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Revista mexicana de biodiversidad

versão On-line ISSN 2007-8706versão impressa ISSN 1870-3453

Rev. Mex. Biodiv. vol.88 no.2 México Jun. 2017

http://dx.doi.org/10.1016/j.rmb.2017.03.015 

Taxonomía y sistemática

Una lista actualizada de los murciélagos de la región de Los Tuxtlas, Veracruz

An updated species list of the bats of the Los Tuxtlas region, Veracruz

Rosamond Coatesa  * 

Ismari Ramírez-Luchob 

Alvar González-Christenc 

aEstación de Biología Tropical Los Tuxtlas, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México, Km. 32 Carretera Catemaco-Montepío, 95701, San Andrés Tuxtla, Veracruz, México

bPrograma de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação/CCBS, Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Cidade Universitária, s/n, Bairro Universitário, Campo Grande, Mato Grosso del Sur, Brasil

cInstituto de Investigaciones Biológicas, Universidad Veracruzana, Av. Luis Castelazo, s/n, Industrial Las Ánimas, 91190, Xalapa, Veracruz, México

Resumen:

Los murciélagos representan un componente clave en la dinámica de ecosistemas terrestres y alcanzan altos niveles de abundancia y diversidad en el neotrópico. Las transformaciones medioambientales modulan la diversidad alfa, beta y gamma de una región, donde algunas especies se ven favorecidas y otras no, reduciendo o ampliando su presencia regional; además, constantemente se genera nueva información sistemática y es necesaria la actualización de la nomenclatura en los listados faunísticos, información básica para los programas de manejo ambiental, por ello, presentamos una lista actualizada de los murciélagos de la Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas. El listado está basado en capturas de campo, revisión de ejemplares depositados en colecciones científicas, así como en una revisión documental de bases nacionales e internacionales. De esta manera, se confirma la presencia de 65 especies de murciélagos y se descartan 8 especies probables aún no confirmadas en la región, pero que se han mencionado en diferentes fuentes.

Palabras clave: Biodiversidad; Chiroptera; Mamíferos; México

Abstract:

Bats are a key component in the dynamics of terrestrial ecosystems and reach high levels of abundance and diversity in the Neotropics. Environmental transformations modulate alpha, beta and gamma biodiversity of a region, where some species are favored while others are not, reducing or expanding their regional presence. Also, the constant development of new systematic information requires necessary updates of the nomenclature in faunal lists. Updated information is basic for programs of environmental management and conservation. Here, we present an updated list of bats of the Los Tuxtlas Biosphere Reserve. The list is based on captures in the field, the revision of specimens deposited in collections, as well as the revision of online databases of national and international scientific collections. In this manner, we confirm the presence of 65 species of bats and discard 8 species still not confirmed in the region, but have been mentioned in various sources.

Keywords: Biodiversity; Chiroptera; Mammals; Mexico

Introducción

El orden Chiroptera es un grupo ecológicamente importante debido a su abundancia, diversidad de especies y hábitats que ocupa, así como a los gremios alimenticios que presenta (Voigt y Kingston, 2016; Wilson y Reeder, 2005). Es clave el papel que juegan los murciélagos en los ecosistemas terrestres, por ejemplo en la polinización de muchas especies de plantas, la dispersión de semillas y el consumo de las poblaciones de invertebrados, por esto los murciélagos son indicadores importantes de la calidad de los ecosistemas debido a que muchas especies son sensibles a la pérdida o fragmentación de su hábitat (Avila-Cabadilla et al., 2014; Estrada y Coates-Estrada, 2002; Estrada, Coates-Estrada y Meritt, 1993; Galindo-González y Sosa, 2003; García-Estrada, Damon, Sánchez-Hernández, Soto-Pinto e Ibarra-Núñez, 2012; García-García y Santos-Moreno, 2014; Maas, Clough y Tscharntke, 2013). En México se han documentado 137 especies de murciélagos (Álvarez, Álvarez-Castañeda y González-Ruíz, 2015; Ceballos, Arroyo-Cabrales, Medellín, Medrano-González y Oliva, 2014; Ramírez-Pulido, González-Ruiz, Gardner y Arroyo-Cabrales, 2014), de las cuales 89 se han reportado en el estado de Veracruz (González-Christen y Delfín-Alonso, 2016) y 56 en la región de Los Tuxtlas (González-Christen, 2011).

