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Revista mexicana de biodiversidad

versión On-line ISSN 2007-8706versión impresa ISSN 1870-3453

Rev. Mex. Biodiv. vol.87 no.4 México dic. 2016

https://doi.org/10.1016/j.rmb.2016.10.015 

Taxonomía y sistemática

Fitoplancton en el humedal tropical Chaschoc en la cuenca baja del río Usumacinta

Phytoplankton in the tropical wetland Chaschoc in the low watershed of the Usumacinta River

Karina Esqueda-Laraa  * 

Alberto de Jesús Sánchezb 

Gabriela Valdés-Lagunesa 

Miguel Ángel Salcedob 

Angel Emmanuel Franco-Torresa 

Rosa Floridob 

a Centro del Cambio Global y la Sustentabilidad en el Sureste, A.C. Calle Centenario del Instituto Juárez s/n, Col. Reforma, 86080 Villahermosa, Tabasco, México

b Diagnóstico y Manejo de Humedales Tropicales, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Carretera Villahermosa-Cárdenas Km 0.5 s/n, 86150 Villahermosa, Tabasco, México


Resumen:

En México existen 3,256 especies de fitoplancton reportadas. En la región sureste, particularmente en las cuencas de los ríos Tonalá y Grijalva-Usumacinta, el registro varía entre 155 y 300 especies. Este número de especies se considera bajo para una de las cuencas con mayor reserva de agua en el país. Por tal motivo, se planteó el objetivo de reportar las especies de fitoplancton presentes en el humedal tropical Chaschoc, ubicado en la cuenca del río Usumacinta. Para ello, el fitoplancton se recolectó durante el flujo bajo del ciclo de inundación en 2014 mediante arrastres oblicuos. Se registraron 129 morfoespecies de 6 grupos taxonómicos: Cyanophyta (Cyanoprocaryota), Bacillariophyta, Chlorophyta, Cryptophyta, Euglenophyta (Euglenozoa) y Dinophyta (Dinoflagellata). Entre estos, las Chlorophyta fueron el grupo mejor representado, mientras que las Cryptophyta resultaron el grupo con menos especies. En la lista florística se reportan 40 nuevos registros para la cuenca baja del río Usumacinta, 13 especies potencialmente tóxicas y 42 indicadoras de contaminación por materia orgánica o eutrofización. Sin embargo, es esperable que el registro de especies aumente con muestreos en las diferentes temporadas del ciclo hidrológico y otros humedales asociados con el río Usumacinta y sus tributarios.

Palabras clave: Microalgas tóxicas; Eutrofización; Limnético; Tabasco

Abstract:

There are 3,256 species of phytoplankton reported in Mexico. In the southeast region, particularly in the basins of the Tonalá and Grijalva-Usumacinta rivers, between 155 and 300 species of phytoplankton have been reported. This number of species is considered low for a watershed with the largest water reservoir in Mexico; consequently, this study was focused to the phytoplankton species present in the tropical wetland Chaschoc, located in the basin of the Usumacinta River. Hence, phytoplankton was collected during the low flow of the flooding cycle in 2014 by oblique tows. A total of 129 morphospecies and 6 taxonomic groups were recorded: Cyanophyta (Cyanoprocaryota), Bacillariophyta, Chlorophyta, Cryptophyta, Euglenophyta (Euglenozoa) and Dinophyta (Dinoflagellata). Regarding the number of species, Chlorophyta was the best represented, while the group Cryptophyta was the less represented. In addition, 40 new records are reported for the Grijalva and Usumacinta basins, of which 13 are considered potentially toxic and 42 indicators of pollution and eutrophication. However, it is expected that the registration of species increases with samples in different seasons of the hydrological cycle and other wetlands associated with the Usumacinta River and its tributaries.

