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Revista mexicana de biodiversidad

versão On-line ISSN 2007-8706versão impressa ISSN 1870-3453

Rev. Mex. Biodiv. vol.89 no.2 México Jun. 2018

http://dx.doi.org/10.22201/ib.20078706e.2018.2.2323 

Notas científicas

Helmintofauna del cisne de cuello negro Cygnus melancoryphus (Aves: Anatidae) del Santuario de la Naturaleza Carlos Anwandter, Valdivia, Chile

Helminth fauna of the black-necked swan Cygnus melancoryphus (Aves: Anatidae) from Carlos Anwandter Nature Sanctuary, Valdivia, Chile

Gastón Valenzuelaa 

Alejandro Arayab 

Pablo Oyarzún-Ruizb 

Pamela Muñozb  * 

aUnidad de Parasitología, Facultad de Recursos Naturales, Universidad Católica de Temuco, casilla 15 D, Temuco, Chile

bUnidad de Parasitología Veterinaria, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Austral de Chile, casilla 567, Valdivia, Chile

Resumen:

En Chile los estudios parasitológicos en Anseriformes son escasos, con sólo 2 trabajos realizados para el Cygnus melancoryphus Molina, 1792. El objetivo del presente trabajo es contribuir a dicho conocimiento con nuevos registros para este cisne. Se realizó la necropsia parasitaria de los sistemas digestivos de 46 C. melancoryphus recolectados en el Santuario de la Naturaleza Carlos Anwandter. Todas las aves examinadas resultaron positivas con al menos 1 especie de helminto. Las especies identificadas fueron Capillaria sp., Epomidiostomum vogelsangi Travassos, 1937, Hymenolepididae gen. sp., Catatropis verrucosa (Frölich, 1789) Odhner, 1905 y Echinostoma revolutum Frölich, 1802 sensu lato. Catatropis verrucosa y E. revolutum s. l. constituyen nuevos registros tanto para C. melancoryphus como para Chile. Los nemátodos registraron una mayor prevalencia respecto a los demás helmintos, probablemente por tener ciclos directos, facilitando su transmisión a los cisnes. Los céstodos y tremátodos recuperados requieren de invertebrados, renacuajos y peces como hospederos intermediarios. Sin embargo, C. melancoryphus al ser una ave estrictamente herbívora es probable que consuma dichos organismos de forma accidental. Finalmente, se hacen necesarios estudios adicionales que evalúen el impacto de los parásitos en la salud de este cisne amenazado en Chile.

Palabras clave: Anseriformes; Helminto; Nemátodos; Céstodos; Tremátodos; Sudamérica

Abstract:

Parasitological studies in Anseriformes from Chile are scarce, with only 2 studies in the black-necked swan Cygnus melancoryphus Molina, 1792. Thus, the aim of the present survey was to contribute with new parasitic records for this swan. Necropsy was performed in the digestive tract of 46 C. melancoryphus collected at the Carlos Anwandter Nature Sanctuary. All examined birds were parasitized with at least 1 helminth species. The identified species were: Capillaria sp., Epomidiostomum vogelsangi Travassos, 1937, Hymenolepididae gen. sp., Catatropis verrucosa (Frölich, 1789) Odhner, 1905 and Echinostoma revolutum Frölich, 1802 sensu lato. Catatropis verrucosa and E. revolutum s. l. are new records for C. melancoryphus as well as for the Chilean helminth fauna. The nematodes registered a higher prevalence regarding the other helminths, probably because they have direct life cycles, facilitating their transmission to swans. The isolated cestodes and trematodes require invertebrates, tadpoles or fishes as intermediate hosts. However, C. melancoryphus, being a strictly herbivorous bird, is likely to consume these items accidentally. Finally, additional studies are necessary to assess the impact of these parasites on the health of this threatened swan in Chile.

