Introducción

Los bosques de manglar se caracterizan por ser de los ecosistemas más productivos. A pesar de la pobreza de su suelo, albergan una gran riqueza faunística, al proporcionar galerías, hábitats para la alimentación, anidación y refugio de una gran variedad de invertebrados (^{Sánchez-Páez, Ulloa-Delgado, Álvarez-León y Guevara-Mancera, 2000}; ^{Walsh, 1974}). Ese ecosistema está ampliamente distribuido en las costas de Colombia, tanto en el Pacífico como en el Caribe colombiano. De las aproximadamente 60 especies de manglar que se conocen en el mundo, 5 se distribuyen en la mayor parte del litoral cordobés: Pelliciera rhizophorae, Rhizophora mangle, Avicennia germinans, Laguncularia racemosa y Conocarpus erectus (^{Cortés-Castillo y Rangel-Churio, 2011}).

Las esponjas son el grupo de invertebrados más diverso y abundante de la fauna sumergida de las raíces de R. mangle (^{Rützler y Feller, 1988}). Ellas proporcionan refugio y alimento a una gran cantidad de organismos y protegen las partes cubiertas de las raíces contra los horadadores (^{Alcolado, 2006}; ^{Díaz, Bevilacqua y Bone, 1985}; ^{Ellison y Farnsworth, 1992}; ^{Odum, McIvor y Smith, 1982}; ^{Quirós-Rodríguez y Arias-Ríos, 2013}). La mayoría de los trabajos realizados sobre la asociación de organismos sésiles en raíces de R. mangle resaltan la disponibilidad de sustrato duro, lo que ocasiona una fuerte competencia espacial entre una gran variedad de grupos de invertebrados (^{Little y Kitching, 1996}). La escasez de sustrato puede ser superada por ciertas especies a través de adaptaciones morfológicas y químicas especializadas: esta situación se puede apreciar en las esponjas, que crecen sobre estos sustratos verticales estables, constituyendo nichos ecológicos únicos (^{Hogarth, 1999}; ^{Ruiz y López-Portillo, 2014}; ^{Rützler, 1969}).

El conocimiento sobre las comunidades de esponjas en las raíces sumergidas de mangle rojo proviene principalmente de estudios realizados en el mar Caribe, en los cuales se analizaron diferentes asociaciones de las especies que las integran (^{Alcolado, 2006}; ^{Díaz y Rützler, 2009}; ^{Wulff, 2012}). Para el Caribe colombiano más de la cuarta parte de las especies de esponjas han sido estudiadas en fondos duros litorales (^{Gracia, Cruz, Borrero, Báez y Santodomingo, 2013}; ^{Montoya-Maya, 2002}; ^{Valderrama y Zea, 2003}; ^{Zea, 1987}); sin embargo, algunos estudios, principalmente sobre la taxocenosis o fauna asociada, mencionan de forma aislada determinadas especies de esponjas de las raíces del mangle rojo (^{Quirós-Rodríguez y Arias-Ríos, 2013}; ^{Reyes y Campos, 1992}).

Buscando contribuir al conocimiento ecológico de los organismos sésiles colonizadores de hábitos filtradores en ecosistemas de manglar, el presente estudio determina la composición y el patrón de distribución espacial de la comunidad de esponjas (Porifera: Demospongiae) asociada a las raíces sumergidas de R. mangle en la bahía de Cispatá (Caribe colombiano). Igualmente, explora la relación que pueda estar jugando este grupo con el tipo de ambiente marino, estuarino y de aguas de origen continental.

Materiales y métodos

La bahía de Cispatá está ubicada en el litoral del Caribe colombiano, específicamente en el departamento de Córdoba (9°20’14”-9°25’33” N, 75°47’18”-75°55’59” O), al costado suroccidental del golfo de Morrosquillo, y abarca los municipios de San Antero y San Bernardo del Viento (fig. 1). En el área de estudio se muestra una temporada seca de diciembre a abril y una temporada de lluvias de finales de abril a noviembre (^{Patiño y Flórez, 1993}). El clima es cálido subhúmedo, caracterizado por ubicarse debajo de los 100 m snm, con temperaturas superiores a 27 °C. La evapotranspiración potencial es de 1,826 mm y la precipitación promedio anual es de 1,425 mm (^{Sánchez-Páez et al., 2000}). La humedad relativa máxima es del 86% y la mínima del 78% (^{Gil-Torres y Ulloa-Delgado, 2001}).

Ciénaga de La Zona: E1: Punta Róbalo; E2: Punta Nisperal; E3: La Zona sur; E4: Punta Navío; E5: Gorito; E6: Hoyo Carmela.

Ciénagas de Navío y Ostional: E7: Navío sur; E8: Navío norte; E9: Caño Dago; E10: Ostional centro; E11: Ostional sur; E12: Ostional norte.

Figura 1 Área de estudio y ubicación de las estaciones de muestreo en la bahía de Cispatá (Córdoba, Caribe colombiano). 