Keywords: Toxic microalgae; Eutrophication; Limnetic; Tabasco

Introducción

El fitoplancton es un conjunto de microorganismos acuáticos, fotosintetizadores con ciclos de vida corta que viven suspendidos en la columna de agua en ambientes continentales, estuarinos y marinos. Está formado tanto por organismos procariontes como eucariontes. El fitoplancton aporta alrededor del 70% del oxígeno en el planeta (Harris, 1986; Moss, 2009) y es la base de las redes tróficas acuáticas. Además, algunas de sus morfoespecies son indicadoras de la calidad del agua y de los ecosistemas (Francis, 1878; González y García, 1984; Kolkwitz y Marsson, 1902, 1908; Palmer, 1977; Solis, Pawlik-Skowrońska y Kalinowska, 2016), mientras que otras producen toxinas (Bustillos-Guzmán, Vale y Band-Schmidt, 2012; Hallegraeff, 2003) que en condiciones de florecimientos algales pueden provocar intoxicaciones en aves y mamíferos, incluyendo al humano, el cual puede envenenarse principalmente por ingestión de agua o alimento contaminado, por bañarse en embalses con presencia de ficotoxinas o por inhalación durante actividades deportivas acuáticas.

En México se encuentran registradas 3,256 especies de fitoplancton limnético (Novelo y Tavera, 2011). En las cuencas localizadas en la planicie costera del sur del golfo de México los reportes de fitoplancton limnético aumentaron en la península de Yucatán (por ejemplo, López-Adrián y Barrientos-Medina, 2005; Novelo y Tavera, 2011; Sánchez, Alcocer, Escobar y Lugo, 2002; Schmitter-Soto et al., 2002). En contraste, en las cuencas de los ríos Tonalá, Grijalva y Usumacinta, la información se restringe a las lagunas costeras de Carmen-Pajonal-Machona y Mecoacán (Campos, Custodio, Torres, Rivas y Cruz, 2012; De la Lanza-Espino y Gómez-Aguirre, 1994; Mier y Terán, Castro, Mayor y Brito, 2006; Santoyo y Signoret, 1981), además del río González (Moreno-Ruíz, 2005) y la laguna de las Ilusiones (Cruz-Rosado, 2006, 2012). Sin embargo, en las aproximaciones retrospectivas sobre la diversidad fitoplanctónica en las cuencas bajas de los ríos Tonalá, Grijalva y Usumacinta, se recopilaron 300 taxa de las bases NTFico y Taxfich (Novelo y Tavera, 2011). Posteriormente, Oliva-Martínez, Godínez-Ortega y Zúñiga-Ramos (2014) citaron solamente 155 especies de fitoplancton dulceacuícola, pero independientemente de esta amplia variación de registros, el número de especies de fitoplancton dulceacuícola para las 3 cuencas se considera subestimado en relación con las 3,256 especies reportadas para México por Novelo y Tavera (2011) o incluso las 1,025 por Oliva-Martínez et al. (2014), sobre todo por la abundancia de humedales fluviales, ya que en las 3 cuencas se han registrado más de 450 lagunas (Rodríguez y Benítez, 1994) en la red hídrica superficial que alberga el mayor volumen de recursos hídricos disponibles en México, con las mayores reservas potenciales de agua en el país (Conagua, 2011, 2013).

En la cuenca baja del río Usumacinta existe información sobre la diversidad acuática de pteridofitas y angiospermas, crustáceos y peces (por ejemplo, Álvarez-Pliego et al., 2016; Ayala-Pérez, Pineda-Peralta, Álvarez-Guillén y Amador-del Ángel, 2014; Barba, Carmona-Osalde, Quiñones-Rodríguez y Rodríguez-Serna, 2015; Castillo-Domínguez, Barba-Macías, Navarrete, Rodiles-Hernández y Jiménez-Badillo, 2011; Macossay-Cortéz, Sánchez, Huidobro, Florido y Montalvo, 2011; Montalvo, Sánchez, Florido y Macossay-Cortéz, 2010; Novelo, 2006; Sánchez, Florido, Álvarez-Pliego y Salcedo, 2015). Sin embargo, solo Álvarez-Pliego et al. (2016) y Sánchez et al. (2015) incluyeron registros de peces provenientes del humedal Chaschoc. En este sentido, la diversidad fitoplanctónica limnética representa un vacío de información en la cuenca de uno de los ríos vivos más caudalosos del golfo de México. Así, con el fin de generar la primera lista de especies de fitoplancton en la cuenca baja del río Usumacinta se realizó un estudio florístico de este grupo en un humedal fluvial limnético y con mínima presión urbana.

