Introducción

En México la superficie total del bosque tropical subcaducifolio (BTSc) representa aproximadamente el 4% del territorio nacional distribuyéndose en la vertiente del Pacífico mexicano asociado al bosque tropical caducifolio (BTC) (^{Rzendowski, 1988}). El BTSc se ubica en valles amplios asociados a ríos, donde menos de la mitad de los árboles pierden sus hojas durante la época de secas. El BTSc tiene alrededor de 15 m de altura, aunque algunos árboles alcanzan entre 20 a 30 m, formando un dosel uniforme (^{Rzendowski, 1988}); las especies arbóreas características son Astronium graveolens, Brosimum alicastrum, Bursera arborea, Coccoloba barbadensis, Couepia polyndra, Cynometra oaxacana y Ficus inipida (^{Durán et al., 2002}). Por otro lado, en el sotobosque los árboles y arbustos miden menos de 4 o 5 metros de altura, donde destacan Acalypha cincta, A. schiedeana, Annona palmeri, Capparis verrucosa, Iresine interrupta, Piper spp. Las herbáceas en general son escasas y están dominadas por Dorstenia drakena, Justicia spp. y Pseuderanthemum alatum (^{Durán et al., 2002}).

Se ha documentado la entomofauna mexicana en la vertiente del Pacífico (^{Llorente y Morrone, 2002}) donde se distribuye el BTC y el BTSc, encontrando 16,646 especies de insectos que corresponden al 52% de los registrados en México. Los órdenes mejor representados son Coleoptera e Hymenoptera, sin embargo, la riqueza de insectos presente en el BTC y BTSc es poco conocida, debido a que los estudios han sido exclusivamente locales (^{Deloya y Morón, 1994}; Morón et al., 1988; ^{Toledo et al., 2002}; ^{Zaragoza-Caballero et al., 2003}).

Existen estudios sobre las comunidades de insectos asociados con el BTC y BTSc en localidades del Pacífico mexicano enfocados en conocer la diversidad y patrones de distribución de algunos grupos taxonómicos como Odonata, Coleoptera, Diptera (Syrphidae), Trichoptera e Hymenoptera (Apoidea), Heteroptera (Pentatomidae y Lygaeidae) (^{García-Aldrete y Ayala, 2004}; ^{Gaston et al., 1996}; ^{González-Soriano et al., 2008}, ²⁰⁰⁹; ^{Noguera et al., 2002}, ²⁰¹²; ^{Pescador-Rubio et al., 2002}; ^{Zaragoza-Caballero y Ramírez-García 2009}; ^{Zaragoza-Caballero et al., 2003}, ²⁰¹⁰). Una parte considerable de los estudios de artrópodos de México se ha desarrollado en la región de Chamela, Jalisco, donde se han registrado alrededor de 2,200 especies de artrópodos, aunque dista mucho del número real de especies presentes en esta región (^{García-Aldrete y Ayala, 2004}; ^{Rodríguez-Palafox y Corona, 2002}). Particularmente, en ésta se han estudiado ampliamente sólo 14 familias de Coleoptera (^{Pescador-Rubio et al., 2002}), entre las que destacan Cerambycidae (^{Chemsak y Noguera, 1993}), Scarabaeidae (^{Morón et al., 1988}), Chysomelidae (^{Noguera, 1988}), Curculionidae (Scolininae) (^{Equihua y Atkinson, 1986}) y Lampyridae (^{Zaragoza-Caballero, 2004}); el resto de familias reportadas, solo han sido abordadas de manera superficial. Sin embargo, en ninguno de estos grupos se ha descrito la distribución vertical de los insectos entre los estratos de la vegetación.

La distribución vertical representa la estratificación de los organismos a lo largo de un plano vertical y está marcada en función del sistema de estudio (especies de plantas en un bosque, microartrópodos en el suelo, plancton dentro de un lago, etc.) (^{Basset et al., 2003}). Se ha observado que existe una baja similitud en gradientes verticales entre la entomofauna del sotobosque y la del dosel, lo que sugiere una posible diferencia en la disponibilidad de los recursos, lo cual influye en la distribución vertical de las especies (^{Boiteau et al., 1999}; ^{Charles y Basset, 2005}; ^{Chung, 2004}; ^{Deloya y Ordóñez-Reséndiz, 2008}; ^{Kato et al., 1995}; ^{Maguire et al., 2014}; ^{Su y Woods, 2001}; ^{Sutton y Hudson, 1980}; ^{Sutton et al., 1983}; ^{Ulyshen y Hanula, 2007}).