Keywords: Anseriformes; Helminth; Nematodes; Cestodes; Trematodes; South America

El Santuario de la Naturaleza Carlos Anwandter es un complejo de humedales ubicados en la Región de Los Ríos, en el Sur de Chile, originado como consecuencia del megaterremoto y tsunami del año 1960. Alberga una gran riqueza de avifauna acuática, siendo el cisne de cuello negro (Cygnus melancoryphus Molina, 1792) su principal representante (Johnsgard, 2010; Muñoz-Pedreros, 2004). Según lo indicado por Corti y Schlatter (2002) y Schlatter et al. (1991), la dieta del cisne de cuello negro es exclusivamente herbívora, siendo el principal objeto dietario el luchecillo Egeria densa Planch, 1849. En Chile esta ave es catalogada como vulnerable en la zona central y austral y como en peligro de extinción en la zona sur (SAG, 2012). Sin embargo, la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza cataloga al cisne de cuello negro como una especie de riesgo menor con poblaciones estables en Sudamérica (UICN, 2016). En las últimas décadas, la población reproductiva de cisnes de cuello negro en la región de los Ríos ha disminuido por causas naturales (por ejemplo, el fenómeno del Niño) y antrópicas. El vertido de desechos industriales hacia el santuario ha sido devastador causando la muerte de los cisnes debido a la intoxicación por hierro e inanición (Jaramillo et al., 2007; Schlatter et al., 2002). Los estudios parasitológicos en Anseriformes nativos de Chile son escasos (Hinojosa-Sáez y González-Acuña, 2005) y para el caso particular del cisne de cuello negro, existen sólo 2 estudios realizados por González-Acuña et al. (2010) y Schlatter et al. (1991). Por lo expuesto, el objetivo de este estudio es contribuir al conocimiento de la helmintofauna de esta especie de ave acuática, dando a conocer registros nuevos en el sur de Chile.

Con la colaboración de la Corporación Nacional Forestal (CONAF) y Servicio Agrícola y Ganadero (SAG) se recolectaron 46 cadáveres de C. melancoryphus durante el año 2004, provenientes del Santuario de la Naturaleza Carlos Anwandter (39°41’15” S, 73°11’31” O), región de los Ríos, Chile. La necropsia parasitaria de dichas aves se realizó en la Unidad de Parasitología Veterinaria del Instituto de Patología Animal de la Universidad Austral de Chile. El sistema digestivo fue separado en molleja, proventrículo, intestino delgado y colon. Los helmintos recolectados fueron preservados en etanol 70% y transparentados en Lactofenol de Amman. Los parásitos fueron identificados mediante las claves taxonómicas de Anderson et al. (1989), Jones et al. (2005), Cram (1927), Kanev et al. (1994), Khalil et al. (1994), Schell (1985), Seurat (1918), Travassos 1915 y Travassos et al. (1969) e incorporados a la colección de la Unidad de Parasitología Veterinaria de la Universidad Austral de Chile (992 Parasitol. UACh-1002 Parasitol. UACh). Los valores de prevalencia (P), intensidad media (IM) y rango de infección (R) fueron calculados siguiendo a Bush et al. (1997).

Un total de 3,555 parásitos fueron recolectados del sistema digestivo de las aves analizadas, donde el 100% de los cisnes presentó al menos 1 especie de helminto. Con excepción del proventrículo, se recolectaron parásitos de todos los segmentos del sistema digestivo. Dentro del phylum Nematoda, los parásitos identificados fueron Capillaria sp. (Enoplida, Capillaridae) (P = 93.5%, IM = 31.7, R = 1-69) parasitando el intestino delgado y el colon, y Epomidiostomum vogelsangi Travassos, 1937 (Strongylida, Amidostomatidae) (P = 95.7%, I M = 27.6, R = 4-97) recolectado bajo el epitelio córneo de la molleja. Del phylum Platyhelminthes se registró la presencia de céstodos de la familia Hymenolepididae (P = 47.8%) y 2 especies de tremátodos identificados como Catatropis verrucosa (Frölich, 1789) Odhner, 1905 (Digenea, Notocotylidae) (P = 60.9%, IM = 21, R = 1-137) y Echinostoma revolutum Frölich, 1802 sensu lato (Digenea, Echinostomatidae) (P = 78.3%, IM = 10.9, R = 1-36), todos hallados en intestino delgado y colon.

Epomidiostomum vogelsangi es un nemátodo caracterizado por la presencia de hombreras o “epaulets” en el extremo anterior; los machos poseen un par de espículas divididas en 3 puntas en su extremo caudal; mientras que las hembras poseen un extremo posterior digitiforme (Anderson et al., 1989; Cram, 1927; Seurat, 1918). Este parásito fue reportado previamente en C. melancoryphus de Argentina y Brasil (Agüero et al., 2016; Fedynich y Thomas, 2008) y por González-Acuña et al. (2010) en la zona centro-sur de Chile. Se observaron lesiones representadas por áreas despigmentadas y desprendidas de la capa córnea de la molleja, acompañadas de un gran número de nemátodos, situación previamente descrita por Fedynich y Thomas (2008) y Tuggle y Crites (1984) para otras especies de la familia Amidostomatidae.