El sitio con mayor cercanía al mar Caribe corresponde a la ciénaga de La Zona (sector A), constituido por un bosque maduro y mixto, principalmente de R. mangle, C. erectus y L. racemosa. Mientras que el sector con mayor influencia del río Sinú (sector B) lo componen las ciénagas de Navío y Ostional, ubicadas en la parte interna de la bahía de Cispatá. La primera ciénaga muestra un suelo inundable, de aguas estuarinas, en donde se desarrolla un bosque maduro y poco intervenido, dominado principalmente por R. mangle. La segunda presenta un suelo igualmente inundable, de agua dulce, constituida por un bosque joven y monoespecífico de R. mangle.

Los muestreos se realizaron entre mayo de 2013 y febrero de 2014. Un total de 12 estaciones se ubicaron en la bahía: 6 de estas en la ciénaga de La Zona y las otras 6 en las ciénagas de Navío y Ostional (tabla 1). La evaluación de las comunidades de esponjas por estación se llevó a cabo mediante transectos de banda (10 × 1 m), dispuestos en dirección paralela a la franja del manglar, en donde se seleccionaron 5 raíces sumergidas de mangle rojo. Posteriormente, de cada raíz se extrajeron pequeñas muestras de esponjas de diferentes especies colonizadoras y se colocaron en bolsas plásticas con formol al 10%.

Tabla 1 Localidad, sector y ambiente de las estaciones de muestreo en la bahía de Cispatá (Caribe colombiano). 

A: ciénaga de La Zona; B: ciénaga de Navío y Ostional.

El material biológico se preservó en etanol al 70% y las identificaciones hasta el nivel de especie fueron realizadas a partir de montajes permanentes de espículas, fibras y cortes histológicos según la metodología de ^{Zea (1987)}. La identificación de las esponjas se realizó utilizando las claves taxonómicas propuestas por ^{Hooper y van Soest (2002)}. El material estudiado fue depositado en las Colecciones Zoológicas de la Universidad de Córdoba y cada especie se incluyó en la base de datos sobre fauna de invertebrados marinos cordobeses con toda la información curatorial.

Las estimaciones de frecuencia de aparición se expresaron como porcentaje del número de raíces que eran ocupadas para cada especie. El esfuerzo de muestreo y los valores de riqueza de especies fueron evaluados con las curvas de acumulación basadas en el número de especies por muestreos. La riqueza esperada fue estimada con el estimador no paramétrico bootstrap, utilizando EstimateS 9.1 (^{Colwell, 2013}).

Resultados

Se registraron un total de 14 especies de esponjas agrupadas en 13 familias y 6 órdenes, pertenecientes a la clase Demospongiae (tabla 2). Al agrupar las esponjas por órdenes, Haplosclerida y Poecilosclerida contienen el 50% de las especies, mientras que el otro 50% se clasificaron en los órdenes Hadromerida, Dictyoceratida, Halichondrida y Spirophorida (tabla 3). En las 12 estaciones visitadas, las especies Amphimedon viridis (50%), Haliclona caerulea (42.9%), H. manglaris (42.9%), Suberites aurantiacus (28.6%), Halichondria melanadocia (28.6%) y Tedania ignis (28.6%) presentaron los mayores valores de frecuencia de aparición, mientras que Placospongia intermedia, Scopalina ruetzleri, Mycale microsigmatosa, Iotrochota birotulata y Cinachyrella apion registraron los menores valores (1% de frecuencia de ocurrencia), y se presentan como especies raras (fig. 2). Del total de las esponjas identificadas (14), 6 especies son nuevos registros para el departamento de Córdoba: Ircinia felix, Hyrtios proteus, P. intermedia, S. ruetzleri, H. manglaris y C. apion. Cabe mencionar que Spongilla es nuevo registro a nivel genérico para el Caribe colombiano.

Tabla 2 Especies encontradas en la bahía de Cispatá (Caribe colombiano). 

Fuente: Clasificación según ^{Hooper y van Soest, 2002}.

Tabla 3 Abundancia relativa total por órdenes de esponjas asociadas a las raíces sumergidas de Rhizophora mangle en la bahía de Cispatá (Caribe colombiano). 

ART: abundancia relativa total.

Figura 2 Frecuencias de aparición (%) de especies de esponjas asociadas a las raíces de Rhizophora mangle en la bahía de Cispatá (Caribe colombiano). 

En la bahía de Cispatá, el número máximo de especies (9) se registró en la estación 1, mientras que el mínimo (1) se presentó en todas las estaciones de las ciénagas de Navío y Ostional, excepto la estación 7. Algunas de las esponjas identificadas presentaron distribuciones puntuales, entre ellas, se destacan M. microsigmatosa, S. ruetzleri, C. apion, I. birotulata, P. intermedia. Mientras que solo 3 especies tuvieron una amplia distribución en el área de estudio: A. viridis apareció en 7 estaciones y H. caerulea y H. manglaris en 6. Spongilla sp. fue la única especie registrada para las estaciones 10, 11 y 12 (tabla 4).