Los Tuxtlas, en el sureste del estado de Veracruz, es un macizo montañoso que ha llamado el interés de la sociedad y de los científicos debido, entre otros aspectos, a la diversidad de culturas, ecosistemas y paisajes que alberga, ya sea para su explotación, su conservación o la realización de diversos estudios. Históricamente existe evidencia de presencia humana en Los Tuxtlas aproximadamente desde el año 2,000 a. C. (Laborde, 2004); a partir de ese momento la región fue objeto de una intensa explotación, lo que particularmente en las últimas 4 décadas ha provocado severos cambios negativos en el entorno natural (Dirzo, González-Soriano y Vogt, 1997; Dirzo y García, 1992; Galindo-González, 2007; Guevara, Sánchez-Ríos y Landgrave, 2006; Mendoza, Fay y Dirzo, 2005; Paré y Lazos, 2008), lo que pone en peligro su viabilidad ecológica; sin embargo, aún conserva remanentes de diferentes tipos de vegetación y de la fauna acompañante, razón por la que, en 1998, una gran parte de la región fue declarada Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas (en adelante, RBLT) (Secretaría de Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca, 1998). A pesar del creciente interés general por conocer, entender y proteger la biodiversidad de la región, así como las acciones de protección emprendidas, aún son cotidianas y constantes diversas presiones negativas, que incluso han aumentado en intensidad y que se presentan en zonas que por su sensibilidad natural son críticas para la conservación. Debido a esto, la RBLT es considerada un Área Prioritaria para la Conservación en Veracruz (Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, 2013).

La diversidad de los mamíferos de la RBLT ha sido objeto de numerosos estudios (Coates-Estrada y Estrada, 1986; González-Christen, 2008, 2010, 2011; Hall y Dalquest, 1963; Martínez-Gallardo y Sánchez-Cordero, 1997; Navarro-López, 1982). En particular para los murciélagos, se han realizado contribuciones sobre los efectos de la fragmentación de la selva en un paisaje antropogénico (Estrada y Coates-Estrada, 2002; Estrada et al., 1993; Galindo-González y Sosa, 2003; Galindo-González, 2004, 2007; Montiel, 1992), su importante papel en la dispersión de semillas (de la Peña-Domene, Martínez-Garza, Palmas-Pérez, Rivas-Alonso y Howe, 2014; Galindo-González, 1998; Ramírez-Lucho, 2009; Vázquez-Yanes, Orozco-Segovia, Francios y Trejo, 1975), los patrones de actividad (Estrada, Jiménez, Rivera y Fuentes, 2004), aspectos de su reproducción (Estrada y Coates-Estrada, 2001) y un estudio sobre diversidad y abundancia (Cruz-Lira, 2009).

