Introducción

Los tricópteros son organismos con un ciclo de vida donde las formas inmaduras son acuáticas y los adultos son voladores; son holometábolos, ya que desarrollan estados de huevo, larva, pupa y adulto (^{Posada-García y Roldán-Pérez, 2003}). Las larvas están presentes en diferentes hábitats, principalmente en ecosistemas lóticos, presentan generalmente 5 estadios larvales con tamaños entre 1 y 30 mm, y pueden ser libres o vivir en refugios que construyen con seda y diferentes materiales orgánicos e inorgánicos (^{López-Delgado, Vásquez-Ramos y Reinoso-Flórez, 2015}). Los tricópteros desempeñan un papel muy importante en los ecosistemas acuáticos, ya que forman parte de la cadena trófica y son el principal alimento de una gran variedad de peces, aves y otros vertebrados que se encuentran cerca de los cuerpos de agua (^{Domínguez y Fernández, 2009}; ^{Wiggins, 1996a}). Además, se consideran como potencialmente útiles en estudios sobre calidad del agua debido a su sensibilidad frente a los cambios físicos y químicos (^{Guevara, López, Reinoso y Villa-Navarro, 2006}; ^{Valero, Durant y Arellano, 2001}).

La estructura de las comunidades de insectos acuáticos se ha estudiado de forma extensiva en las zonas templadas (^{Allan y Castillo, 2007}). En la región Neotropical, en particular en América del Sur, en la última década se desarrollaron trabajos taxonómicos y ecológicos que han aportado al conocimiento de los tricópteros (^{Bispo, Oliveira, Crisci-Bispo y Sousa, 2004}; ^{Diniz-Filho, Oliveira y Silva, 1998}; ^{Domínguez y Fernández, 2009}; ^{Fernández y Domínguez, 2001}; ^{Huamantinco y Nessimian, 1999}; ^{Muñoz-Quesada, 2004}; ^{Oliveira y Froehlich, 1996}; ^{Oliveira, Bispo, Crisci y Sousa, 1999}; ^{Spies, Froehlich y Kotzian, 2006}), sin embargo, la información es escasa. En Colombia, los estudios de tricópteros se han desarrollado de forma importante en la región Andina (^{Guevara, 2004};^{Guevara, Reinoso y Villa-Navarro, 2006}; ^{López y Reinoso, 2008}; ^{Muñoz-Quesada, 2004}; ^{Posada-García y Roldán-Pérez, 2003}; ^{Quintero y Rojas, 1987}; ^{Ramírez, Vásquez, Reinoso y Guevara, 2007}, ^2008a,^b; ^{Reinoso, 2001}; ^{Vásquez y Ramírez, 2008}; ^{Vásquez, Ramírez, Reinoso y Guevara, 2006}, ²⁰⁰⁷, ^2008a,^b), mientras que en la región Caribe y en particular en la Sierra Nevada de Santa Marta (SNSM) los estudios han sido insuficientes (^{Serna, Tamaris-Turizo y Gutiérrez-Moreno, 2015}). Actualmente, la SNSM presenta un alto grado de impacto ambiental en sus cuencas, debido a varios factores de origen antrópico como la deforestación, el uso de tierras de cultivo, el cambio climático y la contaminación (^{Manjarrés-García y Manjarrés-Pinzón, 2004}; ^{Viloria de la Hoz, 2006}). Nuestro objetivo fue analizar la estructura de las larvas del orden Trichoptera en 7 afluentes en la SNSM y su relación con variables fisicoquímicas.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en 7 afluentes pertenecientes a los flancos norte y oeste de la SNSM (fig. 1): río Piedras, río Mendihuaca, quebrada Cherua, río Fundación, quebrada El Progreso, quebrada Chimila y río Ariguaní (tabla 1). Cada uno de los afluentes posee un grado de intervención antrópica, debido al uso de tierras para cultivo, presencia de caminos construidos o zonas de captación o descarga de agua. La estación de Mendihuaca constituye una excepción, con un bosque de ribera en buen grado de conservación. Igualmente, cada río posee un determinado tipo de cobertura en el lecho; río Piedras: lecho con cobertura de arenas, cantos rodados y rocas; río Mendihuaca: lecho con cobertura de cantos rodados, rocas y gravas, con dominancia del primer elemento; quebrada Cherua: lecho con cobertura de cantos rodados, arenas y rocas; río Fundación: lecho con cobertura principalmente rocosa; quebrada El Progreso: lecho con cobertura de cantos rodados, arenas y rocas; quebrada Chimila: lecho con cobertura principalmente rocosa, con menor proporción de cantos rodados y arena; y río Ariguaní: lecho con cobertura de canto rodado, arenas y rocas.

