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Revista mexicana de biodiversidad

versão On-line ISSN 2007-8706versão impressa ISSN 1870-3453

Rev. Mex. Biodiv. vol.89 no.2 México Jun. 2018

http://dx.doi.org/10.22201/ib.20078706e.2018.2.2293 

Ecología

Diversidad de hormigas epigeas en cultivos de nopal tunero (Opuntia albicarpa) y matorrales de Opuntia spp. del estado de Hidalgo, México

Ground-dwelling ant diversity in cactus pear crops (Opuntia albicarpa) and Opuntia spp. scrublands in the state of Hidalgo, Mexico

Edel Gómez-Otamendia 

Yessica Ortiz-Arteagaa 

Eva Samanta Ávila-Gómeza 

Gibrán Pérez-Toledob 

Jorge Valenzuelab 

Claudia E. Morenoa  * 

a Centro de Investigaciones Biológicas, Instituto de Ciencias Básicas e Ingeniería, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Carretera Pachuca-Tulancingo km 4.5, Col. Carboneras, 42184, Mineral de la Reforma, Hidalgo, México

b Red de Ecología Funcional, Instituto de Ecología, A.C., Carretera Antigua a Coatepec 351, El Haya, 91070 Xalapa, Veracruz, México

Resumen:

Para equilibrar la conservación de la biodiversidad y las necesidades alimentarias humanas, es crucial reconocer paisajes agrícolas que puedan mantener la diversidad biológica local. En el Altiplano Mexicano los cultivos de nopal tunero (Opuntia albicarpa Scheinvar) son agroecosistemas perennes con estructura vegetal compleja, pero poco se sabe de su papel en el mantenimiento de la biodiversidad del ecosistema nativo (matorral xerófilo dominado por Opuntia spp.). El objetivo de este trabajo fue comparar la riqueza, abundancia, diversidad y composición de especies de hormigas epigeas (Formicidae) entre nopaleras naturales y cultivos de nopal, así como detectar posibles especies indicadoras de estos hábitats. Con trampas de caída se recolectaron 12,839 hormigas de 25 especies, 17 géneros y 6 subfamilias. No se detectaron diferencias significativas en la riqueza de especies acumulada, ni en la abundancia, riqueza o diversidad promedio entre las nopaleras naturales y los cultivos de nopal. Tampoco se detectó una diferencia significativa en la composición de especies entre sitios de nopaleras naturales y cultivos de nopal. Estos resultados indican que los cultivos de nopal podrían considerarse como reservorios de la diversidad de hormigas, pues contribuyen a mantener la homogeneidad biótica regional del matorral xerófilo.

Palabras clave: Agroecosistemas; Ecología de comunidades de hormigas; Especies indicadoras; Formicidae; Nopaleras; Reservorios de biodiversidad

Abstract:

To achieve equilibrium between biodiversity conservation and human food requirements, we must recognize agricultural landscapes that maintain local biological diversity. In the Mexican High Plateau, cactus pear crops (Opuntia albicarpa Scheinvar) are perennial agroecosystems with complex vegetation structure, but little is known about their role in maintaining the biodiversity of the native ecosystem (xerophilous scrubland dominated by Opuntia spp). Our objective was to compare ground-dwelling ant (Formicidae) species richness, abundance, diversity and composition between natural Opuntia scrubland and cactus pear crops in the state of Hidalgo, Mexico, as well as to detect possible ant indicator species of these habitats. Using pitfall traps we collected 12,839 ants of 25 species, 17 genera and 6 subfamilies. We did not find significant differences in cumulative species richness, nor in mean abundance, richness or diversity between natural scrublands and cactus crops. Neither a significant difference was found in species composition between natural scrublands and cactus crops sites. Our results indicate that cactus pear crops may be considered as reservoirs of ant diversity, given their role in maintaining the regional biotic homogeneity of the xerophilous scrubland.