La distribución y abundancia de los organismos en el entorno natural es un fenómeno dinámico que responde a una serie amplia de elementos, eventos y circunstancias biogeográficas. Las características medioambientales y las transformaciones que ocurren local y regionalmente determinan diferentes patrones de diversidad alfa, beta y gamma, donde algunas especies se ven favorecidas, ampliando su presencia regional, y otras no, reduciéndola. Estos procesos deben ser monitorizados y representan una información fundamental para los estudios ecológicos o el diseño de estrategias adecuadas de manejo y conservación, su seguimiento y evaluación (Rex, Kelm, Wiesner, Kunz y Voigt, 2008; Medellín, Arita y Sánchez, 2008; Shafie, Sah, Latip, Azman y Khairuddin, 2011). En un área natural protegida es prioritario contar con los inventarios actualizados, precisos y confiables de la biodiversidad. En Los Tuxtlas, a pesar de ser una de las regiones biológicamente mejor estudiadas en el país, aún faltan datos precisos sobre la distribución, los tamaños y las tendencias o estado de conservación de las poblaciones silvestres, lo cual es particularmente claro en el caso de sus murciélagos (González-Christen, 2010, 2011; González-Christen y Delfín-Alonso, 2016). Ramírez-Pulido, González-Ruiz, Ameneyro, Castro-Campillo y Salame-Méndez (2016) mencionan que existen más de 7,100 referencias donde de manera dispersa se obtiene información de los diferentes grupos de mamíferos. Con el objetivo de contribuir al conocimiento de los murciélagos de Los Tuxtlas y brindar elementos adecuados para la observación, el estudio y la conservación de estos organismos, se compiló una lista actualizada, basada en capturas en campo, la revisión de material en colecciones y una investigación documental.

Materiales y métodos

La información presentada en este trabajo proviene de diversas investigaciones con murciélagos realizadas desde 1986 hasta 2015, realizadas con muestreos en los 3 principales volcanes y zonas núcleo de la RBLT. Se exploraron 21 localidades ubicadas en los alrededores del volcán San Martín Tuxtla, 13 en la sierra Santa Marta y 3 en las cercanías del volcán San Martín Pajapan, para un total de 37 localidades ubicadas en 7 municipios de la región de Los Tuxtlas, al sureste de Veracruz (fig. 1, tabla 1). La mayoría de los murciélagos se liberaron, otros ejemplares se depositaron en la «Colección Mastozoológica de la Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas», del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México, y en la «Colección de Mamíferos del Instituto de Investigaciones Biológicas» de la Universidad Veracruzana. Las localidades de estudio se encuentran ubicadas dentro de la RBLT (18°11’-18°40’ N, 94°42’-95°18’ O). En la RBLT se presentan más de 300 conos volcánicos con alturas desde el nivel del mar hasta los 1,720 m, siendo las alturas máximas las de los volcanes San Martín Tuxtla, 1,720 m, la sierra Santa Marta, 1,650 m, y el volcán San Martín Pajapan, 1,145 m (González, 1991; Ramírez, 1999). De acuerdo con Laborde (2004), la RBLT cuenta con una superficie total de 155,122 ha y posee 3 zonas núcleo con la vegetación original relativamente conservada: 1) volcán San Martín Tuxtla, con 9,805 ha; 2) sierra Santa Marta, con 18,031 ha, y 3) volcán San Martín Pajapan, con 1,883 ha. El clima predominante de la RBLT es tropical cálido húmedo semicálido en las partes bajas de las sierras y templado muy húmedo en las partes altas, con temperaturas medias de 18 a 22 °C y máxima de 36 °C (Soto, 2004). La precipitación es de naturaleza estacional, con un promedio de 4,700 mm por año, con una época relativamente seca entre marzo y mayo (Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, 2006).

Figura 1. Localidades de los sitios de muestreo dentro la Reserva de Biosfera Los Tuxtlas. Los nombres de las localidades y las coordenadas geográficas de los sitios están disponibles en la tabla 1

Tabla 1 Relación de las localidades de muestreo dentro de la Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas. 

La ubicación física de las localidades de muestreo dentro de la Reserva de la Biosfera Los Tuxtlas se muestra en la figura 1.

Con base en las capturas obtenidas y la consulta del material depositado en las colecciones referidas, se actualizó el inventario regional para el orden Chiroptera. Posteriormente, se revisaron las bases de datos electrónicas de la Unidad de Informática para la Biodiversidad de la Universidad Nacional Autónoma de México, y la base electrónica del Portal VertNet (versión 2015) (http://www.vertnet.org), que contienen información de numerosas colecciones científicas nacionales y del extranjero. En el análisis se tomó en consideración únicamente la presencia de las especies documentadas en la región.