Por el valor ecológico que el orden Coleoptera representa en los ecosistemas tropicales asociado a características como su amplio espectro alimenticio y su alto número de individuos, relacionadas con las características de la vegetación en el BTSc, es de esperarse que existan diferencias en la distribución vertical de los escarabajos en este tipo de bosque. Por ello, el propósito del presente trabajo, es evaluar las diversidades alfa y las diferencias en la composición de morfoespecies (diversidad beta) de escarabajos en 2 estratos (dosel y sotobosque) del BTSc de Chamela. Dado que tanto el dosel como el sotobosque son estructuralmente complejos y ambos pueden ofrecer recursos diferentes a los coleópteros, se espera que no haya diferencia en su riqueza, abundancia y diversidad alfa, pero sí en la composición de morfoespecies entre estratos (diversidad beta).

Materiales y métodos

El área de estudio se localiza dentro de la Estación de Biología Chamela (EBCh) del Instituto de Biología de la UNAM, la cual contribuye con 3,339 hectáreas a la Reserva de la Biosfera Chamela-Cuixmala (^{García-Aldrete y Ayala, 2004}). Se encuentra dentro de la zona intertropical del hemisferio norte, localizada en la costa del Pacífico mexicano, cercana a la población de Chamela, en el estado de Jalisco, México (^{García-Oliva et al., 2002}). En la EBCh, el tipo de vegetación predominante es el BTC y también se observa la presencia del BTSc cerca de causes mayores como el río Chamela.

El muestreo se realizó en 2 sitios con BTSc, separados entre sí aproximadamente por 2.54 km medidos en línea recta. En cada sitio se instalaron 6 trampas de intercepción de vuelo distribuidas en 3 puntos (Fig. 1a). En cada punto de muestreo se colocó una trampa en el dosel (entre 9 y 12 m de alto) y una en el sotobosque (a un metro de altura). La distancia mínima entre los puntos de muestreo de un mismo sitio fue de 120 m.

Figura 1 a) Posición de las trampas en el dosel y sotobosque del bosque tropical subcaducifolio de la Estación de Biología Chamela, en Jalisco, México y b) trampas de intercepción de vuelo utilizadas para recolectar escarabajos. 

Las trampas permanecieron activas durante 7 días por mes, por un periodo de 24 meses entre noviembre del 2012 y octubre del 2014, conjuntando un esfuerzo de muestreo total de 3,864 horas/trampa, coincidiendo t 3 días antes y 3 días después con la fase de luna nueva. Las trampas consistieron en 2 paneles de plástico transparente perpendiculares entre sí, protegidas por un techo y con un cono, en la parte inferior un colector (Fig. 1b) en el cual se colocaron 500 ml de una mezcla de agua, alcohol y sal de grano para la conservación de los ejemplares durante el muestreo. El material recolectado en las trampas de intercepción de vuelo se filtró y se conservó en frascos con alcohol al 70%. Una parte representativa del material se montó para su preservación en seco; el resto permanece en alcohol al 70%. Para la determinación taxonómica se siguió la clasificación de ^{Bouchard et al. (2011)}, todo el material recolectado (tanto el montado como el preservado en alcohol) se depositó en la Colección Nacional de Insectos del Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México (CNIN-IBUNAM).

Se calculó la completitud de los inventarios mediante la cobertura de la muestra (Cm) cuyos valores tienen un rango de 0-1 expresado en porcentaje, este mide la proporción del número total de individuos en la comunidad que pertenecen a las especies representadas en la muestra (^{Chao y Jost, 2012}). También se realizaron curvas de extrapolación de especies usando como unidad de esfuerzo el número de individuos del muestreo (^{Pineda y Moreno, 2015}). La comparación de los valores de riqueza específica se realizó estandarizando a un mismo número de individuos. Para ello, en este trabajo se tomó la alternativa propuesta por ^{Colwell et al. (2012)}, la cual permite extrapolar, mediante métodos no paramétricos, las curvas de acumulación más allá del esfuerzo de muestreo invertido en el estudio. Para la riqueza estandarizada a un mismo número de individuos se calcularon intervalos de confianza al 84%, que mimetizan de manera robusta pruebas estadísticas con un α = 0.05, y por lo tanto determinan si existe diferencia o no en la riqueza acumulada, dependiendo de si los intervalos se traslapan (^{MacGregor y Payton, 2013}). Para generar las curvas de acumulación de especies y extrapolación se utilizó el programa EstimateS v.9.1 (^{Colwell, 2013}).