Keywords: Agroecosystems; Ant community ecology; Indicator species; Formicidae; Prickly pear cactus; Biodiversity reservoirs

Introducción

Los cambios en el uso de suelo derivados de las actividades humanas son una de las principales causas de que más del 58% de la superficie terrestre presente un empobrecimiento importante en su biodiversidad, medida como la proporción promedio de biodiversidad remanente en ecosistemas locales (Newbold et al., 2016). Esta pérdida de la biodiversidad está asociada directa o indirectamente con una disminución en la provisión de servicios ambientales que repercuten en el bienestar humano (Millennium Ecosystem Assessment, 2005). Por ello, es necesario proteger la biodiversidad subsistente en el contexto global de una creciente población humana, que requiere continuar incrementado su producción de alimentos de forma cada vez más eficiente (Crist et al., 2017). Ante este ineludible reto, una de las líneas a seguir es evaluar la capacidad de los paisajes agrícolas para conservar y promover la biodiversidad (Johnson et al., 2017). Los agroecosistemas pueden tener una composición de especies cada vez más diferente, o más similar, a la de los ecosistemas nativos, lo que genera heterogeneidad u homogeneidad biótica en la región (Solar et al., 2015). La homogeneidad biótica entre los agroecosistemas y los ecosistemas nativos indica que el manejo humano permite la conservación de la diversidad regional, por el contrario, la heterogeneidad biótica entre estos ambientes ocurre por la pérdida de especies, o por la presencia de especies invasoras. Por ello, el conocimiento sobre los cambios en la riqueza, diversidad y composición de especies entre áreas de uso agrícola y ecosistemas nativos es esencial para la protección de la biodiversidad regional y el manejo ambiental sostenible de los sistemas agrícolas (Bush et al., 2016; Socolar et al., 2016).

En el territorio mexicano, cerca del 34% de la superficie terrestre está dedicada a actividades agrícolas y ganaderas (Velázquez et al., 2005), pero poca atención se ha dado al potencial de los sistemas agrícolas como sitios de conservación de la biodiversidad. Por ejemplo, se ha estudiado el papel de algunos agroecosistemas tropicales como sistemas de milpa (e.g., Mateos-Maces et al., 2016), sistemas agroforestales (e.g., Campos-Salas et al., 2016) y plantaciones de café bajo sombra (e.g., González-Zamora et al., 2016) como reservorios de la biodiversidad regional. En las zonas áridas y semiáridas de matorral xerófilo en el Altiplano Central de México uno de los principales cultivos es el de nopal (Opuntia spp., Cactaceae). Las plantaciones comerciales de nopal son agroecosistemas perennes que utilizan distintas variedades nativas domesticadas del género Opuntia, principalmente para la producción de fruta (tuna), nopal verdura y como forraje para el ganado (Financiera Rural, 2011). Sin embargo, a pesar de su importancia económica, son aún pocos los trabajos acerca del potencial de los cultivos de nopal para la conservación de la biodiversidad (Riojas-López y Mellink, 2005). En el estado de Jalisco se ha visto que los agroecosistemas de nopal pueden formar estructuras complejas de hábitats por los estratos de la vegetación, que contribuyen a mantener la biodiversidad y los servicios ecosistémicos (Riojas-López, 2006, 2012; Riojas-López y Mellink, 2005).

Las hormigas (Hymenoptera: Formicidae) se han considerado como un buen grupo indicador para evaluar los cambios ambientales derivados de las actividades humanas, tales como cambios en el uso del suelo por agricultura (e.g., Andersen et al., 2002). Son un grupo diverso, tanto taxonómica como funcionalmente, y son abundantes en casi todos los ecosistemas y hábitats. En México la fauna de hormigas incluye 973 especies, y las subfamilias más diversas son Myrmicinae y Formicinae, que agrupan el 51 y 20% de la diversidad de especies, respectivamente (Ríos-Casanova, 2014). Entre las ventajas del grupo como indicador del impacto de prácticas agrícolas están su elevada biomasa, su sensibilidad a distintas alteraciones ambientales y la variedad de funciones que realizan en los ecosistemas (Andersen et al., 2002). Estas características hacen que las comunidades de hormigas sean sensibles a los cambios ambientales que reducen la complejidad del hábitat (Perfecto y Snelling, 1995), pues a mayor complejidad estructural en la vegetación, hay una mayor variación microambiental que favorece la riqueza de especies de hormigas (Hernández-Ruiz y Castaño-Meneses, 2006).