Figura 1 Mapa del área de estudio. 

En cada estación se registraron distintas variables ambientales. Con ayuda de una sonda multiparámetros (WTW 350) se midieron las siguientes variables: temperatura del agua (°C), oxígeno disuelto (OD mg/l), conductividad (µS/cm), pH y sólidos disueltos (ppm). Por otra parte, en cada estación se tomaron muestras de agua de 500 ml en botellas plásticas, las cuales fueron refrigeradas para su posterior análisis en los laboratorios de la Universidad del Magdalena, donde se analizaron nutrientes y componentes —nitritos, nitratos y fosfatos—.

El muestreo biológico se realizó entre octubre y diciembre del 2013, correspondiente al periodo de lluvias en la región. Se seleccionaron 3 tramos de 100 m en cada uno de los afluentes, teniendo en cuenta a su vez el criterio de heterogeneidad microgeomorfológica y el sistema de mansos y remansos (^{Dunne y Leopold, 1978}; ^{Frissell, Liss, Warren y Hurley, 1986}). Posteriormente, se hizo una selección de rápidos y remansos de acuerdo con ^{Frissell et al. (1986)}. Los macroinvertebrados bentónicos fueron recolectados usando una red Surber con ojo de malla de 250 µm, las muestras de la red fueron recolectadas al azar tomando 5 réplicas para un total de 0.9 m² de área muestreada para cada río. El material retenido fue guardado en bolsas de polietileno debidamente rotuladas y fijadas con etanol al 96%. La limpieza y separación del material se hizo en el laboratorio con ayuda de bandejas plásticas. La identificación se hizo utilizando un estereoscopio de marca Nikon SMZ-645 y claves taxonómicas especializadas (^{Fernández y Domínguez, 2001}; ^{Springer, Ramírez y Hanson, 2010}; ^{Wiggins, 1996b}).

Se realizaron análisis de datos exploratorios que incluyeron tablas dinámicas y gráficos de barra. Se analizó la estructura de las comunidades de macroinvertebrados mediante índices de diversidad conocidos: dominancia (D = ), Shanon-Weaver (H = ) y equidad de Pielou (J = ) (^{Ramírez y Viña, 1998}). Para determinar la relación entre las comunidades de tricópteros y las variables fisicoquímicas (temperatura del agua, OD, conductividad, pH y sólidos disueltos), se realizó un análisis de correspondencia canónica utilizando PAST versión 2.3 (^{Hammer, Harper y Ryan, 2001}).

Resultados

Los valores registrados de las variables fisicoquímicas y las concentraciones de nutrientes se observan en la tabla 2. En términos generales en todas las estaciones el pH fue ligeramente básico, los menores valores se encontraron en el Progreso y Ariguaní (7.6), mientras que los mayores se hallaron en las estaciones de río Piedras y Cherua con 8.6 y 8.2. La menor temperatura se registró en la estación Cherua con 19.3 °C y la mayor en la estación de río Piedras con 30 °C. Los valores de conductividad fueron heterogéneos, el menor se registró en la estación Chimila con 73.5 µS/cm, mientras que el mayor lo registró la estación de río Ariguaní con 173.5 µS/cm. Los valores de OD en general fueron altos; el menor valor de esta variable se presentó en la estación El Progreso con 6.2 mg/l, mientras que el mayor fue hallado en Ariguaní con 7.7 mg/l. El menor valor de sólidos disueltos se presentó en la estación Mendihuaca con 38.5 ppm, mientras que el mayor fue en Chimila con 130 ppm. Respecto a los nutrientes, los valores de nitrito variaron entre 0.1 y 9.7 mg/l, el mayor valor lo registró el río Fundación y el menor la estación Ariguaní. Para los valores de nitratos, estos variaron de 0.5 a 4.4 mg/l, donde el menor valor fue registrado en Ariguaní y el mayor en río Piedras. Los fosfatos variaron de 1 a 3.9 mg/l, donde el menor valor de fosfatos se registró en Ariguaní y el mayor en río Piedras (tabla 2).

