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Revista mexicana de biodiversidad

On-line version ISSN 2007-8706Print version ISSN 1870-3453

Rev. Mex. Biodiv. vol.88 n.4 México Dec. 2017

http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2017.10.038 

Conservación

Patrones de distribución y zonas prioritarias para la conservación de la avifauna de la costa del Pacífico de Guerrero, México

Distributional patterns and priority conservation areas for the avifauna in the Pacific coastal plain of Guerrero, Mexico

Nefris E. Jacinto-Floresa 

Luis A. Sánchez-Gonzálezb 

R. Carlos Almazán-Núñezc  * 

a Escuela Superior de Ciencias Ambientales, Universidad Autónoma de Guerrero, carretera Cayaco-Puerto Marques, Campus Regional Acapulco, 43000 Acapulco, Guerrero, México

b Museo de Zoología «Alfonso L. Herrera», Departamento de Biología Evolutiva, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado postal 70-399, 04510 Ciudad de México, México

c Laboratorio Integral de Fauna Silvestre, Facultad de Ciencias Químico-Biológicas, Universidad Autónoma de Guerrero, Av. Lázaro Cárdenas s/n, Ciudad Universitaria, 39000 Chilpancingo, Guerrero, México

Resumen:

Se modelaron las condiciones de idoneidad ambiental asociada a la presencia de 370 especies de aves en la costa del Pacífico del estado de Guerrero. Con estos modelos se obtuvieron los patrones de riqueza, de endemismo y de acumulación de especies de las aves en riesgo de la región. Se utilizó un análisis de complementariedad para la avifauna residente y acuática y se empleó un análisis de parsimonia de endemismos con el fin de identificar sitios prioritarios para la conservación. El conocimiento de la avifauna de la región de estudio no es completo según el estimador de riqueza (ICE: 77% del total). Los patrones de distribución de la riqueza y el endemismo de las aves de la región estuvieron más concentrados hacia el centro oeste, en las áreas montañosas de la zona de estudio, excepto en la porción más occidental que también presentó un amplio número de especies en las partes bajas coincidiendo con algunos sistemas lacustres. El análisis de complementariedad para las aves terrestres identificó 6 celdas, el mismo número de celdas para las aves acuáticas, y que en ambos casos albergan en conjunto el 100% de las especies modeladas. El análisis de parsimonia encontró 2 áreas de endemismo y algunas celdas incluidas en estas fueron también identificadas con el método de complementariedad, por lo que el nivel de priorización es mayor. Las áreas de conservación identificadas indican una conectividad del centro al occidente del área de estudio, región que coincide con lo encontrado por otros estudios que utilizan especies importantes para la conservación.

Palabras clave: Distribución potencial; Riqueza; Endemismo; Complementariedad; Análisis de parsimonia de endemismos

Abstract:

We modeled the environmental suitability conditions associated to the presence of 370 bird species along the Pacific coast of Guerrero state. Based on distribution models, regional patterns of richness, endemism and the accumulation at-risk species of birds were obtained. We used a complementarity analysis both for resident and aquatic birds and parsimony analysis of endemicity was performed in order to identify priority sites for conservation. Knowledge of the birds of the study area is incomplete according to the richness estimator (ICE: 77% of the total). The distributional patterns of bird species richness and endemism were more concentrated in the central-western area of the study region in the mountainous areas, except in the westernmost portion that also presented a large number of species in the lower areas coinciding with some lacustrine systems. The complementarity analysis for terrestrial birds identified 6 cells, the same number of cells for aquatic birds, and in both cases together harbored 100% of all species that were modeled. The parsimony analysis showed 2 areas of endemism, and some cells included in these areas were also identified in the complementarity analysis; hence, these areas should receive a higher level of prioritization. The conservation areas obtained in this study suggest a connectivity from the center to the west of the study area, region that coincides with findings in other studies using species importance for conservation.

Keywords: Potential distribution; Richness; Endemism; Complementarity; Parsimony analysis of endemicity

Introducción

Durante las últimas 2 décadas, y ante la acelerada pérdida de los ambientes naturales por los constantes cambios en el uso del suelo y la fragmentación de los hábitats, los estudios sobre los patrones de distribución de las especies se han incrementado, constituyéndose en una tarea prioritaria para el desarrollo de estrategias de conservación adecuadas (Koleff y Urquiza-Haas, 2011, Ortega-Huerta y Peterson, 2004). Esto es particularmente importante en regiones con alta diversidad biológica, donde las tendencias de disminución de los hábitats originales se han incrementado y las áreas naturales protegidas (ANP) están poco representadas. El estado de Guerrero es un ejemplo de lo anterior, ya que es considerado como una de las 4 entidades de mayor diversidad biológica en México (Botello, Sánchez-Cordero y Ortega-Huerta, 2015), presenta una pérdida de más del 30% de sus hábitats naturales (Semarnat, 2009) y sus bosques templados y selvas tropicales han sido transformadas en más del 50 y el 85%, respectivamente (Semarnat, 2014). Es además la entidad con menor superficie en cuanto a ANP se refiere en México, con menos del 0.1% de su superficie dedicada a la conservación (Bezaury-Creel et al., 2012, Koleff y Moreno, 2006).

Varias especies o poblaciones locales prioritarias para la conservación no están representadas dentro de las ANP en el estado de Guerrero (e. g., aves: Lophornis brachrylophus, Ara militaris, Amazona oratrix; mamíferos: Panthera onca, Spilogale pygmaea), aun cuando sus hábitats se han reducido de forma significativa (Almazán-Núñez et al., 2011, Botello et al., 2015, Cuervo-Robayo y Monroy-Vilchis, 2012, Ramírez-Bastida et al., 2008, Sierra-Morales et al., 2016). Lo anterior pone de manifiesto la importancia de continuar con el diseño y la identificación de nuevas áreas para la conservación en el estado, que complementen las ya existentes y que aseguren la permanencia de su diversidad biológica a largo plazo. Aunque las ANP no son los únicos instrumentos de conservación, el establecimiento de estas áreas representa una estrategia efectiva para la protección de la biodiversidad (Ortega-Huerta y Peterson, 2004). En este sentido, durante las últimas 2 décadas en México, los esfuerzos de conservación se han enfocado en implementar métodos de análisis relativamente rápidos y eficaces para definir, complementar y evaluar objetivamente estas áreas (Botello et al., 2015, Margules y Sarkar, 2009, Navarro-Sigüenza et al., 2011, Ortega-Huerta y Peterson, 2004, Peterson et al., 2000, Peterson et al., 2006, Suárez-Mota et al., 2015). Para tal fin, algunas herramientas informáticas (e.g., el modelado de nichos ecológicos) ofrecen mayor precisión para el estudio de la distribución espacial de las especies (Guisan y Zimmermann, 2000, Guisan et al., 2006). El modelado de nicho ecológico o modelado de la distribución potencial de las especies (MDE; sensu Soberón, Osorio-Olvera y Peterson, 2017) representa un enfoque teórico-metodológico ampliamente usado en el análisis de patrones de distribución (Escalante et al., 2007, Ochoa-Ochoa y Flores-Villela, 2002, Rojas-Soto et al., 2003, Rovito et al., 2004) y en el establecimiento de prioridades de conservación (Almazán-Núñez et al., 2013, Botello et al., 2015, Illoldi-Rangel et al., 2008, Ochoa-Ochoa y Flores-Villela, 2002, Suárez-Mota et al., 2015, Urbina-Cardona y Flores-Villela, 2010), especialmente con grupos bióticos que pueden ser usados como subrogados de la biodiversidad y que son clave en las decisiones de conservación, como las aves (Loiselle et al., 2003, Peterson y Navarro-Sigüenza, 2016).