Tabla 4 Composición en especies y distribución de esponjas en los manglares de la bahía de Cispatá (Caribe colombiano). 

Ubicación de las estaciones: 1-6, ciénaga de La Zona; 7-12, ciénagas de Navío y Ostional.

FAE: frecuencia de aparición de especies.

El esfuerzo de muestreo durante los 10 meses permitió registrar cerca del 86% de las especies de esponjas en la bahía de Cispatá. Las curvas de acumulación de especies presentaron una tendencia asintótica, que alcanzaron un valor máximo de 16 especies de acuerdo con el estimador no paramétrico bootstrap (fig. 3). De esta manera, con base en los estimadores, el valor de la riqueza observada (14 especies) se encuentra muy cercano al valor esperado, lo que indica una buena representatividad del muestreo de esponjas en el área de estudio.

Bootstrap: estimador no paramétrico; Sobs: riqueza observada.

Figura 3 Curvas de acumulación de especies para las esponjas asociadas a las raíces sumergidas del mangle rojo en 2 sectores de la bahía de Cispatá (Caribe colombiano) 

Discusión

El número de especies de esponjas encontradas en la bahía de Cispatá (Córdoba) es menor respecto a otras áreas del Caribe colombiano, como es el caso de Santa Marta, Cartagena, Parque Nacional Natural Tayrona, Parque Nacional Natural Corales del Rosario y de San Bernardo, Isla Fuerte (^{Zea, 1987}, ¹⁹⁹⁸) y Urabá (^{Valderrama y Zea, 2003}). Sin embargo, no se puede considerar la riqueza de especies en el área de estudio como baja, ya que existen otras localidades del Caribe en donde se han reportado valores inferiores, tal como en las islas Bahamas, con 13 especies (^{Rützler, 1969}); Guadalupe, con 10 especies; Puerto Rico, con 8 especies y Florida, con 4 especies (^{Toffart, 1983}). Las especies de esponjas más importantes en términos de frecuencia de ocurrencia fueron A. viridis, H. caerulea, H. manglaris, H. melanadocia, T. ignis y S. aurantiacus, lo cual es un resultado esperado, ya que estas especies presentan una amplia distribución en ecosistemas de manglar del Caribe (^{Alcolado, 2006}; ^{Díaz et al., 1985}; ^{Rützler, 1969}). Entre estas especies, algunas son típicas de las raíces del mangle rojo (H. melanodocia y Haliclona spp.), mientras que otras son generalistas (T. ignis, A. viridis y S. aurantiacus) y se encuentran también en otros ambientes como praderas de pastos marinos, fondos blandos y en algunos arrecifes de coral (^{Díaz y Zea, 2008}; ^{Valderrama y Zea, 2003}).

El establecimiento de las esponjas en un tipo de ambiente varía de una especie a otra, el cual se puede ver afectado por diversos factores, entre los cuales el gradiente de salinidad, la sedimentación y la disponibilidad de sustrato podrían ser determinantes (^{Alcolado, 2006}; ^{Sara y Vacelet, 1973}). Es así como en el estudio la influencia del mar y la resuspensión del sedimento, que podría ser causada por la poca profundidad (1 y 1.5 m), así como la disponibilidad de área de fijación en las raíces sumergidas de R. mangle, favorecen el establecimiento de un mayor número de especies de esponjas en el sector marino (P. intermedia, S. ruetzleri, M. microsigmatosa, I. birotulata y C. apion) que se suman a las que aparentemente tienen mayor frecuencia de ocurrencia para este hábitat, lo que explica el incremento de la riqueza. La composición de la comunidad de esponjas de manglares de la bahía de Cispatá concuerda en gran medida con la registrada por ^{Rützler (1969)}, ^{Díaz, Smith y Rützler (2004)} y ^{Alcolado (2006)} en otras localidades del Caribe.

En el sector estuarino, el más cercano a la influencia de agua dulce, la comunidad de esponjas registra una bajo número de especies, como es el caso de las estaciones 8 y 9 en la ciénaga de Navío, donde solo se recolectó A. viridis, y el de las estaciones ubicadas en la ciénaga del Ostional donde solo se identificó Spongilla sp. Coincidiendo con ^{Díaz et al. (1985)} y ^{Alcolado (2006)}, la composición de las esponjas en los manglares de la bahía de Cispatá varía mucho de una localidad a otra. Así, por ejemplo, en los manglares de la costa de la isla principal de Cuba (lejos de la influencia oceánica), muy cerca de ríos y en estuarios, la riqueza de especies y abundancia son muy bajas.

El presente estudio pone en evidencia la variación en la composición de la comunidad de esponjas en 2 sectores de la bahía de Cispatá (ciénaga de La Zona y las ciénagas de Navío y Ostional) con distintas condiciones ambientales, además, genera un marco de referencia a partir del cual se podrán desarrollar investigaciones sobre la bioecología, bioprospección y genética de estos invertebrados en el Caribe colombiano, ya que mapea la distribución de las especies y demuestra de manera clara la segregación de la comunidad de esponjas en el área de estudio.