Introducción

En los mamíferos, el color de la piel y del pelo se debe a la melanina, un pigmento que se produce en los melanocitos a través de un proceso complejo. La formación de los melanocitos se inicia a partir de células indiferenciadas que se originan en la cresta neural y que migran hacia la capa basal de la epidermis y el folículo piloso durante el desarrollo embrionario (^{Hoekstra, 2006}; ^{Jackson, 1994}). Estas células se diferencian como melanocitos y llevan a cabo la melanogénesis o síntesis de melanina en los melanosomas —orgánulo del melanocito—, los cuales son transferidos a los queratinocitos (células adyacentes a los melanocitos; ^{Bennett y Lamoreux, 2003}; ^{Lamoreux, Delmas, Laure y Bennett, 2010}; ^{Steingrímsson, Copeland y Jenkins, 2006}), lo que define el color de la piel y del pelo. La melanina puede ser de 2 tipos: eumelanina, que da los tonos cafés y/o negros, o feomelanina, para los tonos rojos y amarillos (^{Furdon y Clark, 2003}).

La formación y migración del melanocito, así como la producción, la cantidad y la distribución de la eumelanina y de la feomelanina se regulan genéticamente, por lo que cada individuo o especie puede tener un color único o variaciones de un patrón determinado (^{Lamoreux et al., 2010}). Sin embargo, ciertas mutaciones pueden afectar alguna etapa del proceso pigmentario, por lo que algunos ejemplares no presentan el patrón de color característico de la especie. Se sabe que en ratones de laboratorio las mutaciones que afectan a estos procesos pueden ocurrir hasta en 130 genes y 1,000 alelos (^{Steingrímsson et al., 2006}), de los cuales se han identificado 8 en otros mamíferos (^{Jackson, 1997}). En la literatura no genética se ha generalizado el uso de los términos «albino» o «albinismo» para referirse a cualquier tipo de hipopigmentación, y los términos «piebald» o «piebaldismo» para fenotipos con manchas blancas, lo que es inapropiado, porque piebald es uno de varios genes que producen manchas blancas (^{Lamoreux et al., 2010}) y piebaldismo es un fenotipo específico en humanos (^{Jackson, 1997}). También el término «melanismo» para referirse a fenotipos ennegrecidos (^{Jackson, 1994}; ^{Nachman, Hoekstra y d’Agostino, 2003}); «leucismo» para fenotipos con manchas blancas atípicas (^{Jehl, 1985}; ^{Veena, Thomas, Raje y Durgekar, 2011}), fenotipos blancos con ojos negros (^{Mitchell y Church, 2002}; ^{Moore y Ouellet, 2014}; ^{Steen y Sonerud, 2012}; ^{Van Grouw, 2006}) y coloraciones pálidas o descoloridas anormales (^{Acevedo y Aguayo, 2008}; ^{Derlindati, Cuevas, d’Ingianti y Trucco, 2013}; ^{Sage, 1962}; ^{Snyder, 1968}), y «piebald» para un fenotipo con machas claras anormales (^{Acevedo, Torres y Aguayo-Lobo, 2009}).

Específicamente en murciélagos se usan los términos: 1) albinismo, albinismo parcial, leucismo y pied, indistintamente, para referirse a individuos con todo el pelaje blanco, o más claros que el patrón normal, o con manchas blancas en algunas zonas del cuerpo (tabla 1); 2) dilución Isabel, para un fenotipo de coloración combinada con áreas grises, oscuras y nevadas (^{Marín-Vásquez, González-Ibarra, Gualy y Díaz, 2013}); 3) silvering, para fenotipos con las puntas del pelo plateadas (^{Easterla y Watkins, 1968}; ^{Münzer y Kurta, 2008}); 4) melanismo, para individuos oscurecidos o con manchas oscuras (^{Buchanan, 1985}; ^{Marín-Vásquez et al., 2013}; ^{Trapido y Crowe, 1942}), y 5) albino y albinismo, para ejemplares con ausencia total de pigmento, con el pelo y la piel de color blanco y ojos rojos (tabla 1) (^{Sánchez-Hernández et al., 2010}; ^{Uieda, 2000}). En América, el estudio de la coloración atípica en los murciélagos se ha limitado al registro ocasional de los individuos con variaciones de color, con excepción del trabajo de ^{Walley (1971)}, en el que se recopilaron los casos de albinismo y leucismo documentados entre 1940-1968, y el de ^{Uieda (2000)}, quien revisó los casos conocidos de albinismo y analizó las posibles consecuencias sobre el comportamiento y la sobrevivencia de los individuos, aunque se desconocen la frecuencia, las causas, los genes y los posibles procesos pigmentarios afectados. De acuerdo con lo anterior, los objetivos del presente trabajo son: 1) recopilar los registros publicados para Norte y Centroamérica e islas del Caribe entre 1930-2014; 2) clasificar y catalogar los fenotipos atípicos compilados, y 3) documentar 9 casos adicionales de coloración atípica en murciélagos de México y Costa Rica.