Adicionalmente, algunos métodos iterativos para la identificación de áreas relevantes para la conservación de la biodiversidad utilizan principios básicos en biología de la conservación, como la complementariedad (Gil y Moreno, 2007, Rodrigues y Brooks, 2007, Rodrigues et al., 2000, Sánchez-Cordero et al., 2001, Vane-Wright et al., 1991) y la irremplazabilidad (Méndez-Larios et al., 2005, Pressey et al., 1994) de las áreas. Con la complementariedad, se prioriza la conservación de la máxima diversidad biológica en un número mínimo de áreas (Vane-Wright et al., 1991); por su parte, la irremplazabilidad es un concepto ligado a las especies de distribución restringida que se presentan en un área (Pressey et al., 1994). Cuando muchas de estas especies se encuentran en una región, su valor de irremplazabilidad es elevado, por lo que las prioridades de conservación aumentan (Vane-Wright, 1996). Este procedimiento es análogo a la detección de áreas de endemismo mediante el análisis de parsimonia de endemismos (PAE, por sus siglas en inglés), las cuales son definidas por patrones de distribución congruentes entre 2 o más especies (Escalante y Morrone, 2003, Morrone, 1994). Las áreas detectadas están definidas por especies que pueden considerarse exclusivas e irremplazables y, por tanto, altamente importantes para la conservación (Escalante, 2009, Méndez-Larios et al., 2005, Rovito et al., 2004).

Debido a que la complementariedad y la irremplazabilidad utilizan conceptos distintos (riqueza total y especies de distribución restringida respectivamente), es importante la aplicación de ambos con el fin de desarrollar una estrategia integral de conservación (Suárez-Mota et al., 2015, Zamora-Manzur et al., 2011). La aplicación de estos métodos involucra la obtención de datos primarios (presencia de las especies), los cuales corresponden a sitios puntuales de registro. Sin embargo, se ha demostrado que el uso de datos puntuales únicamente puede conducir a resultados imprecisos dada la dispersión de los datos en una gradilla (e. g., Rojas-Soto et al., 2003, Sánchez-González et al., 2008). En este sentido, los MDE proporcionan resultados con mayor certidumbre, debido a que la distribución de las especies se describe a través de áreas y no solo mediante puntos de registro. Los MDE han facilitado la identificación de áreas complementarias (Loiselle et al., 2003) y áreas de endemismo (Almazán-Núñez et al., 2013, Escalante et al., 2007, Rojas-Soto et al., 2003, Sánchez-González et al., 2008), posibilitando el desarrollo de nuevas perspectivas para la planeación sistemática de la conservación (Esselman y Allan, 2011, Koleff et al., 2009, Sarkar y Margules, 2002).

Los patrones de distribución de la avifauna en la costa del Pacífico de Guerrero (CPGro) no han sido bien estudiados, aunque en el contexto estatal se ha señalado esta región como la segunda más importante por su riqueza de especies y su concentración de endemismos (Navarro, 1998). A la fecha, la información para esta región es dispersa y fragmentada, y no existen evaluaciones que prioricen su conservación bajo ningún enfoque. Por otra parte, los trabajos realizados han sido básicamente descriptivos y orientados principalmente a documentar ampliaciones de distribución de algunas especies (e. g., Davis, 1944, Gaviño-de la Torre et al., 1979, Greene et al., 1984, Navarro y Peterson, 1999). Sin embargo, en un estudio que involucró el oeste de México (Sonora y el oeste de Chihuahua a Chiapas), García-Trejo y Navarro-Sigüenza (2004) describieron los patrones de riqueza y endemismo a partir de datos primarios, y encontraron que la riqueza presenta tendencia a incrementarse hacia el sur, mientras que el endemismo se concentra en el centro de la región (Guerrero y Oaxaca). Ramírez-Bastida et al. (2008) analizaron los patrones de distribución de las aves acuáticas de México y obtuvieron que la mayor riqueza de estas especies (incluyendo residentes y migratorias) se concentra a lo largo de las costas. Así, la costa del Pacífico de México ha sido reconocida como una de las regiones con mayor riqueza y endemismo para las aves en México (e. g., García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004, Navarro-Sigüenza et al., 2014, Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000), por lo que los estudios sobre prioridades de conservación a lo largo de la región, y en particular en la CPGro, son de amplia importancia. Actualmente, la fauna de la región costera de Guerrero está amenazada debido al constante desarrollo de proyectos turísticos y actividades agrícolas (Meléndez-Herrada, Chimal, Figueroa, Vázquez y García, 2015), los cuales gradualmente sustituyen los remanentes de vegetación original.

En este trabajo se recopilaron datos puntuales sobre las aves en la CPGro, con los cuales se generaron MDE abarcando toda el área de distribución de cada especie. A partir de los MDE, se obtuvieron los patrones de distribución correspondientes a riqueza, endemismo y de especies en alguna categoría de riesgo. Los patrones obtenidos se emplearon para la propuesta de áreas de conservación para la avifauna sobre la base de 2 métodos de análisis: 1) complementariedad, y 2) PAE. Las áreas obtenidas en estos análisis se compararon con las ANP que se encuentran en la CPGro, con el fin de evaluar su papel como instrumentos reales de conservación. Adicionalmente, se usaron las Áreas de Importancia para la Conservación de las Aves (AICA) para evaluar su traslape geográfico con las áreas determinadas en este estudio.

Materiales y métodos

La CPGro se ubica entre los paralelos 16°02’01” y 18°08’59” N, y en los meridianos 98°05’45” y 102°15’30” O. El área de estudio abarca una superficie de 15,026 km2, lo que representa el 23.6% del territorio del estado de Guerrero (63,621 km2; Semarnat, 2014). Colinda al sur con el océano Pacífico, al norte con las montañas de la sierra Madre del Sur, al este con las costas del estado de Oaxaca y al oeste con las costas de Michoacán (Fig. 1). La altitud de la región va desde el nivel del mar hasta pequeñas áreas con elevaciones de hasta 2,000 m snm.

Figura 1 Ubicación geográfica de la costa del Pacífico de Guerrero. Se muestra la gradilla de 0.17° × 0.17° (326 km2) utilizada para los análisis de distribución e identificación de áreas para la conservación de la avifauna de la región. 

Se obtuvieron datos primarios (presencia) para toda el área de distribución de cada una de las especies de aves registradas en la zona de estudio en el periodo 1920-2009 a partir de 4 fuentes principales: 1) consultas a la base de datos del Atlas de las aves de México (Navarro, Peterson y Gordillo-Martínez, 2003), que contiene registros de ejemplares de aves mexicanas depositados en distintas colecciones del mundo; 2) registros observacionales del portal web de aVerAves (http://www.averaves.org/); 3) trabajo de campo en diferentes localidades de la costa de Guerrero realizado durante un periodo de 10 años (hasta 2009), y 4) consultas a la literatura científica para el área de estudio (e. g., Navarro y Peterson, 1999, Peterson et al., 2004). Con esta información se construyó una base de datos que incluyó 335,664 registros y a partir de la cual se realizaron consultas y extracción de información relevante para los objetivos de este estudio. Del total de especies, la mayoría (361 especies) presenta registros recientes de los últimos 10 años (a partir de 1999) y para 9 especies solo se encontraron registros anteriores a esa década (e. g., Colinus coyolcos, Cyrtonyx sallei, Gallinago gallinago, Onychoprion anaethetus, Icterus dickeyae). La base incluyó campos con la siguiente información: nombre científico, categorías supraespecíficas como orden y familia, estatus de endemismo (Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000), categoría de residencia (Howell y Webb, 1995) y la categoría de riesgo de acuerdo con la NOM-059-SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010).