Materiales y métodos

El presente estudio se realizó en Chaschoc, un humedal fluvial tropical, el cual es un humedal localizado en la cuenca baja del río Usumacinta que cuenta con una extensión de 482.3 ha, tiene una línea de costa de 26.8 km y presenta una mezcla completa (Rodríguez, 2002). La colecta del fitoplancton se realizó durante los meses de marzo y mayo (2014) correspondientes a la temporada de secas, cuando se presentan bajas precipitaciones, altas temperaturas y alta evaporación (flujo bajo del ciclo de inundación) en 3 rasgos hidrogeomórficos (río, canal y depresión o laguna) en 2 zonas del humedal: 1) laguna Chaschoc-canal Pochote y 2) laguna Gaytán-canal San Ignacio, ambas interconectadas con el río Usumacinta en diferentes secciones del mismo. El diseño de muestreo incluyó 2 sitios en cada canal, 2 en cada laguna y uno en cada sección del río Usumacinta, lo que sumó 10 sitios de muestreo (fig. 1). En cada sitio de muestreo se efectuaron 3 réplicas, de las cuales se generó una muestra compuesta. Los muestreos se realizaron de manera oblicua con una red de 54 μm de luz de malla según la profundidad del sitio, que varió entre 60 y 90 cm en las lagunas, de 3 a 4.6 m en los canales y de 11.5 a 12 m en el río Usumacinta (tabla 1). Las muestras fueron fijadas con formol al 4% y se midieron parámetros fisicoquímicos como temperatura, conductividad y oxígeno disuelto con una sonda multiparámetro YSI 650, y se registró la profundidad con una ecosonda Hondex PS-7 (tabla 1).

Figura 1 Área de estudio. 

Tabla 1 Variación espacial de la temperatura (T), conductividad eléctrica (CE), profundidad (z) y oxígeno disuelto (OD) durante el flujo bajo en el humedal Chaschoc, río Usumacinta. 

  T (°C) CE (μScm-1) z (m) OD (mgL-1)
Río 27.8-27.9 551-582 11.5-12.0 11.9-12.0
Canales 27.5-28.3 552-637 3.0-4.6 10.7-11.8
Lagunas 28.8-32.2 481-519 0.5-1.0 12-24.8

Las muestras fueron analizadas en diferentes microscopios ópticos en campo claro, campo oscuro y contraste de fases. Las morfoespecies fueron identificadas con el uso de literatura especializada, tanto clásica como actualizada (Belcher y Swale, 1976; Caljon, 1983; Felisberto y Souza, 2014; Hindák, 2006; Kim, 2013a, 2013b, 2015; Komárek, 2005; Komárek y Zapomělová, 2007; López-Mendoza, Tavera y Novelo, 2015; Ortega, 1984; Philipose, 1967; Rai y Misra, 2012; Rosini, Sant’Anna y Tucci, 2013; Sant’Anna et al., 2012; Wehr y Sheath, 2003). Los grupos taxonómicos se presentan de acuerdo con una de las clasificaciones sistemáticas más utilizadas (Van Den-Hoek, Mann y Jahns, 1995; Wehr y Sheath, 2003), al igual que la base de datos para la actualización nomenclatural (Guiry y Guiry, 2015).

Resultados

Se registró un total de 129 taxones (incluyendo especies, variedades y formas) de 6 diferentes grupos taxonómicos (tabla 2): Cyanophyta (Cyanoprocaryota), Bacillariophyta, Chlorophyta, Cryptophyta, Euglenophyta (Euglenozoa) y Dinophyta (Dinoflagellata) (fig. 2). De estos, el grupo más representado fue el de las Chlorophyta con 58 taxa, seguido por las Cyanophyta y las Euglenophyta con 26 y 25 taxa, respectivamente, mientras que las Bacillariophyta (15), los Dinoflagellata (3) y las Cryptophyta (2) fueron los grupos menos representativos. Del total de las morfoespecies registradas, 28 se presentaron exclusivamente en marzo y 36 en mayo, mientras que 65 fueron registradas durante ambos meses. Las Cyanophyta tuvieron prácticamente el mismo número de morfoespecies en los 2 meses, al igual que las Euglenophyta y las Chlorophyta. En contraste, las Bacillariophyta presentaron mayor riqueza específica en mayo (fig. 3).