A través de la revisión de estas bases se confirmó la ausencia de algunas especies reportadas en listados regionales, pero para las que no existe ningún ejemplar depositado en colecciones científicas o, en su defecto, un registro acústico como espectrograma válido; estas especies fueron descartadas de la lista. Para asignar la categoría o estatus de protección para cada especie se utilizó como base la NOM-059 (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales, 2010), y se complementó con la información de la Lista Roja de Especies Amenazadas (International Union for Conservation of Nature, 2015). En este trabajo seguimos la nomenclatura taxonómica propuesta por Ramírez-Pulido et al. (2014), con excepción de la especie Myotis pilosatibialis y el género Uroderma, para los cuales seguimos los arreglos taxonómicos propuestos por Álvarez et al. (2015) y Mantilla-Meluk (2014), respectivamente, y que no fueron incluidos en la revisión mencionada, probablemente por las fechas de publicación.

Resultados

Se confirma la presencia de 65 especies de murciélagos en Los Tuxtlas, de las que 54 se detectaron a través de los muestreos en el campo y sus respectivos ejemplares voucher en colecciones. Mediante una revisión bibliográfica se confirman las 10 especies restantes, puesto que cuentan con ejemplares depositados en colecciones consultadas en el extranjero. Por lo tanto, se aumentó la riqueza conocida de murciélagos en la región de Los Tuxtlas a 65 especies, agrupadas taxonómicamente en 8 familias y 45 géneros. Cuarenta y seis especies cuentan con ejemplares depositados en 3 colecciones nacionales, mientras que otras 18 especies están depositadas en 12 instituciones extranjeras, sin ejemplares detectados en las colecciones nacionales (tabla 2).

Tabla 2 Lista actualizada de murciélagos documentados en la región de Los Tuxtlas. 

A: amenazada; CNMA-IBUNAM: Colección Nacional de Mamíferos-Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México; CNMA-TUX: Colección Nacional de Mamíferos-Estación de Biología Tropical Los Tuxtlas; Colección: colecciones científicas en donde están depositados los ejemplares; CUMV: Cornell University Museum of Vertebrates; FMNH: Field Museum of Natural History; IIB-UV: Instituto de Investigaciones Biológicas, Universidad Veracruzana; IUCN: Lista Roja de las especies de la International Union for Conservation of Nature («Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza»); KU: Kansas University Biodiversity Institute; LACM: Natural History Museum of Los Angeles County; LC: importancia menor; LSUMZ: Louisiana State University Museum of Natural Science; MVZ: Museum of Vertebrate Zoology, University of California-Berkeley; NHML: Natural History Museum London; NOM: Norma Oficial Mexicana, NOM-059-SEMARNAT-2010; NT: casi amenazado; P: en peligro de extinción; Pr: sujeta a protección especial; ROM: Royal Ontario Museum; TCWC: Texas A&M University Biodiversity Research and Teaching Collections; TTU: Museum of Texas Tech University; UMMZ: Museum of Zoology, University of Michigan; USNM: National Museum of Natural History, Smithsonian Institution; UWBM: University of Washington, Burke Museum; V: vulnerable.

La nomenclatura taxonómica se ha tomado de Ramírez-Pulido et al. (2014); Mantilla-Meluk (2014) y Álvarez et al. (2015). Los nombres comunes en inglés fueron tomados de la Lista Roja de la International Union for Conservation of Nature (2015) y los nombres en español de Reid (2009).

a Ejemplares depositados solamente en colecciones extranjeras.

Fueron excluidas de este listado 8 especies: Lonchorhina aurita, Enchisthenes hartii, Molossus molossus, Lasiurus blossevillii y L. cinereus, puesto que no cuentan con evidencia que respalde su presencia a nivel regional; asimismo, otras especies, como Diaemus youngi, Molossus sinaloae y Nyctinomops aurispinosus, no cuentan con evidencias que confirmen su presencia en el estado.

