Introducción

Los humedales son ecosistemas donde el exceso de agua es el factor dominante (^{Keddy, 2010}). En el presente estudio se consideran humedales a las áreas y lagos permanente o temporalmente inundadas, incluyendo a las zonas pantanosas y manantiales. Específicamente nos centramos en los humedales dulceacuícolas presentes en altitudes superiores a los 2,000 m snm, en el municipio de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas. Por la elevación a la que se encuentran se los define como humedales de montaña (^{COP, 2002}). Los humedales estudiados se pueden considerar como formaciones (o comunidades vegetales) dominadas por los géneros Typha y Phragmites (^{Lot et al., 2015}; ^{Rzedowski, 2006}), aunque también existen áreas con plantas herbáceas donde estos géneros están ausentes.

Estos humedales de montaña brindan numerosos servicios ambientales, especialmente asociados a la provisión de agua a la ciudad de San Cristóbal de Las Casas y a las comunidades campesinas vecinas. Además, son áreas sagradas para los habitantes de la zona. A pesar de ello, solo restan 408 ha con humedales y éstas se encuentran severamente amenazadas por los procesos desordenados de urbanización y las actividades agropecuarias y mineras que están desecando, rellenado y contaminado humedales, suelos y cuerpos de agua en general (^{Chediack et al., 2015}). Uno de los principales problemas asociados a la urbanización es una alta contaminación hídrica de los arroyos y canales por la falta de tratamiento adecuado de las aguas residuales y de los residuos en general (^{Bencala et al., 2006}). También existe una contaminación natural debido a la geoquímica del suelo, la cual comprende elevados niveles de manganeso y selenio que superan los niveles establecidos por las normas mexicanas (^{Chediack, 2018}).

^{Rzedowski (1991)} estimó para México alrededor de 1,000 especies de plantas acuáticas y subacuáticas. Más reciente, ^{Mora-Olivo et al. (2015)} listan 1,344 especies que componen la flora de los humedales para todo el país. Hasta el momento, los estudios sobre hidrófitas de Chiapas se han centrado solo en algunos grupos de plantas, por ejemplo ^{Mora-Olivo et al. (2013)} reconocen 111 especies acuáticas estrictas vasculares; ^{Lot et al. (2013)} se restringen a las monocotiledóneas acuáticas estrictas y subacuáticas (pero excluyen palmas y bambúes) y ^{Lot y Ramírez-García (2013)} estudiaron solo angiospermas acuáticas estrictas. Como sugieren ^{Lot et al. (2013)}, la vegetación de un humedal incluye además de las plantas acuáticas, otras formas de vida como epífitas, lianas, trepadoras, parásitas, arbustos y árboles que no corresponden a la vegetación acuática y subacuática estricta, pero que acompañan a las hidrófitas en diversas asociaciones y hábitats que existen en los humedales. La integridad estructural y funcional de estos ecosistemas depende de saber reconocer todas las plantas que habitan los humedales, tanto las acuáticas como las terrestres que toleran una temporada de inundación y que forman parte de las interrelaciones bióticas que se presentan en estos ambientes. El conocimiento de esta riqueza y tipo de especies que habitan los humedales en la región es fundamental para encarar estudios sobre la dinámica de los ambientes frente a procesos antrópicos, y sobre estrategias de conservación y rehabilitación de estos valiosos ambientes.

Los objetivos de este estudio son: 1) describir la composición específica de la flora vascular de macrófitos presente en diferentes tipos de humedales de montaña del municipio de San Cristóbal de Las Casas, la que en conjunto con la de otras zonas de Chiapas, permitirá aumentar el conocimiento que se posee de la flora a nivel estatal; 2) considerar el estado de conservación y distribución de las especies registradas, tanto de las nativas como exóticas; 3) comparar la riqueza específica actual con la registrada históricamente ya que debido a los cambios ambientales locales y globales, se espera que exista un cambio en la composición y riqueza de especies a lo largo del tiempo.

Materiales y métodos

El área de estudio comprende la cuenca del valle de Jovel en el municipio de San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México. La precipitación media anual es de 1,114 mm concentrándose entre los meses de mayo a octubre. La temperatura media anual es de 14.8 °C y entre diciembre y marzo pueden registrarse temperaturas bajo cero (^{SNM-Conagua, 2016}). El servicio geológico minero (https://www.sgm.gob.mx/GeoInfoMexGobMx/), indica las concentraciones de los elementos en el suelo presentes en este municipio, donde destacan las de manganeso (1,035 ppm) y selenio (900 ppm). La cantidad de selenio supera las concentraciones de referencia para suelos de uso agrícola, residencial o industrial indicado en la NOM-147-SEMARNAT/SSA1-2004 (^{Semarnat, 2004}). Según estudios de los laboratorios de análisis instrumental de ECOSUR, la concentración de manganeso en el agua en los humedales es de aproximadamente 335 ug/L, lo que es mayor a los 150 ug/L indicado como límite permisible en la NOM127-SSA (^{Secretaría de Salud, 2000}).