Tabla 2 Presencia y ausencia de morfoespecies de fitoplancton del sistema lagunar Chaschoc. 1) Río Usumacinta 2; 2) San Ignacio 1; 3) San Ignacio 2; 4) Gaytán 1; 5) Gaytán 2; 6) Chaschoc 2; 7) Chaschoc 1; 8) Pochote 2; 9) Pochote 1; 0) río Usumacinta 1. ● Nuevos registros para la cuenca baja del río Usumacinta, *especies potencialmente tóxicas, + especies indicadoras de eutrofización. 

  Marzo 2014 Mayo 2015
1 2 3 4 5 6 7 8 9 0 1 2 3 4 5 6 7 8 9 0
Cyanoprokaryota                                        
*+Anabaenopsis elenkinii V. Miller x x         x             x x          
+Anabaenopsis tanganyikae (G. S. West) Woloszynska et V. V. Miller in Miller                   x                    
Aphanocapsa annulata G. B. McGregor                           x x       x  
Aphanocapsa koordersii K. M. StrØm                 x                      
Aphanothece stagnina (Sprengel) A. Braun                                     x  
Chroococcus mipitanensis (Wolszynska) Geitler           x                            
*Cylindrospermopsis philippinensis (W. R. Taylor) Komárek x                 x x               x  
*Dolichospermum flos-aquae ([Lyngbye] Brébisson ex Bornet et Flahault) Wacklin, Hoffmann et Komárek x x             x                      
*Dolichospermum spiroides (Klebhan) Wacklin, L. Hoffmann et Komárek x         x       x         x       x  
*Gomphosphaeria sp. x                                      
Komvophoron schmidlei (Jaag) Anagnostidis et Komárek                           x x          
Limnococcus limneticus (Lemmermann) Komárková, Jezberová, O.Komárek et Zapomelová x           x     x         x          
+Merismopedia elegans A. Braun ex Kützing                             x          
*+Merismopedia punctata Meyen       x                             x  
*+Merismopedia tenuissima Lemmermann x           x               x x        
Merismopedia sp.   x                                    
*Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing x     x x   x             x            
Microcystis smithii Komárek et Anagnostidis           x                   x        
*Microcystis viridis (A. Braun) Lemmermann         x       x           x     x    
*Microcystis wesenbergii (Komárek) Komárek ex Komárek                                   x    
Oscillatoria tenuis C. Agardh ex Gomont                           x       x    
Planktolyngbya contorta (Lemmermann) Anagnostidis et Komárek             x   x x   x x x x     x x  
*Pseudanabaena catenata Lauterborn                           x            
Radiocystis geminata Skuja                           x   x        
*Raphidiopsis curvata F.E. Fritsch et M.F. Rich x x             x x   x x   x       x x
Snowella lacustris (Chodat) Komárek et Hindák                 x x                    
Bacillariophyta                                        
+Cymbella cymbiformis C. Agardh                                       x
+Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve                     x                  
Ephitemia sp.                       x                
+Gyrosigma acuminatum (Kützing) Rabenhorst   x           x       x         x x    
+Pinnularia macilenta Ehrenberg       x                           x    
+Pinnularia nobilis (Ehrenberg) Ehrenberg                             x         x
Placoneis gastrum (Ehrenberg) Kützing                       x                
+Surirella elegans Ehrenberg             x         x               x
+Surirella linearis W. Smith     x                                  
Surirella tenera var. nervosa A. Schmidt               x x                   x x
Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen               x     x         x       x
Melosira varians C. Agardh x x     x   x   x x   x       x x      
+Cyclotella sp.               x                        
+Fragilaria constricta Ehrenberg                                     x  
Tabellaria flocculosa (Roth) Kützing                                       x
Chlorophyta                                        
Acutodesmus acuminatus (Lagerheim) P. M. Tsarenko x     x   x x   x x         x x   x x  
Acutodesmus bernardii (G.M.Smith) E. Hegewald, C. Bock et Krienitz       x x   x   x x   x   x   x   x x  
Acutodesmus dimorphus (Turpin) P. M. Tsarenko       x         x x                    
+Ankistrodesmus falcatus (Corda) Ralfs   x   x           x                    
+Ankistrodesmus gracilis (Reinsch) Korshikov       x                                
+Ankistrodesmus longissimus (Lemmermann) Wille       x                                
Coelastrum astroideum De Notaris           x               x x       x  
Coelastrum cambricum W. Archer                                     x  
Coelastrum indicum W. B. Turner       x                                
Coelastrum microporum Nägeli in A. Braun       x             x       x     x x  
Coelastrum sphaericum Nägeli   x     x x               x x   x      
Coelastrum verrucosum (Reinsch) Reinsch                 x                      
Comasiella arcuata (Lemmermann) E. Hegewald, M. Wolf, Al. Keller, Friedl et Krienitz                 x         x            
Cosmarium granatum Brébisson ex Falfs                                     x  
Cosmarium vexatum West                       x   x           x
Desmodesmus opoliensis (P. G. Richter) E. Hegewald           x                            
Desmodesmus opoliensis var. mononensis (Chodat) E.Hegewald       x         x       x   x         x
Desmodesmus tropicus (W. B. Crow) E. Hegewald                                     x  
+Dicloster acuatus C.-C. Jao, Y. S. Wei et H. C. Hu                             x          
Dispora sp.                           x            