Para este estudio, la taxonomía utilizada a nivel de especie siguió la propuesta de Navarro-Sigüenza y Peterson (2004), basada en el concepto filogenético/evolutivo de especie. Esta propuesta se prefirió debido a que, en términos de conservación, podría evitar la subestimación de linajes bien diferenciados que en otras propuestas han sido considerados poblaciones de especies ampliamente distribuidas (García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004, Navarro-Sigüenza y Peterson, 2004, Rojas-Soto et al., 2003, Rojas-Soto et al., 2009). Las categorías supraespecíficas siguen lo propuesto por la AOU (1998) y sus adendas (http://www.aou.org).

Se evaluó la riqueza de especies de las aves de la zona de estudio con el uso del estimador de cobertura basado en incidencia (estimador ICE), usando cuadrantes de 0.17° por lado, los cuales se prefirieron luego de realizarse comparaciones con otros tamaños de celda sin encontrar diferencias claras en los análisis de acumulación de especies y de identificación de áreas de endemismo y de complementariedad. Por otra parte, el estimador ICE basa su cálculo en la estimación de la cobertura de la muestra —i. e., la proporción de la riqueza representada en un conjunto de muestras de incidencia replicados; Colwell y Coddington (1994), Gotelli y Colwell (2011)—, por lo que es insensible al tamaño de muestra (Chazdon et al., 1998, Hortal et al., 2006). El análisis se realizó empleando el programa EstimateS v. 8 (Colwell, 2006), mediante 100 repeticiones aleatorias del orden de las muestras, lo que permite eliminar la influencia que tiene el orden en el cual estas se adicionan al total (Moreno y Halffter, 2000).

Para la elaboración de los MDE de las aves de la región se utilizó el algoritmo genético para la producción de conjuntos de reglas (GARP, por sus siglas en inglés; Stockwell y Noble, 1992, Stockwell y Peters, 1999), el cual ha sido ampliamente usado para el entendimiento de la distribución geográfica y ecológica de las especies (e. g., Peterson, 2001, Peterson et al., 2007, Tsoar et al., 2007). GARP trabaja mediante un proceso iterativo (generaciones) a través de la formación de reglas usando características inferenciales (atómicas, de rango, de rango negado y regresión logística), que son seleccionadas, evaluadas, probadas y aprobadas para pasar o no a la siguiente generación. El proceso de selección de reglas se termina cuando se alcanza un número limitado de iteraciones (máximo 1,000 iteraciones) o cuando existe un límite de convergencia (en este caso de 0.01), lo que establece una condición para detener las iteraciones cuando las nuevas reglas no mejoran el modelo (Stockwell y Noble, 1992, Stockwell y Peters, 1999).

Los modelos de distribución se generaron con el uso de 19 variables climáticas propuestas por Cuervo-Robayo et al. (2013), que son resultado de la interpolación del promedio de registros climáticos para México de 1910 a 2009. Adicionalmente, se consideraron 3 coberturas topográficas (elevación, pendiente e índice topográfico) del U.S. Geological Survey Hydro 1k (http://edcdaac.usgs.gov/gtopo30/hydro). Todas las variables se remuestrearon a una resolución espacial de 1 km2.

Para obtener una mejor caracterización de las áreas de idoneidad ambiental de las especies de aves registradas en la CPGro, los MDE se generaron sobre la base del total de registros disponibles para toda el área de distribución de cada especie. Todos los registros estuvieron acotados al intervalo temporal (1910-2009) cubierto por las variables bioclimáticas utilizadas. Aunque la mayoría de las especies tuvieron un alto número de registros (> 1,000), algunas especies contaron con menos de 50 registros (e. g., Nomonyx dominicus, C. coyolcos, C. sallei, O. anaethetus, Setophaga nigrilora), por lo que se dividieron en 2 grupos para la obtención de los MDE: 1) especies con más de 50 registros, y 2) especies > 1 y < 50 registros (véase el Apéndice). Para la elaboración de los MDE se realizaron 100 réplicas por especie. La evaluación de los MDE con más de 50 registros (356 especies) se llevó a cabo usando pruebas extrínsecas, las cuales consisten en dividir el total de registros en datos de entrenamiento y validación, para lo cual se utilizó una proporción de 70%-30%, respectivamente. Los modelos de especies con > 1 y < 50 registros (14 especies) se validaron utilizando evaluación intrínseca calculada directamente por el algoritmo (Stockwell y Peters, 1999). Esta evaluación consiste en utilizar el 100% de los registros para entrenamiento y GARP genera puntos aleatorios para su validación (Stockwell y Peters, 1999). De las 100 réplicas obtenidas para cada especie, se eligieron los 10 mejores modelos sobre la base de los menores errores de omisión y valores de comisión, cercanos a la mediana del porcentaje del área predicha (Anderson, Lew y Peterson, 2003). Estos modelos fueron sumados para obtener un modelo final de consenso que incluyera al menos el 90% de los registros de cada especie. Los mapas finales de cada especie fueron sumados, lo que permitió la obtención de los patrones de riqueza, endemismo y especies en estatus de riesgo de la avifauna del área de estudio.

El análisis de complementariedad permite identificar el número mínimo de áreas que contienen la máxima diversidad biológica, lo que en la actualidad representa un requisito fundamental para la conservación (Humphries et al., 1991, Urquiza-Haas y Alarcón, 2011, Vane-Wright et al., 1991). Para este análisis se utilizó la misma gradilla compuesta de 95 celdas de 0.17° por lado (326 km2; Fig. 1) empleada en los análisis anteriores (véase Métodos). Se utilizaron los MDE obtenidos para el total de la avifauna del área de estudio y se elaboró una matriz básica de datos (MBD) de presencia-ausencia de las especies en cada celda de la gradilla, en la cual se codificó con «1» aquellas celdas que incluyeran área predicha y con «0» donde hubo ausencia de áreas potenciales. Debido a que la biología y los patrones de distribución de las especies terrestres suelen ser diferentes a las acuáticas (Wiens, 1989), se llevaron a cabo análisis de complementariedad separados, que incluyeron 265 especies de aves terrestres y 105 especies de aves acuáticas. Los análisis de complementariedad se realizaron a través de un proceso iterativo, en el cual primero se seleccionó la celda con la mayor riqueza de especies; después, se eligió una segunda celda con la mayor concentración de especies no incluidas en la primera (Venegas-Barrera y Manjarrez, 2011) y así, de manera sucesiva, hasta identificar el número mínimo de celdas complementarias que en conjunto albergaran el 100% de la riqueza avifaunística de la región. Se desplegaron las ANP y las AICA (Arizmendi y Márquez-Valdelamar, 2000) sobre las áreas de conservación identificadas en este análisis con el fin de evaluar el traslape geográfico.