El municipio de San Cristóbal de Las Casas se localiza en la porción central de la región de Los Altos de Chiapas. ^{Rojas-García y Vidal-Rodríguez (2008)} indican que por la naturaleza cárstica de la zona, el agua se infiltra en el subsuelo y un porcentaje escurre sobre la superficie a manera de pequeños arroyos, casi siempre temporales o con fluctuaciones batimétricas importantes. Los embalses naturales generalmente son cuerpos de agua pequeños, la mayoría corresponden a dolinas en donde se almacena agua de las lluvias y de escurrimientos. Algunos poseen resumideros visibles por donde el agua se incorpora al manto freático. Otro tipo de humedales son los del sistema lacustre, que corresponden a pequeños lagos de valle, poco profundos y permanentes (^{Rojas García y Vidal Rodríguez, 2008}). Al igual que las dolinas, estos lagos también se forman por los escurrimientos superficiales durante la época de lluvias, aunque tienden a reducir su diámetro y profundidad durante el estiaje. Tanto los arroyos como las lagunas pueden alimentarse de manantiales por donde aflora el agua subterránea, formando en algunos casos áreas pantanosas.

El estudio se realizó en 4 humedales (Tabla 1). El primer sitio se ubica en la reserva privada El Encuentro que presenta un humedal compuesto por una laguna temporal rodeada de bosque de pino-encino. El segundo, es un arroyo sin nombre que se desborda formando un área pantanosa en la Zona Sujeta a Conservación Ecológica de Rancho Nuevo, administrada por la Secretaría de la Defensa Nacional. El humedal se encuentra rodeado de bosque de pino. Aguas arriba del arroyo, existía una planta de tratamiento de aguas residuales, la cual no opera en la actualidad, por lo que hay un alto nivel de contaminación. Los otros 2 humedales reciben agua de manantiales y de ríos que han sido canalizados al atravesar la zona urbana de San Cristóbal de Las Casas. En ambos humedales se encuentran pantanos y esteros permanentemente inundados y áreas anegadas temporalmente. En el humedal de La Kisst está la laguna permanente denominada Chapultepec.

Para conocer la vegetación actual en los humedales se realizaron muestreos sistemáticos y ad libitum en cada uno de los sitios nombrados. Los muestreos sistemáticos consistieron en parcelas de 1 m², ubicadas sistemáticamente cada 20 m, con rumbo elegido al azar. Esto se realizó en cada uno de los distintos tipos de vegetación que se observaban a simple vista, incluyendo áreas inundadas y las que tienen esta condición temporalmente. El número de parcelas por cada sitio dependió de la superficie del humedal y la relación asintótica entre el número de especies acumulado y el número de parcelas. En cada parcela se registró si había signos de alteración antrópica como contaminación hídrica (espuma, olor, etc.) o de suelo (como escombros, basura o estiércol). Dentro de las parcelas también se registraron todas las especies vegetales presentes. La especies se clasificaron en hidrófitas y terrestres. Las especies acuáticas o hidrófitas según ^{Lot et al. (2015)}, comprenden a las acuáticas, subacuáticas y tolerantes. Las terrestres se distinguen porque son más frecuentes y poseen una mayor tasa de crecimiento poblacional en áreas que no son humedales, pero que pueden resistir un período de tiempo en suelos inundados. La clasificación de una especie en terrestre o acuática puede variar en diferentes zonas de la distribución de la misma. Por ejemplo, Daucus montanus Humb. y Bonpl. ex Schult. (Apiaceae) se comporta como terrestre en las laderas húmedas, pero en ambientes más secos se la encuentra casi exclusivamente asociada a arroyos y áreas inundadas (Chediack, obs pers.; ^{Vibrans, 2010}). Aquellas plantas que no pudieron ser identificadas en el campo, fueron recolectadas y herborizadas para su posterior identificación taxonómica. Para este propósito se consultaron varias fuentes bibliográficas y los ejemplares fueron cotejados por comparación con ejemplares del herbario (ECOSUR-SC). Además se consultó a A. Lot Helgueras, S. González Elizondo y M. Olvera García para la identificación de especies de las familias Lemnaceae, Cyperaceae y Lentibulariaceae respectivamente. Se utilizó “The Taxonomic Name Resolution Service. iPlant Collaborative. Version 4.0” (http://tnrs.iplantcollaborative.org) para resolver los conflictos encontrados en la nomenclatura utilizada al designar las especies.