Euastrum biverrucosum A. A. Gontcharov et M. M. Watanabe   x   x                     x          
Gloeocystis major Gerneck ex Lemmermann x x   x     x   x         x x x        
Hariotina reticulata P. A. Dangeard             x         x             x  
Kirchneriella aperta Teiling                             x          
Kirchneriella elegans Playfair x                                      
Kirchneriella lunaris (Kirchner) Möbius       x                     x          
Kirchneriella obesa (West) West et G. S. West 1894         x                              
Lacunastrum gracillimum (West et G. S. West) H. McManus   x x x x         x       x            
Monactinus simplex (Meyen) Corda     x x     x x x x x x x   x x x x x x
Monactinus simplex var. echinulatum (Wittrock) Pérez, Maidana et Comas x   x x x x x x   x x   x       x x x x
Monoraphidium arcuatum (Korshikov) Hindák       x x   x             x x          
Monoraphidium contortum (Thuret) Komárková-Legnerová   x                       x x          
*Pandorina morum (O. F. Müller) Bory de Saint-Vincent                             x         x
Pediastrum angulosum Ehrenberg ex Meneghini         x       x                      
Pediastrum argentinense Bourrelly et Tell in Tell                 x                   x  
Pediastrum duplex f. clathratum Arnold et Aleksenko       x x                       x x    
Pediastrum duplex var. gracillimum West et G.S.West     x x x   x   x x   x x x x x        
Pediastrum duplex var. subgranulatum Raciborski                 x                 x    
Polyedriopsis sp.           x                            
+Scenedesmus armatus (R. Chodat) R. Chodat x                                      
+Scenedesmus indicus Philipose x     x                     x          
+Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brébisson x x   x   x     x x   x x   x   x x x x
Schroederia setigera (Schröder) Lemmermann                             x     x    
Staurastrum chaetoceras (Schröder) G. M. Smith                 x     x             x  
Staurastrum gracile Ralf ex Ralf x                                      
Staurastrum paradoxum Meyen ex Ralfs                                       x
Stauridium tetras (Ehrenberg) E. Hegewald Hegewald   x     x   x             x     x x    
+Tetraëdron arthrodesmiforme Woloszynska     x     x           x                
+Tetraëdron caudatum (Corda) Hansgirg   x       x                 x          
+Tetraëdron victoriae Woloszynska   x           x             x       x  
Tetrastrum heteracanthum (Nordstedt) Chodat             x                          
Treubaria setigera (W. Archer) G. M. Smith x x                       x x       x  
Actinastrum aciculare Playfair             x     x       x x          
Actinastrum hantzschii Lagerheim   x                                    
Crucigenia tetrapedia (Kirchner) Kuntze   x   x     x     x         x          
Dictyosphaerium ehrenbergianum Nägeli                                     x  
Dictyosphaerium pulchellum H. C. Wood x x       x   x   x x     x x          
Dictyosphaerium sp.   x   x         x           x          
Cryptophyta                                        
Pseudostaurastrum gracile (Reinsch) Chodat x x   x x x x             x x   x   x  
Tetraëdriella regularis (Kützing) Fott   x x                 x                
Euglenophyta (Euglenozoa)                                        
+Euglenaria anabaena (Mainx) Karnkowska et E. W. Linton               x                     x  
+Euglenaria caudata (Hüber) A. Karnowska-Ishikawa, E. Linton et J. Kwiatowski                             x     x    
Lepocinclis acus (O.F.Müller) Marin et Melkonian           x x               x     x    
Lepocinclis acus var. longissima (Deflandre) D. A. Kapustin             x             x x     x    
Lepocinclis fusiformis (H. J. Carter) Lemmermann             x               x          
Lepocinclis ovum (Ehrenberg) Lemmermann   x   x                   x x   x      
Lepocinclis oxyuris (Schmarda) Marin et Melkonian   x       x x x                        
Lepocinclis teres (F. Schmitz) Francé   x       x x                          
Monomorphina pyrum (Ehrenberg) Mereschkowsky                             x          
+Phacus acuminatus Stokes             x             x     x x    
+Phacus acutus Pochmann   x       x               x            
+Phacus asymmetricus Sokoloff                             x     x    
+Phacus caudatus Hübner                                 x   x  
+Phacus curvicauda Svirenko   x     x x x             x       x x x
+Phacus helikoides Pochmann                             x       x  
+Phacus longicauda (Ehrenberg) Dujardin   x x     x               x     x x    
+Phacus orbicularis K. Hübner   x     x x x x x         x     x x    
+Phacus tortus (Lemmermann) Skvortzov   x         x               x     x x  
Strombomonas costata Deflandre             x               x       x  
Strombomonas deflandrei (Y. V. Roll) Deflandre                 x                   x  
Strombomonas gibberosa (Playfair) Deflandre   x         x   x   x x   x x     x x  
Strombomonas scabra var. ovata (Playfair) G. Tell et V. Conforti                       x         x      
Strombomonas schauinslandii (Lemmermann) Deflandre                             x       x  
Strombomonas triquetra (Playfair) Deflandre           x   x               x     x  
+Trachelomonas amphoriformis O. Tafall   x                                    
Dinophyta (Dinoflagellata)                                        
Dinosphaera palustris (Lemmermann) Kofoid et Michener                     x                  
Peridinium inconspicuum Lemmermann         x                              
Peridinium sp.   x         x         x                