De las 8 familias documentadas en la región, la Phyllostomidae es la más diversa, con 34 especies y 26 géneros, seguida por Molossidae (17 spp.) y Vespertilionidae (12 spp.). Las familias Natalidae, Thyropteridae y Noctilionidae están representadas con solo una especie. También se documenta un total de 32 subespecies de murciélagos presentes en la región (tabla 1).

De acuerdo con la NOM-059 (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales, 2010), 11 de las especies reportadas cuentan con una categoría de riesgo; 7 están en la categoría de amenazada, 3 en la categoría sujeta a protección especial y una con estatus en peligro de extinción. En contraste, solamente 2 especies (Leptonycteris yerbabuenae y Vampyrum spectrum) que están bajo protección en México están consideradas en la Lista Roja de Especies Amenazadas (International Union for Conservation of Nature, 2015) como vulnerable y casi amenazada, respectivamente. La mayoría de las especies documentadas para la región se encuentran con la categoría de preocupación menor en la Lista Roja internacional. Cabe señalar que la especie Bauerus dubiaquercus, la cual recibe la categoría de vulnerable por la International Union for Conservation of Nature (2015) no es considerada en la NOM-059 (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales, 2010).

Por su origen y distribución, la quiropterofauna de Los Tuxtlas está constituida por una mezcla de especies neárticas y neotropicales: 49 especies neotropicales y 16 especies compartidas (neárticas-neotropicales).

Discusión

En la RBLT se confirma la presencia de 64 especies. Existe una gran variación o discrepancia en cuanto al número de especies de murciélagos de la región de Los Tuxtlas reportados en diversos estudios, desde 65 (este estudio) hasta 77 (Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, 2006). Lo anterior puede deberse a cambios taxonómicos o a la errónea determinación de ciertas especies en el momento de identificarlas en campo, especialmente algunas pertenecientes a los géneros Glossophaga, Dermanura y Myotis. Otra fuente de error es el uso de nuevas tecnologías para el análisis geográfico, pues se generan mapas de distribución potencial (por ejemplo, Martínez-Gallardo y Sánchez-Cordero, 1997) sin que se confirme la presencia de esas especies.

El conocimiento de los mamíferos en México tiene una larga tradición (Álvarez et al., 2015; Ceballos et al., 2014; Ceballos y Oliva, 2005; Hall, 1981; Ramírez-Pulido et al., 2016; Villa y Cervantes, 2003) y los listados del orden Chiroptera son extensos, pero aún hacen falta ejemplares de varias especies de diversas localidades del estado de Veracruz y particularmente de la región de Los Tuxtlas. Son 10 las especies de Los Tuxtlas registradas en colecciones extranjeras que no cuentan con especímenes en colecciones nacionales hasta el momento. Se espera que en el futuro, con muestreos más exhaustivos dentro de los 9 tipos de vegetación encontrados en la región (Castillo-Campos y Laborde, 1996), se pueda contar con el registro de esas o de nuevas especies.

Aunque Estrada et al. (2004) proveen datos muy importantes sobre patrones generales de actividad de murciélagos en diferentes hábitats en Los Tuxtlas con el uso de un detector ultrasónico, todavía se necesitan urgentemente más estudios para grabar vocalizaciones individuales de las especies, principalmente de las insectívoras. Ha habido un gran avance en los últimos años en la publicación de espectrogramas para las especies de varias familias de quirópteros (Briones-Salas, Peralta-Pérez y García-Luis, 2013; León-Tapia y Hortelano-Moncada, 2016; Orozco-Lugo, Guillén-Servent, Valenzuela-Galván y Arita, 2013; Rydell, Arita, Santos y Granados, 2002) que facilitan, en combinación con redes de niebla, el registro de nuevas especies. Para el inventario de familias como Emballuronidae y Vespertilionidae, que generalmente vuelan muy alto y no son fácilmente capturadas con los métodos convencionales, la implementación de los muestreos acústicos contribuiría significativamente a su conocimiento (MacSwiney, Clarke y Racey, 2008; Pech-Canche, MacSwiney y Estrella, 2010). Por otro lado, debido a la falta de ejemplares físicos en las colecciones nacionales, quizás la obtención de las vocalizaciones traducidas en espectrogramas podría ser considerada como un registro válido de las especies faltantes.