Se encontraron 868 individuos, asignados a 9 familias y 15 géneros. Hydropsychidae y Leptoceridae fueron las más representativas, con una abundancia del 66 y 14%, respectivamente. Las familias con menor abundancia relativa fueron Helicopsychidae y Xiphocentronidae, con el 0.4 y 0.2%, respectivamente. A nivel de géneros, Smicridea fue el más representativo con una abundancia del 47%, seguido de Leptonema con el 16%. Los géneros con menor representación fueron Xiphocentron y Neotrichia con el 0.2 y 0.1%, respectivamente (tabla 3). La estación con mayor riqueza genérica fue Cherua, con 9 géneros, seguida de la estación río Piedras con 8 géneros, mientras que El Progreso fue la estación con menor riqueza, contando solo con 5 géneros. En abundancia, río Piedras fue la estación con mayores valores, contando con 232 ind/0.9 m²; la menor abundancia corresponde a Chimila, con solo 48 ind/0.9 m². Río Piedras posee igualmente los mayores valores de diversidad de Shannon-Weaver (1.423) y equidad de Pielou (0.338) en los índices, mientras que en dominancia, Cherua posee los valores más altos (0.343) (tabla 4).

El análisis de correspondencia canónica explica un porcentaje de varianza del 57.21% entre los 2 primeros ejes. En el margen izquierdo del gráfico se ubicaron 4 estaciones, en el primer eje Fundación (−1.046), Mendihuaca (−0.442), El Progreso (−0.096), Chimila (−0.016) y río Piedras (−1.421), mientras que a la margen derecha se ubicaron Cherua (1.439) y Ariguaní (0.781); en el margen izquierdo se encuentran 5 variables fisicoquímicas —pH, temperatura, sólidos, fosfatos y nitritos— y 9 géneros de tricópteros —Chimarra, Hydroptila, Leptonema, Neotrichia, Neptopsyche, Oecetis, Protoptila, Smicridea y Xiphocentron—, mientras que en el primer eje del margen derecho se encuentran 3 variables fisicoquímicas —conductividad, OD y nitratos— y 6 géneros —Atanatolica, Atopsyche, Culoptila, Helicopsyche, Metrichia y Phylloicus— (fig. 2).

Figura 2 Diagrama del análisis de correspondencia canónica de las relaciones de las estaciones de muestreo con las variables ambientales y los géneros de tricópteros. 

Discusión

En términos generales, los valores de las variables fisicoquímicas describen las estaciones analizadas como típicos ríos tropicales de alta montaña, con pH ligeramente básicos, aguas muy oxigenadas y oligotróficas, lo cual permite la autodepuración. La geología de la SNSM se caracteriza por la presencia de rocas ígneas y metamórficas que la proveen con composición alcalina como el granito (^{Idárraga-García, Posada y Guzmán, 2011}), lo que podría explicar los valores ligeramente básicos en todas las estaciones muestreadas. En estudios similares se encontró que el pH, la conductividad, el OD y la temperatura son importantes variables en la distribución de taxones de macroinvertebrados (^{Carvacho-Aránguiz, 2012}; ^{Morelli y Verdi, 2014}; ^{Ruiz-García, 2000}), y que la mayoría de las especies de Trichoptera son afines a un pH neutro, mientras que son poco tolerantes a aguas muy alcalinas o muy ácidas (^{Latorre-Beltrán, Novelo-Gutiérrez y Favila, 2014}: ^{Valero et al., 2001}). Los valores de conductividad estuvieron ligeramente por encima de los valores registrados para los ríos tropicales de montaña (^{Roldán, 2012}). Estos valores reflejan la naturaleza geoquímica que tiene la SNSM, como se ha mencionado anteriormente. Por otro lado, los valores de nutrientes fueron similares a los registrados en ecosistemas fluviales tropicales conservados (^{Ortiz-Zayas, Lewis, Saunders, McCutchan y Scatena, 2005}). Los valores de fósforo indican que los ríos muestreados son de tipo oligotrófico, sin embargo, los valores de nitritos en Fundación y Cherua fueron altos, debido a las actividades agrícolas, lo que podría afectar a las comunidades de tricópteros a corto y mediano plazos. La carga de nutrientes en los ríos se relaciona directamente con el uso de la tierra y, en especial, con las prácticas agrícolas; históricamente la carga de nutrientes en los afluentes se ha ido incrementando de forma paralela al aumento de las poblaciones humanas en las cuencas, debido a la aplicación de fertilizantes en las tierras de cultivo, con la consiguiente lixiviación a los afluentes (^{Cooper, 1995}).