Figura 2 Organismos representativos de cada grupo taxonómico del fitoplancton encontrado en el sistema lagunar Chaschoc. A) Cyanophyta: Dolichospermum spiroides (Klebhan) Wacklin, L. Hoffmann et Komárek; B) Dinophyta: Peridinium sp.; C) Euglenophyta: Phacus tortus (Lemmermann) Skvortzov; D) Chlorophyta: Monactinus simplex (Meyen) Corda; E) Cryptophyta: Tetraëdriella regularis (Kützing) Fott; F) Bacillariophyta: Placoneis gastrum (Ehrenberg) Kützing. 

Figura 3 Riqueza específica de los grupos taxonómicos por mes de muestreo. 

En cuanto a la presencia de las especies en los diferentes ambientes (río, lagunas y canales), solo Monoactinus simplex (Meyen) Corda y Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brébisson se presentaron en todos ellos. En el río Usumacinta se obtuvo el menor número de especies en ambos meses, en la laguna Gaytán se encontró la mayor riqueza específica en mayo y en la laguna Chaschoc en marzo (fig. 4). Las especies de fitoplancton se registraron a una temperatura que varió de 27.5 a 32.2 °C, conductividad de 481-637 μScm-1 y oxígeno disuelto de 10.7 a 24.8 mgL-1 (tabla 1).

Figura 4 Riqueza específica de fitoplancton por ambiente en la cuenca baja del río Usumacinta. 

Discusión

La presencia de 129 taxones dulceacuícolas en el humedal Chaschoc representa un número elevado si se considera que el muestreo se realizó solo en temporada de secas. Comparando esta riqueza específica con otros trabajos como el del río González y el del río Tehuantepec, donde se reportaron 283 (Moreno-Ruíz, 2005) y 273 especies (Moreno-Ruíz, Tapia-García, González-Macías y Figueroa-Torres, 2008), respectivamente, pareciera ser baja. Sin embargo, hay que considerar que el muestreo realizado, solo pertenece a una temporada del ciclo anual (secas), mientras que los de río González y río Tehuantepec cubrieron todo un ciclo anual (secas, lluvias y nortes). Otros trabajos como el de la península de Yucatán (Schmitter-Soto et al., 2002), Oaxaca o el del lago Monte Alegre, Brasil (Silva, 1999), reportaron 150 especies y 119 taxones, el cual no es un número muy lejano al obtenido aquí.