Con respecto a las especies de Capillaria aisladas de cisnes, González-Acuña et al. (2010) y Travassos (1915) registraron C. skrjabini Lubinova, 1947 en Chile y C. droummondi Travassos, 1915 en Brasil, respectivamente, ambas parasitando el intestino delgado. En el presente estudio, los vermes se caracterizaron por la presencia de un esticosoma abarcando la mitad de la longitud total del cuerpo de los capiláridos, tanto en machos como en hembras. En el caso de los machos, éstos presentaban una vaina asociada a una única espícula (Anderson et al., 1989; Travassos, 1915). Estos ejemplares no pudieron ser identificaron a nivel de especie debido al estado avanzado de descomposición, sin embargo, a diferencia de los estudios previos, éstos fueron hallados en el colon.

Echinostoma revolutum s.l. se caracteriza por presentar un disco peristómico armado con 37 espinas, un acetábulo de gran desarrollo en comparación con la ventosa oral, además de poseer 1 ovario pequeño craneal a 1 par de testículos organizados de forma tándem. Catatropis verrucosa presenta un cuerpo elongado con una cresta continua central asociada a 2 hileras de 11 papilas ventrales, además de la presencia de 1 única ventosa oral. El ovario es central y los testículos se ubican laterales a éste en el tercio posterior del cuerpo (Jones et al. (2005); Kanev et al., 1994; Schell, 1985; Travassos et al., 1969). Echinostoma revolutum s.l. se recuperó del colon, coincidiendo con lo reportado por Esteban y Muñoz-Antoli (2009). En Sudamérica se han registrado 2 especies de Echinostoma en C. melancoryphus: E. mendax Dietz, 1909 en Argentina (Boero et al., 1972) y E. trivolvis Cort, 1914 en Chile (González-Acuña et al., 2010). Los ejemplares identificados como C. verrucosa, se aislaron del colon coincidiendo con los reportes de Huffman (2008) y McDonald (1969). Tanto E. revolutum s.l. como C. verrucosa corresponden a nuevos registros para este hospedador como también para la helmintofauna de Chile.

Respecto a los céstodos, sólo se aislaron proglótidos libres impidiendo la cuantificación e identificación a nivel de género o especie de estos ejemplares. Sin embargo, la morfología concuerda con la de la familia Hymenolepididae, que se caracteriza por presentar proglótidos más largos que anchos, poro genital unilateral con apertura en el borde, presencia de 3 testículos y 1 único ovario elongado (Khalil et al., 1994). Los céstodos de esta familia fueron registrados previamente en C. melancoryphus: Retinometra bulbocirrosusPfeiffer, 1960 en Austria (Pfeiffer, 1960), Gastrotaenia cygniWolffhügel, 1938, Microsomacanthus sp., Nadejdolepis sp. y Retinometra sp. en Chile y Uruguay (González-Acuña et al., 2010; Wolffhügel, 1938) y Cloacotaenia megalops Nitsch, 1829 (syn. Hymenolepis megalops) en Brasil y Argentina (Digiani, 2000; Muniz-Pereira y Amato, 1998).

Los platelmintos recolectados en este estudio poseen ciclos biológicos indirectos, utilizando a caracoles, crustáceos, anfibios y peces como hospederos intermediarios (Huffman, 2008; Kanev et al., 1994; Wobeser, 1997), los cuales podrían ser consumidos accidentalmente por los cisnes al momento de forrajear; considerando que estas aves son estrictamente herbívoras (Corti y Schlatter, 2002). La alta prevalencia y carga parasitaria de Echinostoma revolutum s. l. indicaría que los cisnes ingieren de forma constante a los hospederos intermediarios, los cuales podrían utilizar plantas acuáticas como refugio (Buschmann, 1990). En el caso de Catatropis verrucosa, las metacercarias se enquistan en material vegetal acuático (Kanev et al., 1994), lo cual justificaría su alta prevalencia en esta ave herbívora. Los nemátodos fueron los que registraron las mayores prevalencias, lo que podría deberse a que las especies relacionadas con los géneros registrados en el presente estudio y que parasitan Anseriformes, poseen en general ciclos biológicos directos (capiláridos y Epomidiostomum), es decir, que no requieren hospederos intermediarios para su transmisión (Anderson, 2000; Fedynich y Thomas, 2008; Soulsby, 1987).

Referencias

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