El método PAE permitió identificar áreas de endemismo para la avifauna de la CPGro sobre la base de las sinapomorfías geográficas (taxones endémicos a cada grupo de celdas; Escalante y Morrone, 2003, Morrone y Crisci, 1995). Estas sinapomorfías representan especies exclusivas, son irremplazables y, por lo tanto, altamente importantes para la conservación (Méndez-Larios et al., 2005, Rovito et al., 2004). Cabe resaltar que el PAE puede ser interpretado dinámica o estáticamente (Nihei, 2006). El PAE dinámico analiza los cambios distribucionales a través del tiempo y el PAE estático se refiere a la identificación de homologías biogeográficas primarias en un único horizonte geológico (Escalante, 2011); es decir, es útil en la identificación de patrones y no necesariamente supone procesos. De acuerdo con estas definiciones, en este estudio se utilizó el PAE en un contexto estático o descriptivo (Escalante, 2011, Nihei, 2006), por lo que las áreas de endemismo identificadas en este estudio tienen un sentido ecológico y no histórico.

Debido a que la distribución de las aves migratorias y acuáticas obedece a patrones históricos y ecológicos diferentes con relación a las residentes terrestres (Komar, 2003), este análisis solo se aplicó a la avifauna residente terrestre cuyos MDE se generaron previamente (181 especies en total). Por tal razón, se generó otra MBD para el PAE, la cual incluyó un área hipotética con «0» para enraizar los cladogramas (Morrone, 1994). Este análisis se ejecutó con las 95 celdas bajo las mismas dimensiones del ejercicio anterior (0.17° × 0.17°). La obtención de los cladogramas para este análisis se llevó a cabo con el programa Nona ver. 2.0 (Goloboff, Farris y Nixon, 2000) en WinClada ver. 1.00.08 (Nixon, 1999), a partir de una búsqueda heurística con 1,000 réplicas de adición de secuencias al azar, intercambio de ramas por tree bisection and reconnection (TBR) y se retuvieron 10 cladogramas por réplica. Se obtuvo un cladograma final de consenso estricto y se calcularon los índices de consistencia (CI) y de retención (RI). Para estimar el valor de soporte de las ramas seleccionadas se realizó una prueba de bootstrap con 500 réplicas (Morrone, 2003). Las áreas resultantes del PAE se compararon con las áreas obtenidas a partir del análisis de complementariedad y aquellas que resultaron congruentes en ambos análisis se consideraron con un nivel de prioridad de conservación mayor.

Resultados

Patrones de distribución geográfica de las especies

La riqueza de la CPGro está compuesta por 370 especies incluidas en 58 familias y 21 órdenes; de estas, un total de 51 especies son endémicas de México, mientras que el estatus estacional está repartido en 216 especies residentes (58%) y 154 migratorias (42%; Apéndice). El estimador de riqueza ICE indicó que se tiene registrado el 77% del total esperado (481 especies ± 0.07; DE); es decir, se estima que faltan alrededor de 114 especies por registrar en el área de estudio (Fig. 2). Estos valores indican que el inventario para la zona es representativo (Gómez-de Silva y Medellín, 2001). Los patrones de riqueza estimados a partir de los MDE (Fig. 3 a) indican que las áreas de mayor riqueza de especies (196-262 especies), endemismo (35-45 especies) y especies en riesgo (20-30 especies) se ubican principalmente hacia las zonas montañosas del centro-oeste del área de estudio y disminuyen hacia la porción oriental (Fig. 3 a-c).

Figura 2 Curva de acumulación de especies de la avifauna de la costa del Pacífico de Guerrero. Las líneas verticales representan la desviación estándar para cada valor estimado por muestra (celdas de 0.17° por lado). 

Figura 3 Patrones de riqueza (a), endemismo (b) y especies en riesgo (c) de las aves de la costa del Pacífico de Guerrero estimados a partir de la suma de los MDE individuales. 

Análisis de complementariedad

El análisis de complementariedad para la avifauna terrestre mostró que de las 95 celdas en las que se dividió el área de estudio, un total de 6 albergan el 100% de la riqueza estimada a partir de los MDE (265 especies; Fig. 4 a). Estas celdas representan el 17% (2,512 km2) de la superficie total de la CPGro (15,026 km2). En la primera celda (37) existe el 95.5% de la avifauna terrestre modelada en el área de estudio y al localizar las 2 celdas subsecuentes (27 y 50) el porcentaje se incrementó hasta el 99% de la riqueza total (Tabla 1). La mayor cantidad de especies terrestres endémicas y en riesgo para el área de estudio se encontró en la celda 37 (Tabla 1). Para la avifauna acuática (Fig. 4 b), 6 celdas (13, 52, 17, 4, 21, 34) acumularon el 100% de las especies modeladas (Tabla 1); en particular, las celdas 13 y 52 acumularon al total de especies acuáticas en alguna categoría de riesgo. Al sobrelapar las ANP de la franja costera de Guerrero (Reserva Estatal El Limón y Parque Nacional El Veladero), se observa congruencia geográfica total con las áreas complementarias identificadas en este análisis (Fig. 4 c). Por otra parte, las AICA mostraron menor coincidencia con las áreas complementarias (Fig. 4 c). Del total de superficie de las áreas o celdas complementarias en este estudio, el 9% se traslapa con alguna de las AICA.

Figura 4 Áreas complementarias identificadas a partir de la distribución potencial de las aves (a) terrestres, (b) acuáticas y (c) traslape con las ANP (polígonos azules) y AICA (polígonos verdes) en la costa del Pacífico de Guerrero. 

Tabla 1 Número de especies complementarias para las aves terrestres y acuáticas, especies endémicas y en riesgo encontradas en las celdas seleccionadas por el análisis de complementariedad. 

Número de celda Especies complementarias Especies en riesgo Especies endémicas Riqueza acumulada Porcentaje
Terrestres
37 253 31 51 253 95.5
27 7 1 0 260 98.1
50 2 1 0 262 98.9
4 1 0 0 263 99.2
14 1 0 0 264 99.6
52 1 0 0 265 100
Acuáticas
13 86 14 0 86 82.0
52 13 3 0 99 94.3
17 3 0 0 102 97.1
4 1 0 0 103 98.1
21 1 0 0 104 99.0
34 1 0 0 105 100

Análisis de parsimonia de endemismos

Los resultados del PAE generaron 1,000 cladogramas, de los cuales se obtuvo uno de consenso estricto de 834 pasos (CI: 20, RI: 76) con un soporte de ramas de entre el 88 y el 100% de acuerdo con la prueba de bootstrap (Fig. 5 a). El cladograma de consenso estricto presentó altos niveles de homoplasia, lo que generó algunas politomías (Fig. 5 a); sin embargo, se identificaron 2 áreas de endemismo definidas por al menos 2 taxones (Tabla 2). La primera está representada por las celdas 4, 5, 7, 8, 10-12 y 15, y la segunda por las celdas 34, 39, 40 y 47 (Fig. 5 b). De estas, la celda 4 también fue identificada en el análisis de complementariedad de las aves terrestres y acuáticas (Fig. 4 a y b). Las áreas de endemismo determinadas incluyeron el 91% de la avifauna total modelada (370 especies).