Materiales y métodos

Para analizar la frecuencia y el tipo de coloración atípica en los murciélagos citados en la literatura se integró una base de datos con el nombre de la especie, la descripción del fenotipo, el país de origen, el número de catálogo, la fecha de captura y el año de publicación. Para identificar y catalogar los fenotipos de los murciélagos se usaron 4 categorías fenotípicas (CF) con base en ^{Lamoreux et al. (2010)}, quienes agruparon las mutaciones que afectan la coloración en roedores de laboratorio de acuerdo con el proceso pigmentario básico afectado y describieron el fenotipo general para cada una de ellas (tabla 2). Los ejemplares adicionales con coloración atípica para México fueron capturados en los estados de Jalisco, Colima y Oaxaca. El registro de Costa Rica se capturó en la provincia de Heredia, como parte del Primer Curso Latinoamericano de acústica en murciélagos. Todos los ejemplares se capturaron con redes de niebla y fueron liberados después de registrar su información biológica básica como número de campo, medidas convencionales, sexo, edad, condición reproductiva, hora de captura y tipo de vegetación del sitio de estudio, con excepción de un Artibeus lituratus, que se depositó en la Colección Nacional de Mamíferos de la Universidad Nacional Autónoma de México, y un Sturnira parvidens, que se depositó en la Colección de Vertebrados del Centro de Estudios en Zoología, de la Universidad de Guadalajara. Para determinar las especies se consultó literatura especializada (^{Álvarez, Álvarez-Castañeda y López-Vidal, 1994}; ^{Davis, 1970}; ^{Hall, 1981}).

Resultados

Los casos adicionales de coloración atípica para México corresponden a 5 A.lituratus, un Glossophaga soricina y los primeros registros de S.parvidens y Nyctinomops femorosaccus. Se documentó, además, un Molossus sinaloae para Costa Rica, que representó el segundo caso en ese país.