En la zona árida del valle del Mezquital, en el estado de Hidalgo, los sistemas agrícolas con bajo nivel de disturbio y buena calidad de agua de riego albergan mayor riqueza y abundancia de hormigas que los sistemas agrícolas irrigados con aguas residuales, y se han identificado los géneros Tapinoma y Odontomachus como bioindicadores de poco disturbio en estos agroecosistemas (Hernández-Ruiz y Castaño-Meneses, 2006). Sin embargo, cuando las prácticas agrícolas se vuelven intensivas, pueden depauperar la diversidad y composición de las comunidades de hormigas (Asfiya et al., 2015; de Castro-Solar et al., 2016; Hernández-Ruiz y Castaño-Meneses, 2006; Perfecto y Vandermeer, 2002). Por ello, se deben mantener remanentes de vegetación natural, aunque sean pequeños, pues pueden tener un potencial importante para el mantenimiento de la diversidad de hormigas en paisajes agrícolas (de Castro-Solar et al., 2016; Gray et al., 2015; Pacheco et al., 2013).

Este trabajo tiene como objetivos: 1) comparar la riqueza, abundancia, diversidad y composición de especies epigeas de hormigas entre zonas de matorral xerófilo dominado por Opuntia spp. (de aquí en adelante, nopaleras naturales) y cultivos de nopal tunero (Opuntia albicarpa Scheinvar); 2) detectar posibles especies indicadoras en cada tipo de vegetación y 3) evaluar la influencia de algunas variables del hábitat (volumen de las plantas de nopal, complejidad vertical de la vegetación, número de flores y frutos de nopal), en la riqueza, abundancia y diversidad de las comunidades de hormigas. En el género Opuntia se ha registrado una asociación mutualista con las hormigas que visitan los nectarios extraflorales y brindan protección antiherbívoros y depredadores de semillas, lo que repercute en un incremento del 50% en el éxito reproductivo de la planta, representado por el número de frutos producidos (Oliveira et al., 1999). Sin embargo, no todas las especies de Opuntia tienen nectarios extraflorales y el mutualismo con hormigas es facultativo (Miller, 2007). El estado de Hidalgo es uno de los centros de producción de tuna más importantes en el país (Jolalpa-Barrera et al., 2011), y es el tercer estado con el mayor número de géneros y especies de hormigas (57 y 229 respectivamente), solo por detrás de Veracruz y Chiapas (Ríos-Casanova, 2014), aunque estos números pueden ser menores debido a las sinonimias que se han presentado en los últimos años (Vásquez-Bolaños, 2015). Por ello, se espera encontrar una alta riqueza y diversidad de hormigas tanto en las nopaleras naturales como en los cultivos, y considerando que los cultivos de nopal pueden proveer un hábitat similar al de las nopaleras naturales, predecimos que su composición de especies será similar , lo que contribuiría a mantener la homogeneidad biótica en la región.

Materiales y métodos

El área de estudio se ubica en la región del Altiplano en el estado de Hidalgo, la cual se constituye de amplios valles seccionados por cadenas montañosas volcánicas (Morrone, 2001). La vegetación dominante es matorral xerófilo y el clima es semiseco templado, con precipitación anual promedio de 350.80 mm y temperatura promedio de 17.15 °C (Inegi, 2010). La zona de estudio incluyó los municipios de Actopan, Singuilucan, Pachuca, Zempoala, Epazoyucan y Mineral de la Reforma, todos ellos con suelos de origen volcánico (Inegi, 2010). Los cultivos de nopal estudiados pertenecen a la variedad de tuna blanca de la especie Opuntia albicarpa Scheinvar cv. “Reyna”, registrada como NOP-020-221104 en el Catálogo Nacional de Variedades Vegetales de la Sagarpa. En los sitios de nopaleras naturales se identificaron 4 especies: Opuntia streptacantha, O. heliabravoana, O. spinulifera y O. robusta.