Los números en los nodos corresponden al valor de confiabilidad bootstrap.

• Taxones sinapomórficos (véase la Tabla 2).

Figura 5 Análisis de parsimonia de endemismos (a) y correspondencias geográficas (b) sobre el mapa de la costa del Pacífico de Guerrero. 

Tabla 2 Áreas de endemismo (celdas) y especies que sustentan los clados. 

Celdas Especies
4, 5, 7, 8, 10-12, 15 Basileuterus culicivorus, B. lachrymosa, Cyrtonyx sallei
34, 39, 47, 50 Phaethornis mexicanus, Cyanocorax speciosa

Discusión

La riqueza avifaunística de la CPGro (370 especies) representa el 68% de lo registrado para Guerrero (545 especies; Almazán-Núñez, Meléndez-Herrada, García-Vega, Sierra-Morales y Méndez-Bahena, 2017) y el 35% de la avifauna nacional (Navarro-Sigüenza et al., 2014). Adicionalmente, la riqueza de especies reportada en este estudio aumenta en un 24% la previamente registrada por Navarro (1998) para la planicie costera del estado de Guerrero. Por citar algunos ejemplos, durante los últimos 5 años se ha documentado la presencia de Megascops seductus, Rhodinocichla schistacea y Setophaga citrina (Almazán-Núñez et al., 2017, Peterson et al., 2004). Este aumento puede ser un reflejo del interés que en los últimos años ha tenido la comunidad científica y aficionada en el reconocimiento de avifaunas regionales poco conocidas, y cuyos datos son distribuidos a través de herramientas digitalizadas disponibles en páginas web (Gómez-de Silva y Alvarado, 2010, Navarro et al., 2003). Por otra parte, la elevada riqueza del área de estudio cobra más relevancia si se considera que la extensión territorial de la CPGro ocupa aproximadamente la cuarta parte del estado (24%; 15,026 km2). Estudios futuros podrían estar dirigidos a confirmar la presencia de las especies incluidas en este estudio, debido a los constantes cambios en el uso del suelo o bien, a ampliar el listado de acuerdo con el valor esperado por el estimador de riqueza utilizado. Por otra parte, la riqueza de la región de estudio es resultado de las condiciones ecológicas a lo largo del gradiente altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 2,000 m, y por la presencia de tipos de vegetación como la selva baja caducifolia, selva mediana subcaducifolia, bosques húmedos de montaña y manglares, que definen local y regionalmente la diversidad de especies (Carreto-Pérez et al., 2015, García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004). Por ejemplo, es posible encontrar en el área de estudio especies características de laderas de montaña como Cyanocorax speciosa, Myadestes occidentalis, Amazilia viridifrons, Hylocharis leucotis, Melanotis caerulescens, Melanerpes formicivorus, Micrastur semitorquatus y Piranga hepatica. Asimismo, existen ambientes lacustres que albergan una alta diversidad de aves acuáticas y marinas (e. g., Anatidae, Chadriformes; Meléndez-Herrada et al., 2015, Ramírez-Bastida et al., 2008), además de un importante número de especies de aves migratorias de invierno. De hecho, para el componente migratorio (de paso o de permanencia invernal), esta región constituye una de las áreas y/o rutas más importantes para las aves migratorias neotropicales (Hutto, 1995, Ramírez-Bastida et al., 2008).

La mayor riqueza potencial de aves en la CPGro está concentrada en la porción centro-oeste del área de estudio (abarcando una superficie de 3,294 km2), desde la cuenca del río Papagayo hasta Zihuatanejo (celdas 13, 14, 17, 52, 58), particularmente en pequeños sistemas montañosos donde predomina la selva baja caducifolia, la selva mediana subcaducifolia y el bosque mesófilo de montaña, ecosistemas reconocidos por su diversidad biológica (Dirzo et al., 2011, Lara-Lara et al., 2008, Meléndez-Herrada et al., 2015, Villaseñor y Gual-Díaz, 2014). También comprende zonas ubicadas a nivel del mar con presencia de algunos sistemas lacustres en asociación con manglares, particularmente en la porción más occidental del área de estudio (Zihuatanejo, laguna de Potosí). Por otro lado, aunque la CPGro no es la zona con mayor número de endemismos en Guerrero en comparación con la sierra Madre del Sur (Navarro-Sigüenza et al., 2016) y la cuenca del Balsas (Feria-Arroyo y Peterson, 2002), presenta un alto número de especies endémicas (Navarro, 1998, Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000). De acuerdo con la propuesta taxonómica de Peterson y Navarro-Sigüenza (2000), algunas de estas son endémicas de las tierras bajas del sur, región en la que se encuentra el área de estudio (e. g., Amazona finschi, Piaya mexicana, Glaucidium palmarum, Phaethornis mexicanus, Trogon citreolus, Attila pacificus, Pachyramphus albiventris, Cyanocorax sanblasianus, Arremonops sumichrasti). La distribución de las especies endémicas presentó en general el mismo patrón que el de la riqueza, en el cual se observa una mayor correspondencia con las zonas montañosas del área de estudio. Esto confirma parcialmente el hecho de que el endemismo está asociado de manera primaria a laderas montañosas (Escalante et al., 1998, García-Trejo y Navarro-Sigüenza, 2004, Navarro-Sigüenza et al., 2014, Peterson y Navarro-Sigüenza, 2000), como lo sugiere la presencia de A. viridifrons, A. finschi, G. palmarum, Xenotriccus mexicanus, T. citreolus, Granatellus venustus, A. sumichrasti y Trhyophilus sinaloa. Existen otras especies endémicas en la porción oeste de la CPGrO asociadas principalmente a la franja costera (i. e., Deltarhynchus flammulatus, R. schistacea, Passerina leclancherii, C. sanblasianus). El número de especies en riesgo aumenta ligeramente hacia la franja costera, donde el desarrollo acelerado de las actividades económicas ha propiciado un crecimiento desordenado en las costas y algunas de sus especies se han extinto localmente, como ocurrió con la guacamaya verde (A. militaris) en el declive costero de Guerrero (Almazán-Núñez y Nova-Muñoz, 2006) y de Michoacán (Monterrubio-Rico, Labra-Hernández, Ortega-Rodríguez, Cancino-Murillo y Villaseñor-Gómez, 2011).

Los análisis de complementariedad, tanto para la avifauna terrestre como acuática, identificaron 6 celdas (de un total de 95) en la CPGro como prioritarias para la conservación, lo que representa una extensión territorial de 2,513 km2, equivalente al 17% de la superficie del área. Estas celdas incluyen áreas con alta riqueza, así como algunas zonas previamente identificadas por su alta diversidad avifaunística, como los sistemas lacustres a nivel del mar (Arizmendi y Márquez-Valdelamar, 2000, Meléndez-Herrada et al., 2015) y las zonas montañosas del declive costero de la sierra de Atoyac (Navarro, 1992). Esta última área en particular ha sido reconocida además por su alta diversidad en otros grupos faunísticos y florísticos (Monteagudo y Luis, 2013, Ponce-Ulloa y Llorente-Bousquets, 1993) y por su valor paisajístico (Luna-Vega, Espinosa y Contreras-Medina, 2016).