• Artibeus lituratus. Tres ejemplares fueron capturados en el estado de Jalisco, municipio de Puerto Vallarta, Área Natural Protegida Estero El Salado, sitio Las Higueras, 20°40’17.48” N, −105°14’40.41” O, 4 m snm. El primer ejemplar (número de campo 3,923) fue una hembra adulta inactiva capturada en bosque espinoso con remanentes de selva mediana subcaducifolia, el 20 de agosto de 2010 a las 21:00 h. El antebrazo midió 63.8 mm y pesó 51 g. Tuvo la CF albino, con el pelaje de color gamuza claro; en el rostro se apreciaron las líneas supraorbitales, los ojos fueron de color rojo, la base de las orejas, la hoja nasal, los labios y los carpos de un tono rosa; y las membranas alares y el uropatagio de color negruzco (fig. 1a). El segundo ejemplar (número de campo 7,927) fue una hembra adulta inactiva capturada en bosque espinoso con remanentes de selva mediana subcaducifolia (29 de noviembre de 2012 a las 3:00 h). El antebrazo midió 65.6 mm y pesó 51 g. Se agrupó en la CF manchas blancas, porque el pelo de la cabeza y del cuerpo fue de color blanco, la hoja nasal y la base de las orejas de color claro, mientras que las membranas alares, el uropatagio y los ojos de color normal (fig. 1b). El tercer ejemplar (número de campo 4,965) fue una hembra adulta en lactancia que se capturó en bosque espinoso con remanentes de selva mediana subcaducifolia el 7 de julio de 2011 a las 22:00 h. El antebrazo midió 68.2 mm y pesó 51 g. Se asignó a la CF descolorido, porque el pelo de la cabeza y del cuerpo fue de color amarillo claro en lugar de gris o café negruzco, la hoja nasal rosa, mientras que los ojos, las orejas, las membranas alares y el uropatagio fueron de color café (fig. 1c). El cuarto murciélago (número de campo 1,623) se capturó en Jalisco, municipio de Puerto Vallarta, Área Natural Protegida Estero El Salado, sitio El Vivero, 20°40’32.76” N, −105°13’58.70” O, 85 m snm; fue una hembra adulta inactiva con un antebrazo de 69.0 mm que se capturó el 4 de octubre de 2008 a las 24:00 h en bosque espinoso con palmeras de coco (Cocos nucifera). Tuvo una mancha blanca en el dorso próxima al inicio del ala izquierda (fig. 1d), en la parte ventral; otra mancha blanca cerca de la axila derecha (fig. 1e), y el resto del pelaje y de la piel fue de color normal, por lo que se agrupó en la CF manchas blancas. El quinto ejemplar (CNMA 47395) se capturó en Colima, municipio de Manzanillo, Agua Blanca, 19°3’57.66” N, −104°3’9.12” O, 141 m snm. Fue un macho adulto con testículos escrotados de 8 × 6 mm y antebrazo de 64.6 mm y pesó 47 g; se capturó el 9 de enero de 2002 en una red de niebla colocada en selva baja caducifolia. La coloración fue normal, excepto por una mancha blanca en la parte media del lado derecho de la espalda (fig. 2a), por lo que se agrupó en la CF manchas blancas.

Figura 1 Artibeus lituratus: a)número 3,923, CF albino; b)número 7,927, CF manchas blancas; c)número 4,965, CF descolorido; d-e)número 1,623, CF manchas blancas, se observan en el dorso de la escápula izquierda (d) y en la parte ventral cerca a la axila derecha (e). 

Figura 2 a)Artibeus lituratus (CNMA 47395), CF manchas blancas; b)G. soricina (8016), CF manchas blancas; c-e)Sturnira parvidens (CZUG 419), CF combinada manchas blancas-descolorido, el pelo de los costados de lado ventral es amarillo (c, d) y las puntas de las 2 alas son blancas (e). 

• Glossophaga soricina (número de campo 8,016). Fue una hembra adulta preñada que se capturó en Jalisco, municipio de Puerto Vallarta, Área Natural Protegida Estero El Salado, sitio El Vivero, 20°40’32.76” N, −105°13’58.70” O, 85 m snm, en bosque espinoso con árboles de mango (Mangifera indica), falsos almendros (Terminalia catappa) y guanábana (Anona muricata), el 30 de noviembre de 2012 a las 22:30 h. El antebrazo midió 36.1 mm y pesó 13 g. Se asignó en la CF manchas blancas, porque tuvo un mechón de pelo de color blanco de la base de la oreja derecha a la parte media frontal (fig. 2b).

• Sturnira parvidens (CZUG 419). Fue un macho adulto con testículos escrotados capturado en Oaxaca, municipio de Juchitán de Zaragoza, La Venta, 16°36’30.88” N, −94°47’21.70” O, 25 m snm, en selva baja caducifolia, el 21 de abril de 2011 a las 22:15 h. El antebrazo midió 39.2 mm y pesó 19.5 g. Se asignó a una CF combinada manchas blancas-descolorido, porque el pelo de los costados (fig. 2c) del lado ventral (fig. 2d) fue amarillo (CF descolorido), el resto del cuerpo y las membranas alares de color normal, pero las puntas de las 2 alas fueron de color blanco (CF manchas blancas; fig. 2e).