En los diferentes ambientes (río, laguna y canal) se encontraron solamente 2 morfoespecies compartidas pertenecientes al grupo de las Chlorophyta: Monoactinus simplex y Scenedesmus quadricauda, las cuales han sido ampliamente reportadas en otras cuencas (Day, Wickham, Entwisle y Tyler, 1995; Garduño-Solórzano et al., 2011; Hernández-Morales, Ortega-Murillo, Alvarado-Villanueva, Sánchez-Heredia y Medrano-Zarco, 2008; Hu y Wei, 2006; López-López y Serna-Hernández, 1999). En cuanto a la riqueza específica de los diferentes ambientes, en la laguna Gaytán se registró el mayor número de especies, mientras que en el río Usumacinta se reportó la menor riqueza específica.

Las morfoespecies potencialmente tóxicas registradas fueron 13 (fig. 5). Entre estas, 12 son Cyanophyta pertenecientes a 8 géneros (Anabaenopsis, Cylindrospermopsis, Dolichospermum, Gomphosphaeria, Merismopedia, Microcystis, Pseudoanabaena, Raphidiopsis) y una morfoespecie de Chlorophyta del género Pandorina (Palmer, 1962). Entre las especies potencialmente tóxicas, Raphidiopsis curvata F. F. Fritsch et M. F. Rich, que produce la toxina cilindrospermopsina, la cual daña el hígado de los mamíferos, resultó la más conspicua al registrarse en el río Usumacinta (sitio de máxima energía) y en los canales Pochote y San Ignacio (ambientes de menor energía). En estudios previos (Moreno-Ruíz, 2005), R. curvata también fue registrada en el río González y humedales asociados (ambientes de baja y alta energía).

Figura 5 (*) Especies potencialmente tóxicas, (+) especies indicadoras de eutrofización: a) +Cyclotella sp.; b) *+Anabaenopsis elenkinii V. Miller; c) *Gomphosphaeria sp.; d) y e) Pseudoanabaena catenata Lauterborn; f) +Gyrosigma acuminatum (Kützing) Rabenhorst; g) *Raphidiopsis curvata F. E. Fritsch et M. F. Rich; h) +Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve; i) +Ankistrodesmus falcatus (Corda) Ralfs; j) Anabaenopsis tanganyikae (G. S. West) Miller Woloszynska et V. V. Miller in Miller; k) *Pandorina morum (O. F. Müller) Bory de Saint-Vincent; l) *+Merismopedia tenuissima Lemmermann; m) *+Merismopedia punctata Meyen; n) +Ankistrodesmus gracilis (Reinsch) Korshikov; o) +Scenedesmus armatus (R. Chodat) R. Chodat.; p) *Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing; q) *Microcystis viridis (A. Braun) Lemmermann; r) +Surirella linearis W. Smith; s) Cylindrospermopsis philippinensis (W. R. Taylor) Komárek; t) +Merismopedia elegans A. Braun ex Kützing. 

En el caso de Anabaenopsis elenkinii, productora de la microcistina que también daña el hígado de los mamíferos, fue registrada tanto en alta como baja energía en el presente trabajo y se reportó en el lago Catemaco (Komárková-Legnerová y Tavera, 1996, 2003), así como en la cuenca del río González y en la cuenca del río Grijalva (Muciño-Márquez, Figueroa-Torres y Aguirre-León, 2015; Osorio-Sánchez y López-Pérez, 2005). Otra de las especies potencialmente tóxica, por su capacidad de producir microcistina, es Cylindrospermopsis philippinensis. Dicha especie fue registrada principalmente en ambientes de alta energía y también se ha reportado en el lago de Catemaco, en la cuenca del río Papaloapan (Berry y Lind, 2010). Dolichospermum flosaquae produce también microcistina y anatoxina (una neurotoxina); esta fue registrada en 3 sitios de muestreo y existe el antecedente de ser la productora de un florecimiento en la laguna de Alvarado (Aké-Castillo y Campos-Bautista, 2014), mientras que M. tenuissima Lemmermann, también productora de microcistina, se registró en río y laguna (alta y baja energía) durante el mes de marzo y en laguna (baja energía) durante el mes de mayo (tabla 2), habiéndose incluso reportado en la península de Yucatán (Schmitter-Soto et al., 2002).

