Introducción

Dentro del orden Hymenoptera, las familias Ichneumonidae y Braconidae forman la superfamilia Ichneumonoidea (^{Gauld y Bolton, 1988}), una de las superfamilias de avispas parasitoides de mayor importancia en el control biológico de insectos plaga (^{Nicholls, 2008}). Los himenópteros parasitoides son considerados el grupo más rentable de todos los organismos utilizados en el control biológico de insectos plaga (^{Anento y Selfa, 1997}). Las Ichneumonidae son una de las familias con mayor número de especies de Hymenoptera (^{Ruíz, 2010}) y están distribuidas en todas las regiones zoogeográficas del mundo (^{Gauld, 2006}). La mayor diversidad de especies se presenta en zonas con climas templados (^{Gauld y Bolton, 1988}). ^{Whittaker (1960)} fue uno de los primeros autores en mencionar el término "diversidad alfa" para referirse a la riqueza en especies de una muestra territorial; ^{Halffer y Moreno (2005)} dividen el concepto de diversidad alfa en 3 puntos: a) puntual: número de especies que tiene una comunidad en un punto determinado; b) promedio: un promedio de valores puntuales correspondientes a diferentes lugares de un paisaje ocupado por una misma comunidad, y c) acumulada: número de especies que se recolecta en un punto determinado en un cierto lapso de tiempo. Para esta investigación, el concepto más adecuado es el de diversidad alfa acumulada. Para la zona de estudio no se contaba con un registro de las especies de Ichneumonidae; por lo tanto, se planteó el objetivo de evaluar la diversidad de Ichneumonidae y su relación con la temperatura ambiental y precipitación pluvial en una localidad de Jaumave, Tamaulipas, México, durante un año.

Materiales y métodos

El estudio se llevó a cabo en el ejido Magdaleno Aguilar, municipio de Jaumave, Tamaulipas, México. El clima es semicálido subhúmedo con lluvias en verano A(C)w₀ y el tipo de vegetación de la zona es una asociación de pinos (Pinus nelsonii Shaw y P.cembroides Zucc.) y cedro blanco o junípero (Juniperus flaccida Schltdl.); en la vegetación herbácea y arbustiva se encuentran otras 44 especies. En el sitio hay una muy pequeña corriente de agua permanente. Se colocó una trampa Malaise elaborada de malla, que se emplea principalmente para recolectar insectos voladores, localizada a 23°26′59.7" N y 99°33′26.4" O a 1,450 m snm. Las colectas de las avispas Ichneumonidae se efectuaron durante un año, entre septiembre del 2011 y agosto del 2012. La temperatura ambiental media fue de 18.8 °C (máxima, 38; mínima 0 °C) y la precipitación pluvial fue de 688.8 mm acumulados durante el año de estudio; estos datos se obtuvieron de la estación meteorológica Magdaleno Aguilar, región hidrológica No. 26, cuenca del río Guayalejo, ubicada en los 23°27′13" N, 99°30′33" O, a 1,430 m snm.

Los insectos se montaron en alfileres entomológicos o en triángulos de papel opalina holandesa, según su tamaño. Para la determinación de los ejemplares se utilizaron claves taxonómicas y descripciones originales de las subfamilias, géneros y especies de ^{Gauld (1991}, Pimplinae); ^{Gauld, Wahl, Bradshaw, Hanson y Ward (1997}, Anomaloninae, Diplazontinae, Tryphoninae); ^{Gauld, Ward y Mallet (2000}, Brachycyrtinae); ^{Gauld, Godoy, Sithole y Ugalde (2002}, Banchinae y Metopiinae); ^{Kasparyan y Ruíz (2005} y ²⁰⁰⁸, Cryptinae); ^{Khalaim y Ruíz-Cancino (2012}, Banchinae: Exetastes ); ^{Townes (1969}, Banchinae, Ichneumoninae; Alomyinae: Centeterus ); ^{Townes (1970a}, Cryptinae); ^{Townes (1970b}, Banchinae, Campopleginae); ^{Townes (1971}, Diplazontinae, Mesochorinae, Metopiinae, Ophioninae, Orthocentrinae, Tersilochinae), ^{Townes y Townes (1959}, Metopiinae); ^{Townes y Townes (1966}, subfamilias y géneros neotropicales), y ^{Townes y Townes (1978, Banchinae)}. Para conocer la distribución geográfica de las especies se usó principalmente la base de datos de ^{Yu, van Achterberg y Horstman (2012)}. El material se depositó en el museo de insectos de la Facultad de Ingeniería y Ciencia-UAT, en Ciudad Victoria, Tamaulipas.