El muestreo se realizó en 13 sitios: 8 cultivos de nopal tunero y 5 nopaleras naturales. Los sitios se ubicaron a una distancia mínima de 1 km entre ellos. Los muestreos se realizaron una vez al mes en cada sitio, durante 4 meses (entre mayo y agosto del 2014). En cada muestreo se utilizaron 9 trampas de caída por sitio, separadas 100 metros, las cuales consistieron en recipientes de 20 cm de altura y 10 cm de diámetro, llenos a un 20 % de su capacidad con una mezcla de alcohol al 70%, etilenglicol para evitar la evaporación y jabón para romper la tensión superficial, sin ningún cebo como atrayente. Las trampas fueron enterradas a nivel del suelo y permanecieron abiertas por 48 horas. Cada muestra fue almacenada en etanol al 70% para su posterior montaje en seco. La recolecta de ejemplares se realizó con el permiso Semarnat-FAUT 0254. La identificación se llevó a cabo con las claves de Cuezzo y Guerrero (2012), Mackay y Mackay (2005), MacGown et al. (2014) y Snelling y Snelling (2007), y con la base de datos AntWeb (The California Academy of Sciences, 2012). Ejemplares de referencia se depositaron en la colección entomológica del Instituto de Ecología, A.C. (IEXA; Reg. SEMARNAT: Ver. IN.048.0198).

Se midieron 4 características del hábitat: volumen de las plantas, complejidad vertical, número de flores y número de frutos, tanto en los cultivos como en las nopaleras naturales, para explorar su relación con los atributos de las comunidades de hormigas. A continuación se describe brevemente la metodología realizada para estas 4 características del hábitat, pero una descripción más amplia de los 2 tipos de hábitat se incluye en el Material Suplementario. El volumen (ancho × largo × altura) se midió en 9 plantas de nopal de cada sitio, separadas por una distancia de al menos 100 m. La complejidad vertical se refiere a la densidad vertical de la vegetación a diferentes alturas, la cual se estimó utilizando una barra de 2 m x 10 cm con rayas blancas y negras de 10 cm de ancho. La barra se colocó a 50 m del centro de cada sitio de muestreo, perpendicularmente a las plantas de nopal. Desde el punto central se estimó el porcentaje de rayas que eran visibles para un observador. Se utilizó el inverso de este porcentaje como el índice de la cubierta vertical (Griffith y Youtie, 1988) y se usó el promedio obtenido de 10 medidas hechas a lo largo de 2 transectos de 100 m de longitud en cada sitio. Los números de flores y de frutos (tunas) se contaron en 2 trayectos lineales en banda (100 ( 1 m), desde el centro de cada uno de los sitios (Gardner, 1998; Rich et al., 2005).

Para comparar la riqueza de especies acumulada entre las nopaleras naturales y los cultivos, se realizaron curvas de acumulación de especies y se calcularon intervalos de confianza al 95%. Debido a que en las nopaleras naturales el número de individuos fue bajo, se realizó una extrapolación de la riqueza de especies para predecir la curva de acumulación al doble del número de individuos encontrados. Además, se calculó el estimador de riqueza Chao1 para predecir la riqueza máxima y evaluar qué tan completos fueron los inventarios. Las curvas de acumulación y el estimador Chao1 se obtuvieron con el programa EstimateS 9.1.0. (Colwell, 2013). Considerando la amplia diferencia en el número de individuos capturados entre ambientes, se comparó la riqueza total de especies estandarizando a un mismo esfuerzo de muestreo (medido como cobertura de la muestra, i.e., la proporción que representan los individuos de cada especie en la muestra, con respecto al número total de individuos), en lugar de un mismo número de individuos como se hace en la rarefacción tradicional (Chao y Jost, 2012; López-Mejía et al., 2017). Esta estandarización por cobertura de la muestra, y sus intervalos de confianza al 95%, se obtuvieron en el programa iNEXT (Hsieh et al., 2013).

Se comparó el promedio por sitio de la abundancia (número de individuos), la riqueza y la diversidad de especies entre las nopaleras naturales y los cultivos. La diversidad se midió con el exponencial del índice de Shannon, que corresponde a la serie de números de Hill cuando el parámetro q = 1, y cuyas unidades son números de especies efectivas (Jost, 2006). Para las comparaciones se utilizaron pruebas de t, verificando previamente la normalidad de los datos con pruebas de Kolmogorov-Smirnov (p > 0.05) en el programa SigmaStat 3.5 (Systat Software, 2006).