La diversidad alfa se calculó como el número efectivo de especies con el exponencial del índice de Shannon (diversidad del orden 1 sensu ^{Jost, 2006}). Para medir las diferencias en la composición de especies (diversidad beta) entre los estratos (sotobosque y dosel), se utilizaron los índices de Bray-Curtis y de Jaccard, que utilizan información de abundancia y de presencia-ausencia, respectivamente (^{Villareal et al., 2004}). Para comparar visualmente las diferencias en la composición de especies entre los sitios se utilizó el método de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS). La comparación estadística de la composición de especies se realizó con un análisis de Anosim con el software PAST v. 2.17 (^{Hammer et al., 2001}).

Finalmente se identificaron las familias indicadoras de cada tipo de estrato (sotobosque y dosel) utilizando el índice de valor del indicador (IndVal) propuesto por ^{Dufrene y Legendre (1997)} con el software PC-ORD v. 4.0 (^{McCune y Mefford, 1999}).

Resultados

Se recolectaron 3,882 ejemplares del orden Coleoptera, que corresponden a 377 morfoespecies de 47 familias. Se observó una abundancia similar en ambos estratos, con 1,751 individuos que representan 40 familias en el dosel y 2,131 que representan 45 familias en el sotobosque. En cuanto al número de morfoespecies encontradas, dentro del dosel se reconocieron 265, de las cuales 133 fueron exclusivas, mientras 244 en el sotobosque y 124 fueron exclusivas.

En el dosel, las 3 familias más abundantes para cada ambiente (dosel/sotobosque) fueron: Curculionidae (507/939), Nitidulidae (502/375) y Bostrichidae (121/133). Las familias Elateridae, Dermestidae, Bostrichidae y Anthribidae no presentaron preferencia por algún tipo de estrato, ya que su abundancia se presentó de manera similar en ambos estratos. Las familias con un mayor número de morfoespecies dentro del dosel fueron: Curculionidae, Chrysomelidae, Elateridae, Scarabaeidae y Cleridae. Con respecto al sotobosque las familias más ricas fueron: Curculionidae, Elateridae, Staphylinidae y Scarabaeidae (Tabla 1).

La cobertura de muestra (completitud de los inventarios) para cada uno de los estratos fueron altas, desde 85% hasta 95% (Tabla 2). Las curvas de extrapolación de los 2 estratos de cada sitio estandarizadas a 1,470 individuos, mostraron que la mayor y la menor riqueza de especies correspondieron al sotobosque de los sitios de muestreo, mientras que el dosel tuvo valores de riqueza intermedios (Fig. 2). Al comparar los intervalos de confianza se observa que en un sitio hubo diferencias significativas en la riqueza de morfoespecies entre el dosel y el sotobosque, mientras que en otro sitio no hubo diferencias, pero la riqueza de ambos estratos fue mayor a la del primer sitio (Fig. 3).

Figura 2 Curvas de acumulación de morfoespecies de coleópteros, en función del número de individuos en los estratos y 2 sitios de bosque tropical subcaducifolio de la Estación de Biología Chamela, en Jalisco, México. Se grafican las curvas de acumulación con los datos recolectados en función de individuos (líneas continuas) y la extrapolación a 1,470 individuos (líneas discontinuas). 

Figura 3 Comparación de la riqueza de morfoespecies acumulada de coleópteros (extrapolación a 1,470 individuos) de los estratos por sitio de muestreo en el bosque tropical subcaducifolio de la Estación de Biología Chamela, en Jalisco, México. Se muestran los valores calculados de riqueza (puntos) y sus intervalos de confianza superior e inferior al 84% (barras de error). 

La mayor diversidad alfa se presentó en el sitio 2 con 52.19 especies efectivas en el dosel y 44. 26 en el sotobosque y la menor en el sitio 1 con 41 y 27 especies efectivas respectivamente.

Los índices de Bray-Curtis y de Jaccard utilizados en los análisis de NMDS, mostraron una agrupación de las muestras asociadas a cada estrato (Fig. 4). El Anosim refuerza los resultados ya que se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la composición de especies entre sitios y estratos verticales (Jaccard R = 0.7202, p < 0.001; Bray-Curtis R = 0.7402, p < 0.002).

Figura 4 Diferencia en la composición de morfoespecies entre muestras de distintos estratos y sitios de muestreo. a) NMSD con el índice de Bray-Curtis, valor de estrés: 0.1414, b) NMDS con el índice de Jaccard, valor de estrés: 0.2163. Los polígonos de colores unen las trampas de un mismo estrato (sotobosque y dosel). 

Las familias indicadoras para el dosel fueron Passandridae, Cleridae y Chrysomelidae y para el sotobosque fueron Histeridae, Curculionidae y Mordellidae (índice IndVal; Tabla 3).