Para evaluar la diversidad alfa a través del tiempo se utilizaron 2 índices basados en la cuantificación del número de especies presentes que indican la riqueza específica: el índice de Margalef (D _Mg ) y el índice de Menhinick (D _Mn ). Estos suponen que existe una relación entre el número de especies y el número de individuos (^{Moreno, 2001}). En el índice de Margalef los valores superiores a 5 indican biodiversidad alta y los valores inferiores a 2, biodiversidad baja. En el de Menhinick, los valores de 3 en adelante indican zonas de biodiversidad alta. Las fórmulas para calcular los índices son:

donde s = número de especies y n = número total de individuos en la muestra.

Se llevó a cabo un análisis de correlación entre los resultados de los índices de diversidad obtenidos y los registros de temperatura y precipitación pluvial del área de estudio para conocer el grado de relación o asociación entre las variables (^{Hopkins, Hopkins y Glass, 1997}) con ayuda del programa Statistics. Además, se calculó la riqueza de especies para cada subfamilia de Ichneumonidae.

Resultados

Se recolectaron 1,115 icneumónidos, pertenecientes a 17 subfamilias, 86 géneros y 59 especies; además, se separó material de otras 110 morfoespecies. En el Anexo 1 se presentan las subfamilias, géneros y especies obtenidos por mes de recolecta, así como el número de hembras y machos. Las Pimplinae, Campopleginae y Cryptinae fueron las más abundantes en cuanto al número de individuos recolectados, géneros y especies; Ichneumoninae destacan solo en el número de géneros (17). Se recolectaron 591 hembras y 524 machos. De las 17 subfamilias, 9 estuvieron representadas solo por un género: Alomyinae, Anomaloninae, Brachycyrtinae, Diplazontinae, Mesochorinae, Nonninae, Ophioninae, Poemeniinae y Tryphoninae.

En mayo se recolectó el mayor número de ejemplares (254) y en diciembre, el menor (11). Los géneros con mayor número de ejemplares fueron Pimpla Fabricius (267), Diadegma Förster (124), Orthocentrus Gravenhorst (72) e Hyposoter Förster (60). El resto de los géneros recolectados presentaron menos de 34 individuos, e incluso una gran cantidad de géneros estuvieron representados solo por 1-2 ejemplares. Con respecto a las especies, las más abundantes fueron Pachysomoides stupidus (Cresson) (31), Meniscomorpha romata Ugalde y Gauld (21), Exetastes pictus Cushman (20) y Zaglyptus simonis (Marshall) (18), además de 2 especies sin determinar de Diadegma (32 y 23) y una de Hyposoter (21). Los nuevos registros para México son Diapetimorpha rufigaster Cushman, Dichrogaster gemina Townes y Poemenia albipes (Cresson). Además, Calliephialtes thurberiae Cushman y el género Leptobatopsis Ashmead representan nuevos registros del estado de Tamaulipas.

La zona de estudio pertenece a la región Neártica. Las relaciones zoogeográficas de las especies son: 10.2% Neártica (6 especies), 86.4% Neártica y Neotropical (51), 1.7% Neártica y Oceánica (1) y 1.7% Holártica (1).