Para conocer la distribución de las especies y determinar si son nativas, endémicas o no del país o el estado de Chiapas, o exóticas en México, se consultaron las bases de datos ^TROPICOS (www.tropicos.org), EncicloVida de Conabio (www.enciclovida.mx), Malezas de México de Conabio (www.conabio.gob.mx/malezasdemexico/2inicio/home-malezas-mexico.htm), colección de MEXU disponible en el portal de datos abiertos de la UNAM (https://datosabiertos.unam.mx/biodiversidad/) y numerosas referencias bibliográficas (^{Breedlove, 1986}; ^{Conabio, 2018}; ^{Lot et al., 1999}, ²⁰¹³, 2015; ^{Mora-Olivo et al., 2013}, ^{Villaseñor, 2016}). El estado de conservación de cada especie se obtuvo de la Lista Roja (www.iucnredlist.org) y de la lista de especies en riesgo presentes en la Norma Oficial Mexicana NOM- 059 (^{Semarnat, 2010}). Finalmente se comparó la lista de especies monocotiledóneas registradas con las citadas para Chiapas y que habitan por arriba de los 2,000 m snm presentes en el libro de plantas acuáticas mexicanas (^{Lot et al., 2013}). Lamentablemente, no hemos encontrado una recopilación de las especies de dicotiledóneas y de pteridofitas para el estado Chiapas que pueda utilizarse con el mismo fin.

Resultados

En todos los humedales se detectó influencia humana. En Rancho Nuevo se observó pastoreo de caballos y contaminación hídrica derivado de desagües de una unidad habitacional cercana. El humedal María Eugenia contiene agua contaminada en los canales, áreas con pastoreo vacuno, una pequeña área que fue recientemente incendiada, y en la periferia se observaron minas de piedra y grava. Sin embargo, en la parte central del humedal, alejada de la influencia humana, donde hay manantiales con tulares y carrizales, se observa mayor estado de conservación. En el humedal La Kisst se observa una situación similar con contaminación hídrica en los canales que ingresan al humedal. La zona central de La Kisst, con manantiales y áreas pantanosas, alejadas del borde que colinda con la ciudad, presenta un mayor estado de conservación. El humedal de El Encuentro, al estar rodeado de bosque y recibir solo agua de lluvia durante el verano, es el que presenta menor impacto antrópico, el cual se reduce a la presencia de personas que realizan ecoturismo.

En el Apéndice se presenta para cada especie el humedal en el que se encontró, el estado de conservación, si es o no endémica de México o de Chiapas, si es un nuevo registro para el país o el estado, o si se amplía su rango de distribución. Se registraron 55 familias, las Cyperaceaeae, Asteraceae y Poaceae son las que presentan mayor número de especies con 13, 21 y 22 respectivamente. En total se registraron 151 especies, 63 son hidrófitas y el resto son terrestres. Para la mayoría de las especies encontradas la UICN no ha establecido su categoría de amenaza, solo 30 están catalogadas como de “preocupación menor” (^{UICN, 2016}). Tampoco hay alguna citada en la NOM- 059. Resalta que tampoco se ha evaluado el estado de conservación de las 5 especies endémicas de México: Selaginella finitima Mickel y Beitel (Selaginellaceae), Muhlenbergia subaristata Swallen (Poaceae), Spergularia mexicana Hemsl. (Caryophyllaceae), Sicyos microphyllus Kunth (Cucurbitaceae) y Stachys harleyana A. Pool (Lamiaceae) que es endémica también de Chiapas.

Se registraron 8 especies exóticas. Las exóticas acuáticas son: Eichhornia crassipes (Mart.) Solms., Hydrocotyle verticillata Thunb., Hydrocotyle ranunculoides L.f., y Egeria densa Planch. Las 2 últimas no habían sido registradas en Chiapas (Tropicos: http://www.tropicos.org/Name/1700823; http://www.tropicos.org/Name/16100033) y fueron observadas en áreas que presentaban signos de contaminación hídrica. H . verticillata y E . crassipes ya habían sido registradas en el estado (^{Conabio, 2018}) y solo se las encontró en el humedal de La Kisst, en canales con signos de contaminación. E. crassipes ha sido evaluada como invasora en México (^{Conabio, 2018}).