De las 6 celdas identificadas como complementarias para las aves terrestres y acuáticas, solo 2 (4 y 52) coincidieron en ambos análisis. Esto demuestra la diferencia en los hábitos y distribución de cada grupo y, por otro lado, confirma la importancia de estas áreas para especies de relevancia para la conservación (i. e., A. oratrix; Monterrubio-Rico et al., 2016). Por otro parte, si bien el traslape geográfico de estas áreas complementarias con las ANP fue total, nuestros análisis sugieren que estas áreas de conservación oficiales pueden ser ampliadas para incluir un mayor número de especies, así como para facilitar la conectividad entre distintas poblaciones (Bélisle, 2005, Haig et al., 1998).

El análisis con las ANP mostró un traslape total con las áreas identificadas por el análisis de complementariedad y que resultó menor con las AICA (9%). Existen celdas particularmente en el centro-oeste del área de estudio que prácticamente no presentan sobrelapamiento con ninguna de las ANP declaradas o las AICA propuestas, aun cuando el valor de complementariedad (diversidad total) e irremplazabilidad (especies restringidas) es alto (Figura 4, Figura 5). Así por ejemplo, aunque las celdas 27 y 37 presentaron la más alta complementariedad de especies terrestres de toda la CPGro, no existe coincidencia con ninguna de las ANP y solo la celda 27 tiene un traslape del 55% con el AICA de la sierra de Atoyac. Con excepción de las celdas 4, 34 y 50, las 2 áreas definidas por el PAE (i. e., área 1: celdas 4, 5, 7, 8, 10, 11, 12, 15; área 2: celdas 34, 39, 47, 50) difieren de las determinadas por el análisis de complementariedad. Dado que el PAE se basa principalmente en especies compartidas por un conjunto de áreas (sinapomorfías) sin hacer referencia a las especies totales, no consideró en sus resultados celdas identificadas como complementarias (i. e., 13, 14, 17, 21, 27, 37, 52). Debido a estas diferencias, los resultados de ambos análisis fueron interpretados de manera complementaria. Así, las celdas identificadas en ambos análisis representan un nivel de priorización mayor que el resto, dado que están definidas por el número de especies endémicas y por la alta riqueza específica a nivel local. En particular, las áreas propuestas con el PAE representan sitios importantes para la conservación donde la presencia de las especies con distribución local y restringida hace que estas áreas sean únicas, y por lo tanto irremplazables, un criterio importante en la definición de zonas prioritarias para la conservación (Méndez-Larios et al., 2005, Wiens, 1989).

Aunque el gradiente altitudinal de la región es amplio (0-2,000 m snm), las áreas de endemismo presentan pocas variaciones climáticas. Por ejemplo, en las celdas correspondientes a la primer área (4, 5, 7, 8, 10-12, 15) predominan los climas cálidos semisecos y subhúmedos a lo largo de un intervalo altitudinal que va desde el nivel del mar hasta los 1,300 m, lo que explica la presencia de sinapomorfías geográficas características de laderas montañosas del declive costero de la sierra Madre del Sur, como Basileuterus culicivorus, B. lachrymosa y C. sallei (Howell y Webb, 1995). En la segunda área de endemismo (celdas 34, 39, 47 y 50), se presenta un gradiente altitudinal similar con elevaciones hasta los 1,650 m snm (celda 47), por lo que el clima predominante pertenece a los cálidos semisecos y subhúmedos, excepto la celda 39, que presenta un clima semiárido cálido. Estas celdas están también sustentadas por especies características de laderas montañosas semihúmedas (P. mexicanus, C. speciosa). Algunas de las especies que apoyan los clados en las 2 áreas identificadas representan poblaciones diferenciadas a las del resto del país (C. sallei, C. speciosa, P. mexicanus), cuya distribución comprende el declive montañoso del Pacífico, particularmente de los estados de Guerrero y Oaxaca (Navarro-Sigüenza y Peterson, 2004), una región altamente importante por su nivel de endemismos (Navarro-Sigüenza et al., 2016).

La irregularidad en los datos puntuales que representan la diversidad avifaunística en cada celda puede deberse a las diferencias en el esfuerzo de muestreo, lo que indica que algunas áreas han sido temporal y espacialmente mejor muestreadas (Peterson, Navarro-Sigüenza y Benítez-Díaz, 1998), como ocurre en las cercanías de Acapulco, Zihuatanejo y Atoyac de Álvarez. Este aspecto pudo también haber influido en los patrones de riqueza encontrados. Por otra parte, en el PAE, las politomías pueden ser consideradas principalmente evidencia de una falta de esfuerzo de muestreo entre zonas adyacentes cuando se emplean datos primarios (Navarro et al., 2007, Wiens, 1989), aunque se ha indicado que también podrían representar regiones con gradientes ecológicos o zonas de transición. Adicionalmente, podrían explicar las áreas con conexión histórica que pudieron sufrir procesos vicariantes tanto naturales (a partir de los datos de los MDE) como antrópicos (con los datos puntuales), generando extinciones locales dentro de la región de estudio. En particular, la degradación por cambios en el uso de suelo con fines urbanos, agrícolas y/o forestales, podría explicar vacíos y baja diversidad en algunas celdas. Esta desigualdad en los datos puede ser suplida por la extrapolación realizada en este estudio con los MDE.

Este estudio se enfocó en la identificación de zonas prioritarias para la avifauna en la CPGro, la cual ha sufrido importantes modificaciones por la acelerada pérdida de vegetación natural ocasionada por las actividades humanas (Peralta-Gómez, Diego-Pérez y Gual-Díaz, 2000). Por lo anterior, los análisis de los patrones de distribución, así como la evaluación de áreas de conservación propuestas en este estudio, pueden constituir una línea base para el establecimiento de prioridades de conservación, sin que ello garantice los procesos y la viabilidad de las poblaciones de aves, particularmente, cuando el sistema de ANP en el estado está pobremente representado (Bezaury-Creel et al., 2012, Koleff y Moreno, 2006), y probablemente tendría una eficiencia limitada en la protección de la avifauna regional. No obstante, recientemente se han llevado a cabo esfuerzos a nivel estatal para impulsar la creación de pequeñas reservas estatales con fines de conservación a lo largo del estado, incluida la CPGro (DOF, 2011). Un ejemplo de ello es la reciente creación de 6 parques estatales; sin embargo, cubren apenas el 0.06% de la superficie de la entidad (DOF, 2010, DOF, 2011, DOF, 2012). Por ello, y ante los constantes cambios en el uso del suelo y las alteraciones por cambio climático, resulta fundamental para esta región, y en particular para un estado rico en recursos biológicos como Guerrero, fomentar estrategias adicionales de conservación, como los corredores biológicos y otras iniciativas de conservación in situ que promuevan el uso sustentable de la biodiversidad regional. Se espera que los resultados de este estudio sirvan como base para futuras investigaciones que evalúen y comparen áreas de conservación para otros grupos taxonómicos y, además, contribuyan en la planeación sistemática de la conservación de esta región.

Agradecimientos

Los autores agradecen a Pablo Sierra por su apoyo en diferentes etapas del proyecto. A Liliana Parra, Antonio Estrada y Génesis Benítez, por su apoyo en el trabajo de campo. Edson Álvarez apoyó en la construcción del apéndice. La Facultad de Ciencias Químico Biológicas y la Escuela Superior de Ciencias Ambientales de la Universidad Autónoma de Guerrero otorgaron apoyo para las actividades logísticas del proyecto. Agradecemos el apoyo de 2 revisores anónimos, quienes hicieron comentarios críticos que mejoraron sustancialmente la versión original de este documento.