Los índices de diversidad presentaron valores que indican que la zona es de biodiversidad alta para Ichneumonidae, siendo de marzo a agosto los meses con mayor diversidad, además de los primeros 3 meses de estudio: septiembre-noviembre; agosto obtuvo los valores más altos para los índices de Margalef y Menhinick, con 13.69 y 5.38, respectivamente. Esta situación pudo estar influida por la presencia de 47 especies vegetales en el sitio y por los insectos fitófagos que se alimentan de ellas, los cuales son los huéspedes de Ichneumonidae. Diciembre, enero y febrero fueron los meses con menor diversidad (tabla 1). En otra investigación efectuada en Tamaulipas con Ichneumonidae en una trampa Malaise por un año, en un matorral espinoso cercano al río San Marcos, Victoria, el cual está bordeado por un bosque de galería, el índice de Margalef fue de 19.31 (^{Pérez-Urbina et al., 2010}). Por su parte, en San Pedro, Perú, a 1,500 m snm, se obtuvo un índice de Margalef de 11.99 al estudiar la subfamilia Rogadinae de Braconidae (^{Sulca-Garro y Castillo, 2013}).

En el cálculo de la riqueza específica por subfamilias, Cryptinae y Campopleginae fueron las que presentaron los valores más altos para ambos índices de diversidad. Para el caso específico del índice de Margalef, 5 subfamilias (Brachycyrtinae, Diplazontinae, Nonninae, Tersilochinae y Tryphoninae) mostraron valores igual a 0 en el dividendo; esto se debió a que solo se determinó una especie. Además, 2 subfamilias (Anomaloninae y Poemeniinae) estuvieron representadas por un individuo (tabla 2).

En las figuras 1 y ² se representan la temperatura y la precipitación pluvial ocurridas entre septiembre de 2011 y agosto de 2012; cabe mencionar que a pesar de que la zona muestra un tipo de clima con lluvias en verano, ocurrió un evento atípico de precipitación pluvial en invierno. Sobre la distribución anual de individuos y de géneros y/o especies recolectados, la mayor cantidad se concentró desde abril hasta agosto, en donde el incremento empieza a ser notorio desde marzo, con un rango de precipitación pluvial de 29.5-143.5 mm, precedido por un pico de precipitación en febrero de 92.5 mm. En relación con la temperatura ambiental, la mayor cantidad de capturas sucedió entre los 17.6-21.8 °C de temperatura mensual media.

Figura 1 Distribución anual del número de ejemplares y riqueza de las especies de Ichneumonidae en función de la precipitación pluvial en bosque de Pinus spp. y Juniperus flaccida en Jaumave, Tamaulipas, México (septiembre de 2011-agosto de 2012). 

Figura 2 Distribución anual del número de ejemplares y riqueza de las especies de Ichneumonidae en función de la temperatura ambiental en bosque de Pinus spp. y Juniperus flaccida en Jaumave, Tamaulipas, México (septiembre de 2011-agosto de 2012). 

En todos los análisis de correlación que se desarrollaron se encontró una relación positiva o ascendente. Entre la precipitación pluvial (variable independiente) y la diversidad de icneumónidos (variable dependiente) existe una correlación moderada. Con el índice de Margalef, el coeficiente de correlación (R ) es igual a 0.6303 (p = 0.0006) y con un coeficiente de determinación (R ²⁾ es igual a 0.3973, con lo cual se indica que la precipitación pluvial explica el 39.73% de la diversidad (fig. 3a). Para el índice de Menhinick, R = 0.5606 (p = 0.0003) y R ² = 0.3143, la precipitación pluvial explica el 31.43% de la diversidad (fig. 3b). Para los análisis entre la temperatura ambiental (variable independiente) y la diversidad (variable dependiente) existe una correlación alta; con el índice de Margalef, R = 0.8483 y R ² = 0.7197, la temperatura ambiental explica el 71.97% de la diversidad observada (fig. 4a). Para el índice de Menhinick, R = 0.7549 y R ² = 0.5699, la temperatura ambiental explica el 56.99% de la diversidad (fig. 4b).