Con respecto a las morfoespecies consideradas indicadoras de aguas contaminadas y eutrofizadas, estas pertenecen a los grupos de Cyanophyta, Bacillariophyta, Chlorophyta y Euglenophyta (fig. 6). Destacan entre ellas las especies Melosira varians C. Agardh con 9 registros, Monactinus simplex (Meyen) Corda (15), M. simplex var. echinulatum (Wittrock) Pérez, Maidana y Comas (14), Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brébisson (13), Phacus curvicauda Svirenko (8) y P. orbicularis K. Hübner (9), por haberse presentado en un mayor número de localidades muestreadas, en su mayoría en ambientes de laguna y canal (ambientes de baja energía). M. varians es indicadora de sistemas eutroficados y contaminados por materia orgánica (Palmer, 1977). M. simplex y Scenedesmus spp. están asociadas con ecosistemas eutróficos y con ambientes con descargas de aguas residuales (Singh, Ahluwalia, Sharma, Jindal y Thakur, 2013). Por otra parte, las especies de Phacus son abundantes en sistemas eutróficos (Palmer, 1977; Singh et al., 2013) altamente contaminados por heces fecales y orina (Pereira y Azeiteiro, 2003).

Figura 6 Nuevos registros para la cuenca baja del río Usumacinta. (+) Especies indicadoras de eutrofización. a) Komvophoron schmidlei (Jaag) Anagnostidis et Komárek; b) +Cymbella cymbiformis C. Agardh; c) +Fragilaria constricta Ehrenberg; d) +Pinnularia macilenta Ehrenberg; e) +Pinnularia nobilis (Ehrenberg) Ehrenberg; f) +Surirella elegans Ehrenberg; g) Tabellaria flocculosa (Roth) Kützing; h) +Ankistrodesmus longissimus (Lemmermann) Wille; i) Desmodesmus tropicus (W. B. Crow) E. Hegewald; j) +Dicloster acuatus C.-C. Jao, Y. S. Wei et H. C. Hu; k) Kirchneriella aperta Teiling; l) Aphanocapsa koordersii K. M. StrØm; m) Coelastrum verrucosum (Reinsch) Reinsch; n) y o) Hariotina reticulata P. A. Dangeard; p) Snowella lacustris (Chodat) Komárek et Hindák; q) Pediastrum duplex var. subgranulatum Raciborski; r) Euastrum biverrucosum A. A. Gontcharov et M. M. Watanabe; s) Cosmarium vexatum West; t) Aphanocapsa annulata G. B. McGregor; u) Cosmarium granatum Brébisson ex Falfs; v) Gloeocystis major Gerneck ex Lemmermann; w) Comasiella arcuata (Lemmermann) E. Hegewald, M. Wolf, Al. Keller, Friedl et Krienitz. 

Las 129 morfoespecies y sus 40 nuevos registros representan la primera lista florística de fitoplancton para la cuenca baja del río Usumacinta, que es la cuenca con mayores reservas potenciales de agua en el país (Conagua, 2011). Además, contiene los 3 grupos más representativos por su número de especies, incluyendo especies potencialmente tóxicas, indicadoras de contaminación por carga orgánica y fecal, así como condiciones eutrofizadas. En este ámbito, esta lista florística permite abrir hipótesis para comprobar sobre la condición ecológica del humedal, el cual ya registra presencia de abundantes poblaciones de pez no nativo invasor Pterygoplichthys spp. (Sánchez et al., 2015).

Agradecimientos

El presente estudio contó con el financiamiento del proyecto FOMIX (tab-2012-c28-194316) y proyecto Conacyt (Clave: C-662/2014). Agradecemos al Dr. Antonio Almazán Becerril y al Dr. David U. Hernández Becerril por permitir el uso de sus laboratorios y microscopios. A Diana de la O Hidalgo, Sergio Escobar Morales, por su apoyo técnico y Candelario Peralta Carreta (Laboratorio, CCGSS) por la realización del mapa.

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** La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Recibido: 27 de Octubre de 2015; Aprobado: 25 de Julio de 2016

* Autor para correspondencia. Correo electrónico: karinaradha514@yahoo.com (K. Esqueda-Lara).

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