Discusión

En el presente trabajo los resultados señalan que la abundancia y riqueza de especies del orden Coleoptera no muestran diferencias significativas entre los estratos, lo que resulta similar a lo observado en los bosques secos de Norte América (^{Preisser et al., 1998}; ^{Ulyshen y Hanula, 2007}). En contraste con esto, se ha detectado una mayor abundancia de Coleoptera en el sotobosque del bosque de coníferas (^{Nielsen, 1987}; ^{Vance et al., 2003}). En cambio, las selvas húmedas (^{Davis et al., 2011}; ^{Kato et al., 1995}; ^{Schroeder et al., 2009}; ^{Su y Woods, 2001}) y algunos bosques templados (^{Maguire et al., 2014}) presentan una mayor abundancia en el dosel, por lo que su presencia podría estar condicionada a la disponibilidad de recursos en diferentes tipos de vegetación. En estudios anteriores (^{Basset et al., 2003}; ^{Vulinec et al., 2007}) se ha comparado la abundancia y riqueza de insectos entre el dosel y el sotobosque en diversos tipos de vegetación, mostrando que muchos de estos grupos no se distribuyen por igual a lo largo del gradiente vertical.

Por otro lado, y de acuerdo con nuestra predicción, la composición de especies es distinta entre el dosel y el sotobosque, siendo el 32% de las especies exclusivas del sotobosque y el 35% del dosel (377 = 100%), lo cual concuerda con otros trabajos realizados en diferentes tipos de vegetación, como selvas tropicales y bosques secos que reportan diferencias en la composición de especies entre estratos (^{Davis et al., 2011}; ^{Kato et al., 1995}; ^{Maguire et al., 2014}; ^{Schroeder et al., 2009}; ^{Su y Woods, 2001}). En las selvas tropicales la mayoría de las especies se encuentran en el dosel y juegan un papel importante en la conformación de la biodiversidad global (^{Davis et al., 2011}; ^{Ulyshen y Hanula, 2007}). Sin embargo, existe un continuo de opciones de diversificación de nicho vertical desde la tierra hasta el dosel (^{Davis et al., 2011}).

Algunas observaciones consideran que las condiciones climáticas en el dosel son mucho más variables, incluso durante períodos cortos de tiempo, en comparación con las condiciones climáticas que están cerca del suelo del bosque (^{Shaw, 2004}). Otras características como la exposición a la luz, la temperatura y la velocidad del viento disminuyen de manera constante desde las copas de los árboles al suelo, mientras que la humedad exhibe el patrón opuesto (^{Parker, 1995}; ^{Tal et al., 2008}), afectando así la distribución vertical de las especies ya que no todas pueden soportar alguna u otra condición presente en cada uno de los estratos. Sin embargo, se ha observado que las fluctuaciones del clima son más moderadas en las cavidades de los árboles y otros hábitats protegidos por el dosel (^{Ulyshen, 2011}), por lo que se puede suponer que a pesar de la variación climática del dosel del BTSc, éste podría proporcionar, aún en época de secas, las condiciones favorables para algunas familias como: Scarabaeidae, Trogositidae, Cleridae, Passandridae y Chrysomelidae.

La alta diversidad beta encontrada también es congruente con los hábitos de vida de algunas familias de coleópteros asociados a su distribución vertical, como la alimentación y reproducción, así como también las interacciones que presentan, como la depredación y la competencia (^{Ulyshen, 2011}). Por ejemplo, las familias Staphylinidae y Curculionidae, presentes en el sotobosque del BTSc, se han reportado en estudios similares de distribución vertical en el mismo estrato de selva tropical (^{Kato et al., 1995}) y de bosque caducifolio templado (^{Ulyshen y Hanula, 2007}). Esto quizás se deba a que la humedad encontrada en el sotobosque puede ser mayor a la del dosel ya que la familia Staphylinidae se encuentra preferentemente en hábitats con mayor humedad, además el sotobosque también le proporciona a esta familia recursos para su alimentación (^{Navarrete-Heredia et al., 2002}). En el caso de la familia Curculionidae, la mayoría de los ejemplares capturados son descortezadores, los cuales se asocian principalmente con los procesos de descomposición debido a que la mayoría se establecen en plantas muertas o moribundas (^{Equihua y Burgos, 2002}).