Para la mayoría de las especies de la región hacen falta investigaciones ecológicas, así como información sobre su estado de conservación local. En la revisión de las listas de la NOM-059 (Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales, 2010) para México y la International Union for Conservation of Nature (2015) de influencia internacional, encontramos que más de la mitad de las especies de murciélagos que están presentes en Los Tuxtlas carecen de información básica, por lo que se requieren estudios adicionales, como monitorizaciones de las poblaciones, para evaluar el estado de conservación a nivel regional.

Dada la importancia de las especies de la familia Phyllostomidae en el papel de la regeneración de la vegetación en paisajes fragmentados como Los Tuxtlas (de la Peña-Domene et al., 2014; Galindo-González, 1998; Galindo-González y Sosa, 2003), es importante realizar estudios sobre los tamaños de las poblaciones de varios géneros (por ejemplo, Artibeus, Dermanura, Carollia y Sturnira). Por otro lado, especies como Chrotopterus auritus, Diclidurus albus, Mimon cozumelae, Thryoptera tricolor, Trachops cirrhosus y V. spectrum las consideramos como raras para esta región por las escasas capturas registradas en el campo, así como por los ejemplares depositados en colecciones. También estas deben recibir una atención especial para establecer programas de monitorización que ayuden a determinar si la falta de representación en las capturas se debe a restricciones biogeográficas, demográficas o de hábitat.

Se considera que en la región las amenazas más importantes para los murciélagos son la pérdida del hábitat (Estrada y Coates-Estrada, 2002; Galindo-González, 2004, 2007), así como la destrucción de los refugios diurnos (Arita, 1993). A estas amenazas se suman los múltiples mitos que existen entre la población humana acerca de los murciélagos (Navarro-López y Arroyo-Cabrales, 2011; Villa, 1966). Por otro lado, los programas de erradicación local orientados a especies nocivas como los murciélagos hematófagos (transmisores de la rabia paralítica bovina) pueden tener consecuencias negativas para muchas otras especies que proveen servicios ecosistémicos trascendentales (Kunz, Braun-de Torrez, Bauer, Lobova y Fleming, 2011).

Finalmente, consideramos que es urgente la creación de programas de sensibilización de la población local sobre la importancia de la conservación de los murciélagos; muchas especies podrían asegurar su supervivencia en un escenario antropogénico. La conservación de los murciélagos puede no ser un tema popular entre el público en general, pero sus interacciones ecológicas representan muchos beneficios para las actividades humanas (Kunz et al., 2011).

Agradecimientos

Los autores agradecen al Instituto de Biología, UNAM, y al Instituto de Investigaciones Biológicas, UV, por el apoyo brindado para llevar a cabo los estudios durante muchos años. Igualmente, a los numerosos colegas, alumnos y personal administrativo de las 2 instituciones, quienes nos ayudaron invaluablemente en el trabajo de campo. Agradecemos a Martha Patricia Lozada Ronquillo y Edgar Ahmed Bello-Sánchez por la elaboración del mapa. Los especímenes fueron recolectados bajo el permiso del primer autor (FAUT-065) de la DGVS/Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales.

Referencias

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**La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Recebido: 01 de Abril de 2016; Aceito: 09 de Janeiro de 2017

* Autor para correspondencia: Rosamond Coates, e-mail: rcoates@ib.unam.mx

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