Las 4 exóticas terrestres son: Holcus lanatus L., es una especie terrestre que solo se registró en el humedal de María Eugenia donde es muy frecuente. Prunella vulgaris L. y Verbena litoralis Kunth son ruderales y algunos autores las consideran asilvestradas en Chiapas (^{Domínguez-Vázquez et al., 2002}) o probablemente sean nativas según ^{Vibrans (2009)}. Ligustrum lucidum W.T. Aiton presente en sitios que han sido rellenados o colmatados.

Las especies que no habían sido registradas en el estado de Chiapas, además de Egeria densa e Hydrocotyle ranunculoides mencionadas anteriormente son: Spergularia mexicana Hemsl., que fue observada en el humedal de La Kisst, es una especie acuática sumergida, endémica de México. Las bases de datos Tropicos (http://www.tropicos.org/Name/50154517), EncicloVida (^{Conabio, 2016}) y del Instituto de Biología, UNAM (^{UNIBIO, 2016}), no la reportan para Chiapas.

Wolffia columbiana Karsten: acuática estricta presente únicamente en la laguna de Chapultepec en el humedal de La Kisst. Esta no estaba citada para Chiapas (^{Lot et al. 2013}, ^{Villaseñor 2016}; Tropicos: http://www.tropicos.org/Name/18100018).

Muhlenbergia subaristata Swallen: especie endémica de México y que no había sido registrada en Chiapas (Tropicos: http://www.tropicos.org/Name/25537675, ^{Villaseñor, 2016}). Fue registrada en el humedal de La Kisst en el área que se encuentra en mejor estado de conservación.

Las especies que presentan un rango de distribución hacia mayores elevaciones de lo mencionado con anterioridad son: Cyperus articulatus L., a 2,000 m snm, había sido registrada hasta los 500 m snm (^{Diego-Pérez y González-Elizondo, 2013}). Phragmites karka (Retz.) Trin. ex Steud.: es muy abundante en María Eugenia y en La Kisst formando macizos que en algunas áreas son mono específicos. Estas poblaciones se encuentran a mayor elevación de lo reportado por ^{Herrera y Peterson (2013)}. Entre los helechos destaca Astrolepis sinuata (Lag. ex Sw.) D.M. Benham y Windham, una especie muy frecuente en todo tipo de ambiente y que no está registrada para Chiapas en la bibliografía consultada (por ejemplo, en la base de datos Tropicos: http://www.tropicos.org/Name/26614660).

De las especies de monocotiledóneas acuáticas citadas para Chiapas y que se distribuyen por arriba de los 2,000 m snm (^{Lot et al., 2013}), es decir que potencialmente podrían estar en el área, 56 no fueron registradas durante este estudio. Entre las especies que no se observaron están por ejemplo, algunas muy fáciles de identificar como las Alismataceae Sagittaria lancifolia L. y Sagittaria montevidensis Cham. y Schltdl.; la Commelinaceae Tripogranda purpurascens (S. Schauer) Handlos; y Heteranthera limosa (Sw.) Willd. (Pontederiaceae). Sin embargo, como algunas de las especies de Poaceaeae y 2 de Cyperaceae que se detectaron en este estudio no pudieron ser identificadas aun, este número podría variar.

Discusión

A pesar de la importancia biológica y cultural de los humedales de montaña en Los Altos de Chiapas, su estado de conservación es limitado, ya que su área de distribución está reduciéndose aceleradamente y presentan un alto impacto de las actividades humanas. Se ha estimado que la superficie de humedales en San Cristóbal de Las Casas en el año 2001 era de 746 hectáreas, reduciéndose a 536 ha en el 2006, 422 ha en el 2011 y 408 en el 2014 (^{Chediack et al., 2015}).

Las especies de macrófitos de los humedales encontrados se suman a los registros para Chiapas reportados con anterioridad (^{Mora-Olivo et al., 2013}; ^{Lot y Ramírez-García, 2013}; ^{Lot et al., 2013}). Sin embargo, la lista de las especies de plantas de los humedales de este estado aún está incompleta, pues falta investigar las especies subacuáticas y las terrestres que sobreviven en los humedales y que no han sido estudiadas fuera del área en cuestión.

Al igual que lo encontrado en otros humedales de México, como en el Estado de México (^{Zepeda-Gómez et al., 2012}) y en Tamaulipas (^{Mora-Olivo y Villaseñor, 2007}), las familias botánicas registradas que poseen un mayor número de especies son las Asteraceae, Cyperaceae y Poaceae. Tal parece que a pesar de los impactos antrópicos, los humedales estudiados aún conservan una estructura de la vegetación típica de humedal. En el caso Rancho Nuevo, un sitio altamente contaminado, posee una riqueza baja de especies y el paisaje está dominado por una alta densidad de Polygonaceas.