En el dosel del BTSc se detectaron 3 familias indicadoras: Chrysomelidae, Passandridae y Cleridae. En el caso de la familia Chrysomelidae, posiblemente se deba a que en el BTSc, aun en la época de secas, no todas las especies de plantas pierden sus hojas, por lo que proporcionan recursos nutricionales para completar su ciclo de vida, el cual lo pasan en mayor parte en las hojas actuando como herbívoros defoliadores específicos, asociados frecuentemente a uno o más hospederos (^{Burgos-Solorio y Anaya-Rosales, 2004}; ^{Ordóñez-Reséndiz et al., 2014}). Por otro lado, las larvas de la familia Passandridae parecen ser exclusivamente ectoparásitos de insectos que habitan en la madera, como Scolitidae e himenópteros (^{Burckhardt y Ślipiński, 2010}), y especialmente de pupas de Cerambycidae, sin embargo, los hábitos alimenticios de los adultos son desconocidos (^{Thomas, 2002}).De la misma forma, la mayoría de los miembros de la familia Cleridae están asociados a plantas leñosas encontrándose sobre o debajo de la corteza (^{Opitz, 2012}), son depredadores de diversas especies de insectos xilófagos (Bostrichidae, Anobidae, Scolitidae, Buprestidae, Cerambycidae), por lo que actúan como importantes reguladores de sus poblaciones (^{Luna-Murillo y Obregón, 2014}).

En el sotobosque del BTSc se detectó a Histeridae, Mordellidae y Curculionidae como familias indicadoras, esto puede deberse a las funciones ecológicas que desempeña cada familia. En el caso de Histeridae sus nichos ecológicos se encuentran en madrigueras de mamíferos, asociados a hormigas Ecitoninae, en galerías de troncos y debajo de corteza (^{Navarrete-Heredia y González Estrada, 2003}) siendo sus especies principalmente depredadoras (^{Naranjo-López y Navarrete-Heredia, 2011}). Los adultos de la familia Mordellidae se encuentran en árboles muertos o semimuertos, pero principalmente en las flores, que a cambio de alimento efectúan el procesos de polinización (^{Liljeblad, 1945}; ^{Viejo-Montesinos y Ornosa-Gallego, 1997}), por otro lado, sus larvas viven en árboles muerto siendo algunas de ellas carnívoras, alimentándose de larvas de lepidópteros y dípteros (^{Liljeblad, 1945}). Finalmente, las especies de la familia Curculionidae se alimentan fundamentalmente de tejidos de plantas angiospermas, desde la raíz hasta las semillas, sin embargo varias especies de plantas dependen de esta familia para su polinización (^{Morrone, 2014}).

Los estudios sobre patrones de distribución vertical de los artrópodos revelan comunidades muy estratificadas (^{Kato et al., 1995}), y este trabajo no es la excepción, debido a que la diversidad beta muestra diferencias significativas, en la composición de especies del BTCs en un gradiente de distribución vertical, donde este gradiente está conformado al menos por 2 comunidades distintas. Estos patrones pueden estar determinados por múltiples factores que actúan simultáneamente, tales como el tiempo, estructura del bosque, composición de la comunidad vegetal, gradientes climáticos, disponibilidad de recursos, interacciones inter-específicas y habilidades de dispersión (^{Ulyshen, 2011}; ^{Vulinec et al., 2007}).

El tiempo es una de las mayores fuentes de variabilidad en la distribución vertical. En primer lugar el dosel forestal se vuelve cada vez más complejo estructuralmente a medida que avanza la sucesión de árboles con la edad (^{Ulyshe, 2011}). De esta forma el dosel de bosques viejos contiene una mayor variedad de hábitats y recursos que los de bosques jóvenes (^{Brokaw y Lent, 1999}). En segundo lugar, los cambios estacionales característicos de los bosques tropicales como son el BTSc y BTC son más drásticos que en cualquier otro tipo de bosque (^{Trejo y Dirzo, 2002}), con posibles implicaciones importantes para la distribución vertical de los artrópodos, otros estudios en el BTCs de Chamela podrían evaluar el efecto de la estacionalidad en la diversidad alfa y beta de insectos en los estratos del BTSc.

En este estudio, no detectamos diferencias claras en la riqueza, abundancia y diversidad alfa de coleópteros, pero sí diferencias en la composición de morfoespecies entre estratos, posiblemente relacionadas con la variación de nichos ecológicos que ambos estratos ofrecen a los coleópteros. Además, por la importancia ecológica y de servicios ambientales que los coleópteros ofrecen en los ecosistemas tropicales, nuestros resultados pueden ser la base para futuros estudios de familias de escarabajos que no habían sido analizadas, estos resultados describen por primera vez la distribución vertical de los coleópteros en un BTSc de la costa del Pacífico mexicano, y contribuyen a describir los patrones ecológicos del grupo en este ecosistema altamente diverso.