de la evidencia discutida y de la poca información que todavía se tiene sobre algunos temas, a continuación sugerimos algunas líneas de investigación que contribuirían con información valiosa al estudio de esta problemática: a) dado que existe un sesgo considerable en las especies de polinizadores que han sido estudiadas, subrayamos la necesidad de desarrollar más estudios enfocados en caracterizar la abundancia y la diversidad de polinizadores nativos asociados a plantas cultivadas y silvestres, principalmente en regiones tropicales. Además, se requiere evaluar la eficiencia en la producción de frutos y semillas en especies cultivadas y silvestres, considerando la abundancia y la frecuencia de visitas de los polinizadores nativos respecto a los introducidos; b) se sugiere caracterizar, a largo plazo, la fenología estacional de polinizadores nativos y no nativos, así como la fenología floral de las especies que polinizan en diversas comunidades vegetales. El análisis de esta información nos permitirá entender mejor la relación entre el deterioro ambiental y los cambios en la sincronía de las plantas y sus polinizadores, así como la disponibilidad aproximada de recursos florales en las comunidades; c) es importante contar con una caracterización cualitativa y cuantitativa de los pesticidas que están siendo utilizados en diversos cultivos polinizados por animales en el país, tomando en cuenta que muchos de los compuestos activos han sido reportados como nocivos para las abejas. Un aspecto a evaluar es si el uso de pesticidas sistémicos afecta la composición química de los atributos florales de atracción y recompensa (aroma, néctar y polen) y en consecuencia, la percepción y las preferencias de los polinizadores; d) se deben promover los sistemas de cultivo que mantengan la diversidad y la abundancia de polinizadores nativos y aseguren su conectividad con hábitats naturales. En particular, se sugiere trabajar en planes de manejo que mantengan y/o incrementen el número de especies en floración en los márgenes de los cultivos, o al interior de los jardines o huertos familiares cercanos a los cultivos (^{Gill et al., 2016}; ^{Motzke et al., 2016}). Esto aseguraría los sitios de anidamiento y forrajeo para los polinizadores, ayudando a preservar su diversidad y abundancia, y maximizando la producción de frutos y semillas. Además, se debe difundir el valor de los jardines y huertos familiares como reservorios de diversidad biológica que aseguran un aprovechamiento sustentable de la polinización (^{Fukase y Simons, 2016}; ^{Kaluza et al., 2016}); e) se sugiere caracterizar experimentalmente la relación de las diversas variables asociadas al cambio climático (como son temperatura, precipitación, humedad del suelo, CO₂, etc.) y el comportamiento de forrajeo de los polinizadores nativos, principalmente en regiones tropicales. Asimismo, se debe analizar la relación entre estas variables y las señales de atracción percibidas por los polinizadores (aroma y néctar), así como su efecto sobre la interacción polen-estigma, y en consecuencia, sobre la fecundidad de las plantas; f) es importante apoyar el manejo comercial de polinizadores nativos en el país como una estrategia que ayudaría a preservar la interacción de las plantas con sus polinizadores naturales; g) se deberán proponer estrategias de conservación que protejan el hábitat natural de los polinizadores y de las especies que polinizan. Para ello, será de gran utilidad modelar el impacto potencial de los factores asociados al deterioro ambiental sobre el mantenimiento de las interacciones planta-animal en distintas comunidades vegetales, regiones y escalas. Esta información será fundamental para sugerir sitios prioritarios de conservación.