Figura 3 Regresión lineal simple entre la precipitación pluvial y los valores de los índices de diversidad de Ichneumonidae en bosque de Pinus spp. y Juniperus flaccida en Jaumave, Tamaulipas, México (septiembre de 2011-agosto de 2012). a, Índice de Margalef; b, índice de Menhinick. 

Figura 4 Regresión lineal simple entre la temperatura ambiental y los valores de los índices de diversidad de Ichneumonidae en bosque de Pinus spp. y Juniperus flaccida en Jaumave, Tamaulipas, México (septiembre de 2011-agosto de 2012). a, Índice de Margalef; b, índice de Menhinick. 

Discusión

Las subfamilias más abundantes fueron Campopleginae, Cryptinae y Pimplinae, así como Ichneumoninae por ser abundante en géneros; la misma situación documentaron ^{Pérez-Urbina et al. (2010)} en el Cañón del Novillo, otra localidad del estado de Tamaulipas. En dicho estudio, Cryptinae aparece como la subfamilia más diversa según el índice de Margalef, lo cual también se registra en el presente estudio (tabla 2). La diferencia entre ambos estudios resultó entre los géneros con más individuos y en la especie más abundante de las determinadas, siendo para el presente estudio Pachysomoides stupidus , y la documentada por ^{Pérez-Urbina et al. (2010)} fue Pimpla sanguinipes Cresson.

La mayor cantidad de individuos y especies recolectados coincidió con el inicio de la primavera, antecedido por un pico de precipitación pluvial (fig. 3). Además, la distribución anual de las especies es relativamente paralela a la temperatura ambiental media (fig. 4); resultados similares registraron ^{Falcó, Oltra, Moreno, Pujade-Villar y Jiménez (2006)} en el Pirineo de Andorra para Braconidae. La mayor diversidad de Ichneumonidae se reflejó en primavera y verano; durante el invierno se presentó la menor diversidad (tabla 2), a diferencia de lo documentado por ^{Rodríguez-Vélez, Zaragoza-Caballero y Rodríguez (2009)} en Oaxaca para Encyrtidae y otras familias de Hymenoptera, en donde la diversidad mayor se observó en febrero.

Existe una correlación positiva entre la temperatura ambiental del área de estudio y la diversidad de Ichneumonidae (fig. 4): a mayor temperatura, mayor diversidad de especies de icneumónidos, situación que no se presentó en relación con la precipitación pluvial registrada, ya que la correlación existente fue moderada (fig. 3). Estos resultados difieren con lo documentado por ^{González-Moreno y Bordera (2011)} para Ichneumonidae en Yucatán, en donde las recolectas fueron más abundantes durante la temporada de lluvias. Sin embargo, bajo las condiciones de este estudio, esta familia presentó mayor abundancia en un rango de temperatura media de 17.6-21.8 °C (fig. 2).

Por lo anterior, se puede concluir que la diversidad de Ichneumonidae en el ejido Magdaleno Aguilar de Jaumave es alta. La temperatura ambiental estuvo correlacionada con la diversidad de Ichneumonidae de forma positiva. La precipitación pluvial presentó una correlación moderada con la diversidad de Ichneumonidae. Los nuevos registros de Ichneumonidae para México de Diapetimorpha rufigaster , Dichrogaster gemina y Poemenia albipes aumentan la cifra de 1,295 (^{Castillo-Flores, Bordera, Ruíz-Cancino y Coronado-Blanco, 2014}; ^{González-Moreno y Bordera, 2011}; ^{Ruíz-Cancino, Khalaim, Coronado-Blanco, Toledo-Hernández y Corona-López, 2014a} y ^{Ruíz-Cancino, Rafaelevich-Kasparyan, González-Moreno, Khalaim y Coronado-Blanco, 2014b}) a 1,298 especies de Ichneumonidae para el país.