Considerando la riqueza de todos los humedales en conjunto, se encontraron 5 especies que no habían sido registradas para el estado de Chiapas. Es posible que algunas de éstas estaban presentes y que no hayan sido recolectadas por ser poco conspicuas, lo que podría ser el caso de Wolffia columbiana. Sin embargo, otras pueden ser nuevos ingresos por procesos naturales de dispersión o asociados a las actividades antrópicas, debido a cambios climáticos que favorecerían la dispersión hacia zonas de mayor altitud. Esta hipótesis se apoya en los trabajos de ^{Alahuhta et al. (2011)} y ^{Gillard et al. (2017)} quienes modelan los cambios en las distribuciones de las especies de plantas acuáticas en función de los modelos de cambio climático.

Asociados a la actividad humana y a los procesos de contaminación hídrica podrían haberse visto favorecidas las 4 especies acuáticas exóticas encontradas, ya que todas se observaron únicamente en aguas contaminadas en los canales de los humedales que se hallan inmersos en la ciudad de San Cristóbal de Las Casas. Las plantas exóticas poseen fuertes efectos negativos en los humedales, especialmente en los consumidores primarios afectando su abundancia (^{McCary et al., 2016}). Para implementar sistemas de control de especies exóticas en estos ambientes, es imperioso comenzar por la disminución de contaminantes en el agua. Asimismo, es posible que asociado a otros procesos de desecación de los humedales y la ganadería se esté registrando el ingreso de especies terrestres, entre ellas muchas herbáceas nativas como son la mayoría de las Asteraceae registradas, pero también exóticas, como Holcus lanatus y Ligustrum lucidum.

Dentro de los resultados encontrados destaca que no se registraron ciertas especies que históricamente se encontraban en estos ecosistemas. La falta de determinadas especies de monocotiledóneas acuáticas que potencialmente podrían haber estado en la zona y que no se observaron puede tener numerosas causas. Una posibilidad es que se deba a un muestro insuficiente. También, es posible que nunca hayan existido en este lugar, ya que podrían ser especies que viven en otras áreas montañosas de Chiapas como la zona de Las Montañas del Norte o en la Reserva de la Biosfera de Triunfo. Otra alternativa es que la región de Los Altos cuente naturalmente con una riqueza menor de especies acuáticas. ^{Campos-Sánchez (2015)} sugiere que la diversidad de especies arbóreas esperada de esta área podría ser menor a la de la REBITI. Sin embargo, es necesario considerar la alternativa de que debido a los cambios que están experimentando los humedales de montaña, estas especies han desaparecido localmente, como Equisetum giganteum que aparentemente ha sido una especie más frecuente (^{Miranda, 2015}) y que en nuestro estudio solo se observó en una pequeña área en María Eugenia. Esperamos que esta discusión aliente a que se realicen estudios detallados que puedan dilucidar esta pregunta. Si bien la conclusión de que algunas especies podrían haber desaparecido localmente debe tomarse con precaución, no debe desecharse ya que un proceso de extinción local requiere atención inmediata. Es necesario tomar en cuenta este resultado como una medida precautoria y de alerta. Es sorprendente que la mayoría de las especies registradas no hayan sido evaluadas por la UICN y que no se encuentren en la lista de la NOM- 059. Esto, al contrario de ser un resultado alentador, tal vez demuestra la necesidad de realizar estudios adecuados para poder conocer el estado de conservación de la biota, especialmente porque los humedales están desapareciendo y con ellos los servicios ambientales que ofrecen.

Los humedales estudiados supuestamente se encuentran protegidos de diversas maneras (Tabla 1), sin embargo, presentan serios riesgos y amenazas que de no ser atendidos adecuadamente, deteriorarán la calidad y cantidad de agua de consumo humano en la región, con una consecuente y severa crisis social y ambiental. La conservación de los humedales urbanos es un tema prioritario para asegurar la disponibilidad de agua para los seres humanos. Es prioritario realizar medidas que aseguren su conservación, por ejemplo: 1) regular el consumo de agua, reutilización del recurso y considerar la utilización de agua de lluvia y niebla para consumo humano; 2) limpiar las aguas residuales con sistemas de humedales artificiales que permitan a su vez la infiltración del agua; 3) asegurar la conservación de los humedales naturales. Evitar las invasiones, el cambio de uso de suelo y su contaminación; 4) eliminar las minas de grava en el área periurbana. Estas no solo producen sólidos que rellenan los humedales, sino que también podrían estar aumentando la concentración de manganeso y derivados de selenio en el agua; 5) establecer un sistema de áreas naturales protegidas efectivo, con planes de manejo y protección adecuados, que asegure la conservación de la escasa superficie de humedales que resta en el valle.