Para comparar la composición de especies entre sitios de nopaleras naturales y de cultivos de nopal, se realizó un análisis de ordenación no paramétrico multidimensional (NMDS) con el índice de Bray-Curtis. Este análisis permite ubicar la posición relativa de sitios de muestreo en un espacio de 2 dimensiones, de forma que la distancia entre los sitios es un reflejo de la disimilitud en su composición de especies. Posteriormente, para evaluar las diferencias estadísticas en la composición entre las nopaleras naturales y nopaleras cultivadas se realizó un análisis de similitud (Anosim). El Anosim es análogo a un Anova y se basa en el parámetro R, que mide la variación en la disimilitud de especies (1-índice de Bray-Curtis) entre grupos de sitios y la compara con la variación dentro de los grupos. En este trabajo, la hipótesis nula (un valor de R cercano a cero) es que no hay diferencias estadísticas en la composición de especies entre nopaleras naturales y cultivos de nopal. Tanto el NMDS como el Anosim se realizaron en el programa PC-ORD (McCune y Mefford, 1999).

Para la identificación de especies indicadoras de cada tipo de hábitat se calculó el índice de valor indicador (IndVal) propuesto por Dufrêne y Legendre (1997). Este índice se basa en la abundancia y la frecuencia relativa de cada especie en cada tipo de hábitat, y su valor (que va de 0 a 100) se compara con el valor esperado de una prueba de aleatorización de Monte Carlo para probar su significación estadística (α = 0.05). Para cada especie, el IndVal y su valor P, se calcularon en el programa PC-ORD (McCune y Mefford, 1999).

Finalmente, para evaluar la influencia de las variables del hábitat en las comunidades de hormigas se usaron modelos lineares generalizados (GLM) simples tomando el volumen de las plantas, la complejidad vertical, el número de flores y el número de frutos como variables explicativas; la riqueza, abundancia, y diversidad de hormigas se consideraron como variables de respuesta. Se usó la distribución Poisson para la riqueza por ser una variable discreta (conteos), la distribución binomial para la abundancia con el fin controlar la sobredispersión de los datos en una variable discreta, y la distribución gaussiana para la diversidad porque los datos son normales (Crawley, 2007). Los GLM se realizaron en el programa R 3.3.2 (R Development Core Team, 2016).

Resultados

Se recolectaron en total 12,839 hormigas (2,643 en nopaleras naturales y 10,196 en cultivos de nopal), pertenecientes a 25 especies de 17 géneros y 6 subfamilias (Tabla 1). Pogonomyrmex barbatus (Myrmicinae) fue la especie más abundante en ambos hábitats. En las nopaleras naturales se registraron 19 especies, lo cual representa el 97.56 de la riqueza estimada, mientras que en los cultivos de nopal se observaron 23 especies y el estimador Chao1 proporcionó el mismo número, por lo que el inventario está 100% completo de acuerdo a este estimador. Al extrapolar la curva de acumulación de especies de las nopaleras naturales, se observa que la riqueza no es distinta de la de cultivos (Fig. 1A). Además, al estandarizar ambos ambientes a un mismo esfuerzo de muestreo (cobertura de la muestra 1.00) la riqueza no difiere estadísticamente pues la extrapolación de las nopaleras naturales genera intervalos de confianza muy amplios (Fig. 1B). Tampoco hubo diferencias significativas en la riqueza (t < 0.01, g.l. 11, p = 1.00), abundancia (t = 0.91, g.l. = 11, p = 0.38) y la diversidad (t = -0.17, g.l. = 11, p = 0.86) promedio de los sitios entre nopaleras naturales y cultivos de nopal (Fig. 2). Cabe resaltar que la abundancia promedio es mucho menor en las nopaleras naturales, pero entre los sitios de cultivos presenta mucha mayor dispersión.

Tabla 1 Número de individuos de hormigas epigeas capturadas en 8 cultivos de nopal tunero (Opuntia albicarpa) y 5 nopaleras naturales (matorral xerófilo dominado por Opuntia spp.) del Altiplano Central en el estado de Hidalgo, México. 

Cultivos de nopal tunero Nopaleras naturales
Subfamilias y especies C1 C2 C3 C4 C5 C6 C7 C8 Total
cultivos
N1 N2 N3 N4 N5 Total
nopaleras
Dolichoderinae
Dorymyrmex insanus
(Buckley, 1866)
54 8 93 29 554 55 196 176 1,165 0 53 323 67 0 443
Dorymyrmex sp. 0 0 0 0 0 4 86 9 99 0