• Nyctinomops femorosaccus (número de campo 5,358). Fue un macho adulto inactivo que se capturó en Jalisco, municipio de Zapopan, Área de Protección de Flora y Fauna La Primavera, 20°39’10.03” N, 103°31’28.14” O, 1,849 m snm, en una red de niebla colocada al borde de una poza en bosque de encino-pino, el 9 de diciembre de 2010 a las 19:30 h. El antebrazo midió 46.5 mm y pesó 15 g. La CF fue manchas blancas porque presentó un collar blanco, mientras que el resto del pelaje fue de color normal (fig. 3a).

Figura 3 a)Nyctinomops femorosaccus (5358), CF manchas blancas; b)Molossus sinaloae, CF manchas blancas. 

• Molossus sinaloae. El ejemplar fue un macho subadulto con testículos abdominales que se capturó en una construcción en Costa Rica, provincia de Heredia, Reserva Ecológica La Tirimbina, Sarapiquí, 10°23’52.29” N, −84°7’4.07” O, 48 m snm, en bosque tropical húmedo, el 8 de agosto de 2013. El antebrazo midió 49.0 mm y pesó 28.5 g. Se asignó a la CF manchas blancas porque tuvo una mancha pequeña de color blanco en el pecho del lado derecho y el resto del pelaje fue de color normal (fig. 3b).

Al considerar los casos de murciélagos con coloración atípica para Norte y Centroamérica y las islas del Caribe citados en la literatura entre 1930-2014 y los documentados en este trabajo, se tienen 317 registros que se agruparon en 4 familias, 17 géneros y 25 especies. La familia con el mayor número de especies fue Phyllostomidae, con 11, seguida de Vespertilionidae, con 8, Molossidae, con 4, y Mormoopidae, con 2. La especie con el mayor número de registros fue Tadarida brasiliensis, con 218 ejemplares, seguida de Myotis sodalis, con 30, y Myotis lucifugus, con 13 (tabla 1). Los ejemplares con coloración atípica provinieron de 6 países: México tiene el mayor número de especies, 13 (36 casos); Estados Unidos de América, 10 especies (270 casos); Puerto Rico, 2 especies (3 casos); Costa Rica, 2 especies (2 casos); Canadá, una especie (5 casos), y finalmente Guatemala, una especie (un caso) (tabla 1). El análisis de los casos por décadas muestra un registro constante a partir de 1930, con 2 especies en las décadas de 1930, 1970 y 1990; con 3 especies en la década de 1940; con 4 en la de 1950; con 5 en la de 2000; con 7 en la de 1960, y con 8 en la de 1980, así como un incremento notable en los últimos 5 años, con 13 especies entre 2010-2014. La categoría fenotípica manchas blancas fue la más frecuente, con 274 individuos de 18 especies; la CF albino contó con 23 individuos de 12 especies; la CF no agouti, con 11 individuos de 7 especies, y la CF descolorido, con 4 individuos de 4 especies; se asignaron 3 individuos de 2 especies con una CF combinada manchas blancas-no agouti, y 2 individuos de 2 especies como CF manchas blancas-descolorido (tabla 1).

Discusión

Se considera que la frecuencia de los casos de murciélagos con coloración atípica es baja (^{García-Morales, Gordillo-Chávez y Bello-Gutiérrez, 2010}; ^{Uieda, 2000}), pero se ha citado que podría ser más alta de lo que se conoce (^{García-Morales, Tejada-Duran, Ávila-Gómez, Moreno y Akmentins, 2012}; ^{Sánchez-Hernández et al., 2010}). Recientemente se registró, para el Neotrópico americano, que los quirópteros son el segundo orden de mamíferos con coloración atípica, con 30 casos de 10 especies (^{Abreu, Machado, Barbieri, Freitas y Oliveira, 2013}). Sin embargo, nosotros encontramos, por la revisión bibliográfica y los 9 ejemplares documentados en este trabajo, un total de 317 casos de 25 especies entre 1930-2014. En particular para México, los 8 nuevos registros incrementan a 36 ejemplares de 13 especies el número de casos.