Referencias

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1La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Apéndice

Lista de las especies de aves registradas en la costa del Pacífico del estado de Guerrero (CPGro) de acuerdo con las diferentes fuentes consultadas. Para cada especie se incluye el estatus de estacionalidad (RP: residente permanente, MI: migratorio de invierno, MV: migratorio de verano, T: transitorio, V: visitante ocasional), el estatus de endemismo (E: endémico en México) y la categoría de riesgo (Pr: sujeta a protección especial, A: amenazada, P: en peligro de extinción). El número de registros para la generación de los MDE se asignó como sigue: 1: especies con más de 50 registros; 2: especies con > 1 y < 50 registros 

Nombre científico Estacionalidad Endemismo Categoría de riesgo Grupo de acuerdo con el número de registros obtenidos para los MDE
Tachybaptus dominicus RP Pr 1
Podilymbus podiceps RP 1
Podiceps nigricollis MI 1
Ardenna pacifica V A 1
Phaethon aethereus V A 1
Sula dactylatra V 1
Sula nebouxii V Pr 1
Sula leucogaster V 1
Sula sula V A 1
Pelecanus erythrorhynchos MI 1
Pelecanus occidentalis RP 1
Phalacrocorax brasilianus RP 1
Anhinga anhinga RP 1
Fregata magnificens RP 1
Botaurus lentiginosus MI A 1
Butorides virescens RP 1
Ixobrychus exilis RP Pr 1
Tigrisoma mexicanum RP Pr 1
Ardea herodias MI 1
Ardea alba MI 1
Egretta thula RP 1
Egretta rufescens RP Pr 1
Egretta caerulea RP 1
Egretta tricolor RP 1
Bubulcus ibis RP 1
Butorides virescens RP 1
Nycticorax nycticorax MI 1
Nyctanassa violacea RP 1
Cochlearius cochlearius RP 1
Eudocimus albus RP 1
Plegadis chihi MI 1
Platalea ajaja MI 1
Mycteria americana MI Pr 1
Coragyps atratus RP 1
Cathartes aura RP 1
Dendrocygna autumnalis RP 1
Dendrocygna bicolor RP 1
Cairina moschata RP P 1
Anas acuta MI 1
Anas strepera MI 1
Anas americana MI 1
Anas discors MI 1
Anas cyanoptera MI 1
Anas crecca MI 1
Anas clypeata MI 1
Aythya americana MI 1
Aythya affinis MI 1
Nomonyx dominicus RP A 2
Oxyura jamaicensis MI 1
Pandion haliaetus T-MI 1
Chondrohierax uncinatus RP Pr 1
Elanus leucurus RP 1
Harpagus bidentatus RP Pr 1
Circus cyaneus MI 1
Accipiter striatus MI Pr 1
Accipiter cooperii MI Pr 1
Geranospiza caerulescens RP A 1
Buteo albonotatus MI Pr 1
Buteo nitidus RP 1
Buteogallus anthracinus RP Pr 1
Buteogallus urubitinga RP Pr 1
Rupornis magnirostris RP 1
Buteo platypterus MI Pr 1
Buteo brachyurus RP 1
Buteo swainsoni T Pr 1
Geranoaetus albicaudatus RP Pr 1
Buteo jamaicensis RP 1
Micrastur ruficollis RP Pr 1
Micrastur semitorquatus RP Pr 1
Caracara cheriway RP 1
Herpetotheres cachinnans RP 1
Falco sparverius MI 1
Falco columbarius MI 1
Falco peregrinus MI Pr 1
Ortalis poliocephala RP E 1
Philortyx fasciatus RP E 1
Colinus coyolcos RP E 2
Cyrtonyx sallei RP Pr 2
Laterallus ruber RP 1
Aramides cajaneus RP 1
Aramides axillaris RP A 1
Porzana carolina MI 1
Pardirallus maculatus RP 1
Porphyrio martinicus RP 1
Gallinula chloropus MI 1
Fulica americana MI 1
Pluvialis squatarola MI 1
Charadrius collaris RP 1
Charadrius wilsonia MI 1
Charadrius semipalmatus MI 1
Charadrius vociferus RP 1
Haematopus palliatus RP 1
Himantopus mexicanus RP 1
Recurvirostra americana MI 1
Jacana spinosa RP 1
Tringa melanoleuca MI 1
Tringa flavipes MI 1
Tringa solitaria MI 1
Tringa semipalmata MI 1
Tringa incana MI 1
Actitis macularius MI 1
Numenius phaeopus MI 1
Numenius americanus MI 1
Arenaria interpres MI 1
Calidris alpina MI 1
Calidris alba MI 1
Calidris mauri MI 1
Calidris minutilla MI 1
Calidris bairdii T 1
Limnodromus griseus MI 1
Limnodromus scolopaceus MI 1
Gallinago delicata MI 1
Gallinago gallinago MI 1
Phalaropus tricolor T 1
Phalaropus lobatus MI 1
Thalasseus sandvicensis MI 1
Leucophaeus atricilla MI 1
Larus delawarensis MI 1
Larus argentatus MI 1
Leucophaeus pipixcan T 1
Larus heermanni V Pr 1
Gelochelidon nilotica M.I 1
Hydroprogne caspia M.I 1
Thalasseus maximus MI 1
Thalasseus elegans V Pr 1
Sterna forsteri MI 1
Sterna hirundo V 1
Sternula antillarum RP Pr 1
Onychoprion anaethetus MI Pr 2
Chlidonias niger T-MI 1
Anous stolidus MI 2
Rynchops niger MI 1
Patagioenas flavirostris RP 1
Zenaida asiatica RP 1
Zenaida macroura RP 1
Columbina inca RP 1
Columbina passerina RP 1
Columbina minuta RP 1
Columbina talpacoti RP 1
Leptotila verreauxi RP 1
Geotrygon montana RP 1
Eupsittula canicularis RP Pr 1
Brotogeris jugularis RP A 1
Amazona albifrons RP Pr 1
Amazona finschi RP E P 1
Amazona oratrix RP P 1
Coccyzus erythropthalmus T 2
Coccyzus minor RP 1
Piaya mexicana RP E 1
Morococcyx erythropygus RP 1
Geococcyx velox RP 1
Crotophaga sulcirostris RP 1
Megascops seductus RP E A 2
Bubo virginianus RP 1
Glaucidium palmarum RP E A 1
Glaucidium brasilianum RP 1
Ciccaba virgata RP 1
Chordeiles acutipennis RP 1
Chordeiles minor MV 1
Nyctidromus albicollis RP 1
Cypseloides niger MV 1
Streptoprocne zonaris RP 1
Chaetura vauxi RP 1
Phaethornis mexicanus RP 1
Chlorostilbon auriceps RP E 1
Cynanthus sordidus RP E 1
Cynanthus doubledayi RP E 1
Hylocharis leucotis RP 1
Amazilia beryllina RP 1
Amazilia rutila RP 1
Amazilia violiceps RP 1
Amazilia viridifrons RP E A 1
Lampornis margaritae RP 1
Heliomaster longirostris RP Pr 1
Heliomaster constantii RP 1