En este estudio se registraron 9 de las 14 familias de tricópteros presentes en Colombia, misma cifra que registran ^{Muñoz-Quesada, Gutiérrez y Zúñiga (1999)} para la SNSM. Sin embargo, cabe aclarar que el estudio de ^{Muñoz-Quesada et al. (1999)} fue hecho con adultos. En el caso de los géneros, se registra en este estudio el 68% de los géneros registrados por ^{Muñoz-Quesada et al. (1999)}, y el 28% del total de géneros reportados para Colombia, lo cual constituye un importante aporte al estudio de la diversidad local y regional del orden. Las mayores abundancias de Trichoptera fueron dadas por las familias Hydropsychidae y Leptoceridae, coincidiendo con otros estudios realizados en Colombia (^{Ballesteros, Zúñiga y Rojas, 1997}; ^{Correa, Machado y Roldán, 1981}; ^{García, Cantera, Zúñiga y Montoya, 2009}; ^{Guevara-Cardona, López-Delgado, Reinoso-Flórez y Villa-Navarro, 2007}; ^{Muñoz-Quesada, 2000}, ²⁰⁰⁴; ^{Posada, Roldán y Ramírez, 2000}; ^{Vásquez-Ramos, Ramírez-Díaz y Reinoso-Flórez, 2010}; ^{Zúñiga, Chará, Giraldo, Chará-Serna y Pedraza, 2013}) y el Neotrópico (^{Angrisano y Sganga, 2009}; ^{Springer et al., 2010}; ^{Stein, Springer y Kohlmann, 2008}). Asimismo, los géneros con mayor abundancia fueron Smicridea y Leptonema; dicha tendencia es similar a lo reportado por varios autores en el Neotrópico, los cuales consideran que las estaciones de menor caudal y orden favorecen mayores abundancias del genero Smicridea, mientras que en la región andina, en rangos altitudinales similares, se observa una tendencia notoria hacia mayores abundancias de Leptonema en cuencas de mayor tamaño y caudal (^{Ballesteros et al., 1997}; ^{Guevara-Cardona et al., 2007}; ^{Posada-García y Roldán-Pérez, 2003}; ^{Zúñiga, Rojas y Caicedo, 1993}), como es el caso de río Piedras y Ariguaní. Una de las posibles explicaciones a la alta abundancia de miembros de la familia Hydropsychidae (Smicridea y Leptonema) en este estudio, puede corresponder a su amplio rango de distribución, ya que esta familia se encuentra asociada a ríos y quebradas con diferentes corrientes y temperaturas (^{Rincón, 1999}), y también por su alta tolerancia a cambios en las condiciones ambientales y su capacidad para construir redes extensas de seda que le permiten fijarse al sustrato y capturar gran cantidad de alimento (^{López-Delgado et al., 2015}). Otra familia con alta abundancia en este estudio fue Leptoceridae; sus especies construyen refugios con material vegetal y mineral como piedras y pequeños trozos de troncos dentro del agua, y presentan diversos comportamientos tróficos, como en las larvas detritívoras o depredadoras, en tanto que algunas se alimentan del perifiton, especialmente de diatomeas que crecen sobre las rocas en zonas de salpicaduras (^{Muñoz-Quesada, 2004}; ^{Roldán, 2012}; ^{Wiggins, 1996a}).

La composición y riqueza de larvas de tricóptera de los afluentes Cherua y Ariguaní mostraron una variación a nivel espacial, ya que en los tramos altos se registraron los géneros Phylloicus, Helicopsyche, Culoptila, Atopsyche, Atanatolica y Metrichia, que requieren según los resultados de este estudio condiciones de hábitat muy particulares características de zonas altas, como bajas temperaturas, bajos valores de sólidos totales, altos valores de oxígeno y pH ligeramente básicos, mientras que en las partes bajas (< 300 m snm) están los afluentes Piedra y Fundación, con los géneros Smicridea, Protoptila, Neotrichia entre otros géneros característicos de estas zonas, con altas temperaturas, bajos valores de sólidos totales, altos valores de oxígeno y pH, ligeramente básico. Estos resultados coinciden con lo reportado por ^{Vásquez-Ramos, Guevara y Reinoso-Flórez (2014)}, quienes estudiaron los factores ambientales asociados con la preferencia de hábitat de larvas de tricópteros en cuencas con bosque seco tropical en el Tolima-Colombia.

A pesar de los valores ligeramente altos de conductividad y de nutrientes para algunos afluentes, los valores de diversidad y abundancia de tricópteros indican el buen estado de los afluentes muestreados en la SNSM. Los resultados de este trabajo indican que los afluentes estudiados constituyen importantes reservorios de diversidad de larvas de tricópteros, a pesar de las actividades agrícolas y urbanas presentadas en algunos. Finalmente, esta investigación corrobora la necesidad de abordar estudios con una mayor intensidad de muestreos y en una mayor escala de tiempo.