Las 3 especies con el mayor número de registros fueron T.brasiliensis, M.sodalis y M.lucifugus. Cabe señalar que estas pueden formar colonias numerosas, y posiblemente cuando ocurre una mutación en el color, se transmite a otros miembros de la población. Por ejemplo, 209 de los 218 T.brasiliensis fueron registrados en 2 cuevas (^{Glass, 1954}; ^{Herreid y Davis, 1960}), al igual que 19 de los 30 M.sodalis que se registraron en el mismo refugio (^{Brack, Dunlap y Johnson, 2005}). Un patrón similar se encontró en las aves de Inglaterra, en donde los casos de albinismo fueron más comunes en aves altamente sociales y más sedentarias que en las aves con poblaciones aisladas y migratorias (^{Sage, 1963}).

Por otra parte, el Área Natural Protegida el Estero El Salado, en el estado de Jalisco, fue la localidad donde se ha encontrado el mayor número de casos con diferentes fenotipos de coloración atípica (4 A.lituratus, con 3 CF y un G.soricina), mientras que en la localidad de 1.7 km S y 1 km O de Acatepec, municipio de Huautla, Hidalgo (^{Sánchez-Hernández et al., 2012}), y la mina Andover, en Hibernia, Morris, New Jersey (^{Trapido y Crowe, 1942}), se capturaron 2 especies con variaciones en el color. El incremento del registro de individuos con coloración atípica en los últimos años se debe posiblemente a un aumento en el esfuerzo de captura y al interés por registrar los casos. Pero podría deberse también a la presencia de contaminantes en las zonas de estudio que favorecieran el desarrollo de mutaciones fenotípicas, como se ha relacionado en golondrinas de la especie Hirundo rustica en Chernóbil, en donde los casos de albinismo se incrementaron después de la explosión del reactor (^{Moller y Mousseau, 2001}), así como a la condición heredable dominante o semidominante de algunas mutaciones, como es el caso de White Spotting (gen KIT), que puede producir el fenotipo de manchas blancas y el de coloración generalizada blanca en ratones de laboratorio (^{Barsh, 2001}), o a una alta endogamia en la población, en donde mutaciones de tipo recesivas como las que producen el fenotipo albino (^{Summers, 2009}) incrementen su frecuencia.

En general, los 317 casos con coloración atípica registrados entre 1930-2014 se pudieron asignar a una de las 4 categorías fenotípicas propuestas por ^{Lamoreux et al. (2010)}, lo que indica que en murciélagos ocurren mutaciones que afectan las etapas básicas del proceso pigmentario. Cabe señalar que en algunos casos fue difícil asignar el registro a alguna CF, a pesar de la descripción o la imagen en las publicaciones revisadas, y se les asignó la categoría más afín. Además, se estableció la condición combinada, porque algunos ejemplares presentan más de una CF; por ejemplo, el S.parvidens de Oaxaca citado en este trabajo tiene las puntas de las alas de color blanco y una zona del pelo descolorido, patrón similar al de un M.lucifugus de Estados Unidos de América que presentó una mancha blanca en un ala y el pelo y el resto del cuerpo descolorido (^{Trapido y Crowe, 1942}).

Es posible que si se revisara cada uno de los ejemplares referidos en la tabla 1 la CF asignada para algunos de ellos pudiera cambiar, debido a que en varios trabajos el fenotipo solo se describe como leucismo o albinismo y la descripción es muy pobre. Nuestra intención, sin embargo, es hacer una propuesta para asignar una categoría específica a un fenotipo atípico determinado o conocido y un posible proceso pigmentario afectado, para facilitar el análisis de frecuencia.

El estudio de la pigmentación en vertebrados ha permitido conocer su importancia adaptativa y puede contribuir a identificar los mecanismos biológicos que intervienen (^{Hoekstra, 2006}), por lo que es importante, además de conocer la frecuencia, abordar el aspecto molecular y genético de este fenómeno en murciélagos con el fin de identificar las posibles causas y efectos de la presencia de coloraciones atípicas en sus poblaciones. Por ello es importante, de manera adicional al registro de la información del ejemplar, conservar al menos 2 biopsias de piel preservadas en etanol al 100% o en ultracongelador para contar con un banco de material genético que permita realizar en un futuro estudios detallados de este fenómeno.