Archilochus colubris T-MI 1
Archilochus alexandri MI 1
Selasphorus calliope MI 1
Selasphorus platycercus MI 1
Selasphorus rufus MI 1
Trogon citreolus RP E 1
Trogon mexicanus RP 1
Trogon ambiguus RP 1
Momotus mexicanus RP 1
Megaceryle torquata RP 1
Megaceryle alcyon MI 1
Chloroceryle amazona RP 1
Chloroceryle americana RP 1
Aulacorhynchus wagleri RP Pr 1
Melanerpes formicivorus RP 1
Melanerpes chrysogenys RP E 1
Sphyrapicus varius MI 1
Picoides scalaris RP 1
Colaptes auricularis RP E 1
Dryocopus lineatus RP 1
Campephilus guatemalensis RP Pr 1
Sittasomus griseicapillus RP 1
Xiphorhynchus flavigaster RP 1
Lepidocolaptes leucogaster RP E 1
Lepidocolaptes souleyetii RP 1
Camptostoma imberbe RP 1
Myiopagis viridicata RP 1
Xenotriccus mexicanus RP E Pr 1
Contopus cooperi T-MI 1
Contopus pertinax RP 1
Contopus sordidulus T 1
Empidonax traillii MI 1
Empidonax albigularis MI 1
Empidonax minimus MI 1
Empidonax hammondii T-MI 1
Empidonax oberholseri MI 1
Empidonax difficilis MI 1
Empidonax occidentalis RP 1
Sayornis nigricans RP 1
Pyrocephalus rubinus RP 1
Attila pacificus RP E 1
Myiarchus tuberculifer RP 1
Myiarchus cinerascens MI 1
Myiarchus nuttingi RP 1
Myiarchus tyrannulus RP 1
Deltarhynchus flammulatus RP E Pr 1
Pitangus sulphuratus RP 1
Megarynchus pitangua RP 1
Myiozetetes similis RP 1
Myiodynastes luteiventris MV 1
Tyrannus melancholicus RP 1
Tyrannus vociferans RP 1
Tyrannus crassirostris RP E 1
Tyrannus verticalis MI 1
Tyrannus forficatus T-MI 1
Pachyramphus uropygialis RP E 1
Pachyramphus albiventris RP E 1
Tityra griseiceps RP E 1
Lanius ludovicianus RP 1
Vireo bellii T-MI 1
Vireo cassinii MI 1
Vireo plumbeus RP 1
Vireo huttoni RP 1
Vireo hypochryseus RP E 1
Vireo pallens RP E Pr 1
Vireo swainsonii RP 1
Vireo philadelphicus V 1
Vireo flavoviridis MV 1
Vireolanius melitophrys RP 1
Calocitta formosa RP 1
Cyanocorax speciosa RP E 1
Cyanocorax sanblasianus RP E 1
Aphelocoma sumichrasti RP E 1
Corvus sinuatus RP 1
Progne subis T 1
Tachycineta bicolor MI 1
Progne chalybea RP 1
Tachycineta albilinea RP 1
Tachycineta thalassina MI 1
Stelgidopteryx serripennis RP 1
Riparia riparia T-MI 1
Petrochelidon melanogaster T 2
Hirundo rustica MI 1
Psaltriparus melanotis RP 2
Certhia americana RP 1
Campylorhynchus humilus RP E 2
Campylorhynchus gularis RP E 1
Catherpes mexicanus RP 1
Thryophilus sinaloa RP E 1
Thryophilus pleurostictus RP 1
Pheugopedius felix RP E 1
Thryomanes bewickii RP 1
Troglodytes brunneicollis MI 1
Henicorhina leucophrys RP 1
Uropsila pacifica RP E 1
Regulus calendula MI 1
Polioptila caerulea MI 1
Polioptila albiloris RP 1
Sialia sialis RP 1
Myadestes occidentalis RP Pr 1
Catharus aurantiirostris RP 1
Catharus ustulatus T-MI 1
Catharus guttatus MI 1
Turdus assimilis RP 1
Turdus rufopalliatus RP E 1
Turdus migratorius RP 1
Mimus polyglottos RP 1
Melanotis caerulescens RP E 1
Bombycilla cedrorum MI 1
Oreothlypis peregrina MI 1
Oreothlypis celata MI 1
Oreothlypis ruficapilla MI 1
Oreothlypis luciae MI 1
Setophaga citrina MI 1
Setophaga americana MI 1
Setophaga nigrilora RP E 1
Setophaga aestiva MI 1
Setophaga magnolia MI 1
Setophaga auduboni MI 1
Setophaga virens MI 1
Setophaga dominica MI 1
Setophaga graciae RP 1
Setophaga ruticilla T-MI 1
Mniotilta varia MI 1
Seiurus aurocapilla MI 1
Parkesia noveboracensis MI 1
Parkesia motacilla MI 1
Geothlypis tolmiei MI A 1
Geothlypis melanops MI 1
Geothlypis poliocephala RP 1
Cardellina pusilla MI 1
Myioborus pictus RP 1
Myioborus miniatus RP 1
Basileuterus lachrymosus RP 1
Basileuterus rufifrons RP 1
Basileuterus culicivorus RP 1
Icteria virens T-MI 1
Granatellus venustus RP E 1
Rhodinocichla schistacea RP E 1
Habia affinis RP E 1
Piranga hepatica RP 1
Piranga rubra MI 1
Piranga ludoviciana MI 1
Piranga bidentata RP E 1
Piranga leucoptera RP 1
Thraupis episcopus RP 1
Euphonia godmani RP E 1
Euphonia elegantissima RP 1
Cyanerpes cyaneus RP 1
Volatinia jacarina RP 1
Sporophila torqueola RP E 1
Sporophila minuta RP 1
Arremonops sumichrasti RP E 2
Melozone fusca RP 1
Peucaea humeralis RP E 1
Peucaea acuminata RP E 2
Aimophila rufescens RP 1
Chondestes grammacus MI 1
Passerculus sandwichensis MI 1
Ammodramus savannarum MI 1
Melospiza lincolnii MI 1
Melospiza georgiana MI 1
Saltator vigorsii RP E 1
Saltator atriceps RP 1
Cardinalis carneus RP 1
Pheucticus ludovicianus MI 1
Pheucticus chrysopeplus RP E 1
Pheucticus melanocephalus RP 1
Cyanocompsa indigotica RP E 1
Passerina caerulea RP 1
Passerina cyanea MI 1
Passerina versicolor RP 1
Passerina leclancherii RP E 1
Passerina ciris MI Pr 1
Spiza americana MI 1
Agelaius phoeniceus RP 1
Sturnella magna RP 1
Xanthocephalus xanthocephalus MI 1
Euphagus cyanocephalus MI 1
Quiscalus mexicanus RP 1
Molothrus aeneus RP 1
Molothrus ater RP 1
Icterus wagleri RP 1
Icterus fuertesi MI 2
Icterus cucullatus MI 1
Icterus pustulatus RP E 1
Icterus pectoralis RP 1
Icterus gularis RP 1
Icterus dickeyae RP E 2
Icterus galbula MI 1
Icterus bullockii MI 1
Cacicus melanicterus RP E 1
Haemorhous mexicanus RP 1
Spinus pinus MI 1
Spinus psaltria RP 1

Recibido: 18 de Noviembre de 2016; Aprobado: 23 de Mayo de 2017

* Autor para correspondencia: Raúl Ortiz-Pulido, e-mail: rcarlos.almazan@gmail.com

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